鄱陽湖北段白鷺和蒼鷺重金屬富集特征比較

李惠鑫， 劉剛， 盧康寧， 張玲， 朱奇， 劉芳菁， 文菀玉， 龔明昊*

(1. 中國林業(yè)科學(xué)研究院濕地研究所，北京100091； 2. 濕地生態(tài)功能與恢復(fù)北京市重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京100091；3.國家林業(yè)與草原局生態(tài)定位觀測網(wǎng)絡(luò)中心，北京100091； 4. 中國野生動(dòng)物保護(hù)協(xié)會(huì)，北京100714； 5.江西鄱陽湖國家級自然保護(hù)區(qū)管理局，南昌330038)

濕地生態(tài)系統(tǒng)處于水陸交錯(cuò)的生態(tài)脆弱區(qū)域，易受到自然與人為因素干擾(崔麗娟，張曼胤，2006)。由于人類活動(dòng)，濕地生態(tài)系統(tǒng)受到大量的、多種類污染物的污染，這些污染物會(huì)對水鳥的棲息地生態(tài)健康產(chǎn)生較大的影響(Liuetal.，2015)。重金屬是一類持續(xù)時(shí)間長、難降解、毒性大、可通過食物鏈傳遞和富集的污染物，以自然和人類活動(dòng)的方式進(jìn)入濕地生態(tài)系統(tǒng)(Matagi，1998；Burgeretal.，2007；權(quán)輕舟，2017)。

重金屬以生物體直接吸入、食物攝取、皮膚接觸等方式進(jìn)入濕地食物鏈，沿著食物鏈進(jìn)行傳遞和放大，在各級動(dòng)物組織器官富集，對高營養(yǎng)級的物種危害更大(Wieneretal.，2003；Shahbazetal.，2013)。具有長生命周期的水鳥是濕地食物鏈的頂級捕食者，其蛋白質(zhì)和脂質(zhì)代謝易受重金屬的影響，是理想的濕地生態(tài)系統(tǒng)重金屬污染指示物(Furness，1993；王強(qiáng)，呂憲國，2007；Koivulaetal.，2010)。重金屬對水鳥的生長發(fā)育和繁殖成功率等方面有影響(Donaldetal.，1981；Di & Scanlon，1985；Drent & Woldendorp，1989；Bizeetal.，2002)，因此，有必要對水鳥進(jìn)行重金屬濃度監(jiān)測，避免因出生率降低和死亡率升高而導(dǎo)致種群數(shù)量減少。

鷺科Ardeidae水鳥對重金屬污染極為敏感，是良好的濕地重金屬污染監(jiān)測指示物種(Burger & Gochfeld，2004，2007；周立志等，2005；Luciaetal.，2010；陳小麟，2011；Zhang & Ma，2011；Luoetal.，2015)。研究者利用鷺科鳥類組織和器官，如肝臟、腎臟、血液、肌肉、骨骼、羽毛以及卵等進(jìn)行重金屬富集的相關(guān)研究(董元華等，2002；紀(jì)偉濤等，2006；Zhangetal.，2006；劉利等，2017)。在卵的形成過程中，雌鳥將體內(nèi)污染物分泌到卵殼中，因此可通過監(jiān)測卵殼重金屬濃度來了解鳥類所暴露環(huán)境的狀況(Connelletal.，2002；Lametal.，2004；Kitowskietal.，2014；Kim & Oh，2015)。卵殼是水鳥到達(dá)繁殖地后一段時(shí)間形成的，可以替代水鳥用作監(jiān)測繁殖地環(huán)境重金屬污染的生物指示物(Aya，2007)。此外，卵殼可通過非損傷取樣方式獲得，是評估鳥類體內(nèi)重金屬濃度的理想樣品(林琳，陳小麟，2005；Abdullahetal.，2015；Luoetal.，2015)。

鄱陽湖是我國水域面積最大的淡水湖，是亞洲最大的水鳥越冬地，每年冬季有數(shù)十萬只水鳥到此越冬(紀(jì)偉濤等，2006；朱奇等，2012)。環(huán)鄱陽湖經(jīng)濟(jì)區(qū)發(fā)展迅速，重金屬污染嚴(yán)重且已影響到棲息于此的候鳥種群健康(簡敏菲等，2004；夏秋燁等，2014)。鷺科鳥類是鄱陽湖濕地的優(yōu)勢種群，分布廣泛且具有代表性。本文對鄱陽湖白鷺Egrettagarzetta和蒼鷺Ardeacinerea的卵殼進(jìn)行重金屬殘留量檢測分析，旨在(1)獲得鄱陽湖北段地區(qū)白鷺和蒼鷺8種重金屬(Cr、Cu、Ni、Zn、As、Pb、Cd、Hg)的殘留量；(2)發(fā)現(xiàn)2種鷺鳥卵殼和覓食地土壤樣品中8種重金屬富集的特征；(3)評價(jià)2種鷺鳥在鄱陽湖北段地區(qū)的生境生態(tài)環(huán)境質(zhì)量狀況。

1 研究區(qū)域概況

鄱陽湖國家級自然保護(hù)區(qū)(115°55′～116°03′E，29°05′～29°15′N)位于鄱陽湖的西北角，總面積22 400 hm2。保護(hù)區(qū)內(nèi)濕地生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)完整，生物資源豐富，現(xiàn)已統(tǒng)計(jì)到330種鳥類，其中，國家Ⅰ級重點(diǎn)保護(hù)野生鳥類9種，國家Ⅱ級重點(diǎn)保護(hù)野生鳥類47種(曾南京等，2016)。保護(hù)區(qū)屬于亞熱帶濕潤季風(fēng)型氣候，熱量豐富，雨量充沛，無霜期長，四季分明，年均氣溫17.1 ℃，最低氣溫-9.8 ℃，最高氣溫40.2 ℃，年平均降水量1 426.4 mm。達(dá)子咀村地處保護(hù)區(qū)北端(圖1)，都昌縣的西北部，與湖口縣屏峰鄉(xiāng)交界，被處于鄱陽湖與長江的連接處，實(shí)現(xiàn)南連五河、北通長江功能的謝家湖圍繞，因此謝家湖及周邊水域具有承接環(huán)鄱陽湖經(jīng)濟(jì)體排放的工業(yè)、農(nóng)業(yè)及生活廢水，凈化湖水的作用。謝家湖岸邊的杉木Cunninghamialanceolata林是多種鷺鳥的主要筑巢地，而謝家湖是其主要的覓食地。2016年3月初，鷺鳥陸續(xù)在湖邊的杉木林中筑巢，2016年5—6月調(diào)查結(jié)果顯示，白鷺約2 000巢，每巢2～5枚卵，蒼鷺約500巢，每巢不少于2枚卵。

圖1 鄱陽湖北段的研究區(qū)域Fig. 1 Study area in the north area of Poyang Lake

2 采樣與方法

2.1 樣品采集

2016年5月13日在達(dá)子咀村從白鷺和蒼鷺混居筑巢的杉木林內(nèi)隨機(jī)撿拾掉落地面的卵殼各20個(gè)，所有卵殼碎片均單獨(dú)保存于自封袋內(nèi)，按順序編號并標(biāo)明卵殼碎片的種類，常溫保存。白鷺和蒼鷺主要在距離筑巢地不遠(yuǎn)的水面(湖和人工魚塘)覓食，調(diào)查期間共觀察到3個(gè)覓食點(diǎn)，分別在3個(gè)覓食地點(diǎn)隨機(jī)布置3個(gè)樣點(diǎn)，每個(gè)樣點(diǎn)采集1份土壤樣品，共9份。

2.2 樣品處理

卵殼碎片表面用雙蒸水清洗干凈，再用超純水和丙酮反復(fù)浸泡清洗3次，殼膜與殼不分離，放入烘箱內(nèi)烘至恒重。土壤樣品放置陰涼處風(fēng)干，用瑪瑙研缽磨碎，過200目篩。稱取卵殼碎片樣品0.3 g于微波消解管內(nèi)，加入混酸5 mL(HNO3∶HCl=4∶1)(Mos級，北京化學(xué)試劑研究所)微波消解，蒸餾水定容至50 mL。稱量土壤樣品0.3 g于微波消解管內(nèi)，加入混酸8 mL(HNO3∶HCl=3∶1)(Mos級，北京化學(xué)試劑研究所)微波消解，蒸餾水定容至50 mL。所有樣品使用電感耦合等離子體質(zhì)譜儀(ICP-MS)測量Cr、Ni、Cu、Zn、Pb、Hg、Cd、As含量，設(shè)置10個(gè)空白樣本對照。

2.3 樣品分析

在干重狀態(tài)下所有重金屬濃度使用計(jì)量單位為μg·g-1。濃度低于測量底線的表示為“未測量到(ND)”，做0處理。

重金屬的生物富集系數(shù)(bioaccumulation factors，BAF)利用BAF=C卵殼/C土壤×100%(Arnot & Gobas，2006)計(jì)算，式中，C卵殼指白鷺或蒼鷺卵殼樣品的重金屬殘留量(μg·g-1)，C土壤指土壤樣品的重金屬殘留量(μg·g-1)。

數(shù)據(jù)采用SPSS 19.0進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。符合正態(tài)分布的數(shù)據(jù)，樣本間的顯著性檢驗(yàn)采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)；不符合正態(tài)分布的數(shù)據(jù)，樣本間的顯著性檢驗(yàn)采用Mann-WhitneyU檢驗(yàn)。

3 研究結(jié)果

3.1 白鷺和蒼鷺卵殼重金屬殘留的差異分析

白鷺和蒼鷺卵殼重金屬殘留量均以Zn最高，分別為4.07 μg·g-1±1.32 μg·g-1和4.81 μg·g-1±1.00 μg·g-1，而Cd最低，分別為0.01 μg·g-1±0.01 μg·g-1和0.02 μg·g-1±0.01 μg·g-1(表1)。8種重金屬殘留量從高到低為，白鷺：Zn>Cu>Cr>Ni>Pb>Hg≥As>Cd，蒼鷺：Zn>Cu>Cr>Pb>Ni>Hg≥As>Cd。白鷺與蒼鷺Cr、Ni、Cu、Zn、As、Cd、Hg濃度之間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)，但Pb的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.01)。

表1 鄱陽湖北段白鷺和蒼鷺卵殼重金屬殘留量Table 1 Heavy metal residues in the eggshells of Egretta garzetta and Ardea cinerea in the north area of Poyang Lake

注Note： ND. 未檢出not detected

3.2 白鷺和蒼鷺覓食地土壤重金屬

覓食地土壤所含重金屬平均濃度以Zn最高，Hg最低，分別為22.85 μg·g-1、0.02 μg·g-1(表2)，所有樣品的重金屬元素含量符合《國家土壤環(huán)境質(zhì)量標(biāo)準(zhǔn)(GB 15618-1995)》(國家環(huán)境環(huán)保局，國家技術(shù)監(jiān)督局，1995)Ⅰ類土壤標(biāo)準(zhǔn)。8種重金屬殘留量從高到低為Zn>Cr>Ni>Pb>Cu>As>Cd>Hg。

表2 鄱陽湖北段白鷺和蒼鷺覓食地土壤樣品重金屬殘留量Table 2 Heavy metal residues in the soil samples of Egretta garzetta and Ardea cinerea’s foraging sites in the north area of Poyang Lake

3.3 白鷺和蒼鷺對8種土壤重金屬的生物富集系數(shù)

白鷺和蒼鷺對土壤重金屬的生物富集系數(shù)為0.4%～168.9%，其中，As的生物富集系數(shù)最低(蒼鷺、白鷺均為0.4%)，生物富集系數(shù)<1，不構(gòu)成富集(表3)。Hg的生物富集系數(shù)最高(白鷺：168.9%，蒼鷺：159.9%)。蒼鷺對Pb的生物富集系數(shù)為6.2%，白鷺的為1.7%，蒼鷺極顯著高于白鷺(P<0.01)。其余7種重金屬的生物富集系數(shù)之間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

表3 鄱陽湖北段白鷺和蒼鷺對土壤重金屬生物富集系數(shù)Table 3 Bioaccumulation factors of 8 heavy metals in Egretta garzetta and Ardea cinerea in the north area of Poyang Lake

4 討論

4.1 種間差異

Pb主要沉積在富含鈣質(zhì)的組織，如骨骼和卵殼；卵殼也被認(rèn)為是雌性鳥類排泄Pb的一個(gè)途徑(Sorensen，1991；Burger，1994)。鷺鳥的相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)卵殼Pb含量極顯著高于卵內(nèi)容物，更適于反映其體內(nèi)Pb的殘留量(周立志等，2006；林琳，2007；劉利等，2017)。在本研究中，蒼鷺卵殼Pb的殘留量極顯著高于白鷺，意味著蒼鷺體內(nèi)Pb的殘余水平極顯著高于白鷺；蒼鷺卵殼Pb的生物富集系數(shù)極顯著高于白鷺，這一結(jié)果與2種鷺鳥的卵殼重金屬殘留量一致。此外，蒼鷺卵殼中Cr、Cu、Zn和Cd的殘留量、重金屬生物富集系數(shù)均略高于白鷺。本研究中蒼鷺和白鷺暴露于相同的重金屬環(huán)境中，其重金屬殘留量的差異可能是由物種、食物鏈結(jié)構(gòu)等因素導(dǎo)致的。有研究表明，鳥類富集的重金屬受飲食模式和食物類型、身體條件和年齡、產(chǎn)卵時(shí)間、種間新陳代謝、酶的解毒機(jī)制的影響(Kojadinovicetal.，2007；Shin，2009；Hashmietal.，2013；Kim & Oh，2014)。對于集群營巢的蒼鷺和白鷺，在系統(tǒng)分類上相近，但在競爭等種間關(guān)系影響下，它們在取食生態(tài)位上和食物鏈結(jié)構(gòu)上有明顯的差異(郝宇奇等，2015)。蒼鷺傾向于捕食深水中個(gè)體較大的魚，而個(gè)體大的魚類比個(gè)體小的重金屬濃度高，因此蒼鷺富集了更多的重金屬(Fasola，1986；Burger & Gochfeld，2009；Naccarietal.，2009；Shahbazetal.，2013；Jacksonetal.，2017)。此外，蒼鷺的消化系統(tǒng)效率高，能消化大部分的骨骼、鱗片和卵(Jakubas & Mioduszewska，2005)?；谏鲜鲈?，蒼鷺卵殼中Pb、Cr、Zn和Cd的殘留量及對土壤重金屬的生物富集系數(shù)均高于白鷺。Pb是一種神經(jīng)毒素，可以引起認(rèn)知和行為異常，降低繁殖率和存活率，影響生長發(fā)育和新陳代謝(Burger，1998；Provencheretal.，2016)。有必要監(jiān)測鄱陽湖北段Pb的污染水平，蒼鷺卵殼是有效的監(jiān)測環(huán)境中Pb污染水平的生物指示物。

蒼鷺和白鷺卵殼中Hg的殘留量較低，但2種鷺鳥對Hg的生物富集系數(shù)均顯著高于其余7種重金屬。這一研究結(jié)果與其他研究相符，Hg在羽毛、卵等組織的生物富集系數(shù)較高(Boncompagnietal.，2003；Zhangetal.，2006)。濕地生態(tài)系統(tǒng)中鷺鳥對Hg的富集主要受營養(yǎng)級、年齡、環(huán)境等影響(Wieneretal.，2003；Covacietal.，2006；Katneretal.，2013)。Hg對水鳥的危害是長時(shí)間的、持續(xù)的和累積性的，導(dǎo)致一些鳥類產(chǎn)卵數(shù)量減少(Tartuetal.，2013；Mccullaghetal.，2015)；卵殼變薄，降低胚胎存活率和繁殖率(Miljeteigetal.，2012；Orowskietal.，2012；Oliveroverbeletal.，2013)；雙親撫育后代行為發(fā)生改變(Tartuetal.，2015)；軸索變性及其他神經(jīng)系統(tǒng)疾??；聽力損傷；皮質(zhì)酮、睪酮及其他激素的代謝紊亂(Jayasenaetal.，2011；Tartuetal.，2013；Mooreetal.，2014)，長期的影響會(huì)改變種群結(jié)構(gòu)(Scheuhammeretal.，2007；Ackermanetal.，2016)。因此需密切監(jiān)測Hg在濕地生態(tài)系統(tǒng)中的污染狀況。

4.2 與其他區(qū)域研究比較

與國內(nèi)外其他研究進(jìn)行比較，本區(qū)域2種鷺鳥卵殼的重金屬殘留量只有Cr水平略高，其他7種水平均較低。如波蘭東南部和東部蒼鷺繁殖區(qū)采集到的蒼鷺卵殼Cr的殘留量分別為1.07 μg·g-1和0.78 μg·g-1(Kitowskietal.，2013，2014)、巴基斯坦牛背鷺Bubulcusibis和小白鷺的分別為0.35～0.80 μg·g-1和0.7 μg·g-1(Hashmietal.，2013)、日本的短尾信天翁Phoebastriaalbatrus和黑腳信天翁Phoebastrianigripes的分別為0.07 μg·g-1和0.084 μg·g-1(Ikemotoetal.，2005)、阿根廷美洲蠣鷸Haematopuspalliatus的為0.78 μg·g-1(Simonettietal.，2015)、香港夜鷺Nycticoraxnycticorax和牛背鷺的分別為0.15～0.13 μg·g-1和0.09～0.70 μg·g-1(Lametal.，2004)、廈門黃嘴白鷺Egrettaeulophotes的為0.490～0.868 μg·g-1(王曉彥等，2009)。Cr是動(dòng)物必需營養(yǎng)元素，起到調(diào)節(jié)胰島素、激活某些酶、穩(wěn)定蛋白質(zhì)和核酸的作用；但濃度過高時(shí)，Cr會(huì)對生物產(chǎn)生誘變、致癌和致畸作用(AhiNetal.，2009)，需要對本研究區(qū)域Cr的排放源、環(huán)境中Cr的含量和蒼鷺體內(nèi)Cr的殘留水平進(jìn)行監(jiān)測。鄱陽湖北段白鷺和蒼鷺的覓食地土樣的8種重金屬濃度均符合《國家土壤環(huán)境質(zhì)量標(biāo)準(zhǔn)(GB 15618-1995)》(國家環(huán)境環(huán)保局，國家技術(shù)監(jiān)督局，1995)Ⅰ類土壤標(biāo)準(zhǔn)，而且2種鷺鳥卵殼內(nèi)8種重金屬殘留水平較低，鷺鳥在本區(qū)域的生境狀況良好。

表4 與其他文獻(xiàn)中卵殼重金屬殘留量比較Table 4 Comparison of the mean residual heavy metal levels in the eggshells with other literatures