高原鼠兔洞口密度對高山嵩草草甸土壤主要養(yǎng)分含量的影響

張雯娜，金少紅，于 成，龐曉攀，王 娟，郭正剛

(蘭州大學(xué)草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國家重點實驗室，蘭州大學(xué)農(nóng)業(yè)農(nóng)村部草牧業(yè)創(chuàng)新重點實驗室，蘭州大學(xué)草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院，甘肅 蘭州 730020)

土壤是高寒草甸植物繁殖和擴張的基床[1-2]，而土壤養(yǎng)分是草原植物生長發(fā)育的基礎(chǔ)，更是維持植物群落生產(chǎn)力和穩(wěn)定性的保障[2-4]。然而土壤養(yǎng)分含量往往易受生物干擾而改變，甚至在短時間內(nèi)發(fā)生重新配置[5]，其在生態(tài)環(huán)境脆弱、氣候相對嚴(yán)寒的青藏高原地區(qū)尤為突出[6]。因此,分析土壤養(yǎng)分含量對土壤擾動者的響應(yīng)，是維持青藏高原草地生態(tài)系統(tǒng)健康的重要內(nèi)容。

高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是青藏高原特有的營家族生活的小型嚙齒類動物，它們通過挖洞、覆土、采食、排泄和鼠尸等形式，直接或間接地參與高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)的能量流動和物質(zhì)循環(huán)[7-8]，因此被認(rèn)為是高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)中的一種主要的土壤生物干擾者[9]。目前關(guān)于高原鼠兔干擾對土壤的影響仍然存在爭議。有研究表明，高原鼠兔干擾對高寒草甸土壤會產(chǎn)生積極作用，表現(xiàn)在增加土壤表層有機質(zhì)含量、含水量和養(yǎng)分含量[7,10]；但另外一些研究卻表明，高原鼠兔干擾會對高寒草甸產(chǎn)生不利作用，表現(xiàn)在降低土壤肥力，增加CO2排放量[11]，降低優(yōu)質(zhì)牧草比例[12-13]，加速高寒草甸退化[4,14-15]。造成這種差異的主要原因是有些研究考慮了高原鼠兔干擾強度[4,15]，而有些研究則忽略了高原鼠兔的干擾強度[7,10-14]。最新研究表明，高原鼠兔干擾對高寒草甸土壤養(yǎng)分的影響不僅與干擾強度有關(guān)[4,16]，還與草甸類型有關(guān)[17-18]。

高原鼠兔具有移動特征，且一年內(nèi)能夠生2～5胎[19]，因此利用高原鼠兔密度直接確定其干擾強度具有一定的難度。高原鼠兔對土壤的干擾，是高原鼠兔多種行為的綜合結(jié)果，目前國內(nèi)外均采用單位面積有效洞口密度劃分高原鼠兔干擾強度[18,20-21]。然而高原鼠兔的廢棄洞口，依然能夠通過影響土壤含水量和通氣性而影響土壤性質(zhì)，表現(xiàn)在廢棄鼠洞仍然能接納天然降水入滲，增加土壤含水量，富集土壤有機質(zhì)[7,15]。陳劍等[22]認(rèn)為高原鼠兔總洞口密度不僅能反映高原鼠兔干擾強度，而且能反映高原鼠兔挖掘的活動量。事實上，野外調(diào)查高原鼠兔洞口時，測定總洞口密度要比測定有效洞口密度簡單，省時省力，因此，研究高原鼠兔干擾影響高寒草甸土壤性質(zhì)時，對究竟是總洞口密度還是有效洞口密度更具有指示性，目前沒有共識性結(jié)論。若有效洞口密度和總洞口密度兩者之間可以相互替代，那么用總洞口密度替代有效洞口密度，將會簡化調(diào)查工作的難度，給野外調(diào)查工作帶來極大便利，節(jié)省人力和物力。然而高原鼠兔總洞口密度和有效洞口密度對高寒草甸土壤性質(zhì)的影響是否趨同，尚需科學(xué)研究提供證據(jù)。

青藏高原高寒草地中草甸類型較多[23]，其中高山嵩草(Kobresiapygmaea)草甸是高寒草地的主要類型之一，也是高原鼠兔最適棲息的草甸類型之一[20]。本研究以高山嵩草草甸為對象，通過分析高原鼠兔干擾對土壤主要養(yǎng)分的影響，以及高原鼠兔總洞口密度和有效洞口密度與土壤養(yǎng)分含量的關(guān)系，闡明能否用高原鼠兔總洞口密度替代有效洞口密度來研究高原鼠兔干擾對高寒草甸土壤性質(zhì)的影響。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)自然概況

研究地區(qū)位于青藏高原東緣，隸屬甘肅省瑪曲縣境內(nèi)(33°06′-34°30′ N，100°40′-102°29′ E)，海拔3 300～4 806 m，屬典型高原大陸性氣候，多風(fēng)、寒冷且潮濕，年均溫1.2 ℃，月均溫差異較大，1月份的月均溫低達-10 ℃，7月份的月均溫則高達11.7 ℃。年降水量約為564 mm，主要集中在5-9月，年蒸發(fā)量為1 000～1 500 mm。全年日照時數(shù)約為2 613.9 h，年內(nèi)相對無霜期僅19 d，沒有絕對無霜期。

土壤類型為亞高山草甸土，其中營養(yǎng)物質(zhì)多以有機態(tài)形式存在，表層草皮層約有7 cm厚，有機質(zhì)含量可達到100～150 g·kg-1，土壤潛在肥力較高[24]。草地類型為高寒草甸，以莎草科嵩草屬的高山嵩草為主要優(yōu)勢種，常見伴生種有垂穗披堿草(Elymusnutans)、小花草玉梅(Anemonerivularisvar.flore-minore)、鈍裂銀蓮花(Anemoneobtusiloba)、莓葉委陵菜(Potentillafragarioides)等[25-27]。

1.2 試驗設(shè)計和野外調(diào)查

2016年7月在瑪曲縣完成野外樣地調(diào)查和取樣。調(diào)查區(qū)為圍欄的冷季草地，即夏季不放牧，圍欄主要是避免夏季其他草食動物的干擾，且便于冷季家畜放牧。首先選擇高原鼠兔干擾樣地，以高原鼠兔洞口和高原鼠兔出沒為基準(zhǔn)。然后根據(jù)草甸類型和地貌特征，在干擾樣地附近選擇等同面積的未干擾樣地，以沒有發(fā)現(xiàn)高原鼠兔和高原鼠兔洞口為基準(zhǔn)[28]。驅(qū)車沿公路前行下一個地點，選擇另外一個干擾樣地和未干擾樣地，共計選擇10個干擾樣地和10個未干擾樣地。10個干擾樣地和10個未干擾樣地地貌基本一致，草甸類型均為高山嵩草草甸，植物群落組分基本相似，優(yōu)勢種為高山嵩草，主要伴生種有達烏里秦艽(Gentianadahurica)、小花草玉梅、莓葉委陵菜等[25-27]。各研究地點之間的距離為1～5 km，每個地點干擾樣地和未干擾樣地之間距離為500～1 000 m，形成一個緩沖區(qū)域，干擾樣地和未干擾樣地整體上呈現(xiàn)為交錯分布狀態(tài)[17,29]。樣地面積為25 m×25 m，每個樣地的四角采用木樁標(biāo)記，四周采用塑料繩標(biāo)記。干擾樣地內(nèi)，觀測高原鼠兔的總洞口數(shù)(包括新鮮、廢棄及枯竭的洞穴)并記錄[29]，然后采用3 d堵洞法測定各樣地的有效洞口數(shù)并取其平均值[20,30-31]，10個干擾樣地內(nèi)有效洞口密度和總洞口密度變化較大(表1)。在各干擾樣地和未干擾樣地內(nèi)采用“W”型布置5個1 m×1 m的樣方，樣方間隔約8 m，在每個樣方內(nèi)用直徑為10 cm的土鉆隨機收集0-20 cm的土樣3次，在干擾樣地內(nèi)避免取樣點位于洞口和裸斑處，將3次取得的土樣混合均勻成一個土樣，總共收集到100個土樣，將所有土樣均裝入密封袋帶回實驗室分析。

表1 樣地內(nèi)高原鼠兔洞口密度Table 1 The densities of burrow entrances for plateau pika in study areas entrance·hm-2

1.3 土壤樣品分析

實驗室內(nèi)首先去除土壤樣品中的植物調(diào)落物，根系及石頭等雜質(zhì)，然后在室溫條件下自然風(fēng)干，再經(jīng)充分研磨后過0.25 mm的尼龍篩，以分析土壤N、P、K和C含量。土壤全氮(total nitroges,TN)采用凱氏定氮法測定，土壤有機碳(soil organic carbon,SOC)采用重鉻酸鉀容量法-外加熱法測定，土壤銨態(tài)氮(NH4+-N)和硝態(tài)氮(NO3--N)采用自動流動分析儀測定，土壤全磷(total P,TP)和速效磷(available P,AP)采用鉬銻抗比色法測定，土壤全鉀(total K,TK)和速效鉀(available K,AK)采用火焰分光光度計測定，測定方法參考《土壤農(nóng)業(yè)化學(xué)分析方法》[32]。

1.4 數(shù)據(jù)分析

首先采用獨立樣本T檢驗分析高原鼠兔干擾對土壤氮、磷、鉀和碳含量的影響是否顯著，若差異不顯著，則不做進一步分析；若差異顯著，再用R-3.3.2-windows軟件的ggplot2程序包擬合干擾梯度和土壤養(yǎng)分含量的關(guān)系。

2 結(jié)果與分析

2.1 高原鼠兔干擾對土壤養(yǎng)分含量的影響

高原鼠兔干擾顯著影響了土壤有機碳(F=1.034，df=18，sig(雙側(cè))=0.032)、全氮(F=0.043，df=18，sig(雙側(cè))=0.003)、全磷(F=1.744，df=18，sig(雙側(cè))=0.038)、銨態(tài)氮(F=0.012，df=18，sig(雙側(cè))=0.027)、硝態(tài)氮(F=0.814，df=18，sig(雙側(cè))=0.030)和速效磷(F=0.214，df=18，sig(雙側(cè))=0.047)含量，但土壤全鉀和速效鉀含量的影響不顯著(P>0.05)，表現(xiàn)為干擾樣地土壤有機碳、全氮、全磷、銨態(tài)氮和硝態(tài)氮含量均顯著高于未干擾樣地的土壤有機碳、全氮、全磷、銨態(tài)氮和硝態(tài)氮含量(P<0.05)，而干擾樣地土壤速效磷含量卻顯著低于未干擾樣地土壤速效磷含量(圖1)。

2.2 高原鼠兔洞口密度與土壤有機碳含量的關(guān)系

高原鼠兔有效洞口密度和總洞口密度與土壤有機碳含量的關(guān)系基本趨同，表現(xiàn)為隨高原鼠兔有效洞口密度和總洞口密度增加，土壤有機碳含量先增加后降低，分別在670和1 271個·hm-2時最高(圖2)。

2.3 高原鼠兔洞口密度與土壤氮含量的關(guān)系

隨高原鼠兔有效洞口密度和總洞口密度增加，土壤全氮和速效氮含量變化趨勢不一致，其中土壤全氮含量先增加后降低，在754和1 381個·hm-2時達到最高，然而土壤銨態(tài)氮和硝態(tài)氮含量卻先降低后增加，其中銨態(tài)氮含量在有效洞口密度為717 個·hm-2，總洞口密度為1 345個·hm-2時最低，硝態(tài)氮含量在有效洞口密度為577個·hm-2，總洞口密度為1 156個·hm-2時最低(圖3)。

圖1 高原鼠兔干擾對土壤養(yǎng)分含量的影響Fig. 1 Effects of plateau pika disturbance on the concentration of soil nutrients

圖2 高原鼠兔洞口密度對土壤有機碳含量的影響Fig. 2 Effects of the density of burrow entrances of plateau pika on the concentration of organic carbon in the soil

圖中灰色陰影部分表示95%的置信區(qū)間，垂直線表示拐點位置，ABED表示有效洞口密度，TBED表示總洞口密度，下同。

The shaded part of the figure indicates the 95% confidence interval, the vertical line indicates the position of the inflection point, ABEDindicates the density of active burrow entrances, TBEDindicates the density of total burrow entrances; similarly for the following figures.

2.4 高原鼠兔洞口密度與土壤磷含量的關(guān)系

高原鼠兔有效洞口密度和總洞口密度對土壤全磷含量和速效磷含量的影響不同。隨高原鼠兔有效洞口密度和總洞口密度增加，土壤全磷含量表現(xiàn)為先增加后降低，且在有效洞口密度為666個·hm-2，總洞口密度為1 264個·hm-2時達到最高；而土壤速效磷含量卻表現(xiàn)為先降低后增加，在有效洞口密度為697個·hm-2，總洞口密度為1 306個·hm-2時最低(圖4)。

3 討論與結(jié)論

作為土壤擾動者，高原鼠兔是高寒草甸土壤養(yǎng)分含量變化的主要影響者之一[33-34]。本研究表明，高原鼠兔干擾雖然沒有顯著影響土壤全鉀和速效鉀含量，但顯著提高了土壤有機碳、全氮、全磷、銨態(tài)氮和硝態(tài)氮含量，降低了土壤速效磷含量，這與囊鼠干擾增加北美草原土壤全氮含量[35]，土撥鼠干擾增加奇瓦瓦州草原土壤碳儲量的研究結(jié)果一致[36]。高原鼠兔干擾增加有機碳和全氮含量的主要途徑可能包括下列幾個方面：首先，高原鼠兔覆土作用掩埋植被[14,37]，增加了土壤有機碳的輸入量；其次，高原鼠兔排泄物會形成肥島[34,38]，增加土壤有機質(zhì)輸入量，因此，高原鼠兔干擾樣地內(nèi)土壤有機碳和全氮含量增加。土壤銨態(tài)氮和硝態(tài)氮含量取決于土壤有機質(zhì)礦化速率和參與分解的微生物的活性[7,39]，高原鼠兔干擾后土壤有機碳和全氮含量的增加會提高土壤微生物獲得自身氮素的能力，從而間接提高了有機質(zhì)的分解速率[10]，加快土壤礦化作用[33]；然而高原鼠兔干擾加速了土壤水分從表層向深層的滲透[17]，其淋溶作用使土壤銨態(tài)氮和硝態(tài)氮向深層土壤轉(zhuǎn)移，另外，植物吸收一定量的銨態(tài)氮和硝態(tài)氮，但整體上銨態(tài)氮和硝態(tài)氮減少量可能小于礦化作用增加的量，因此高原鼠兔干擾最終會增加土壤淺層的銨態(tài)氮和硝態(tài)氮含量。土壤全磷和全鉀含量主要取決于土壤母質(zhì)，而土壤全磷包含有機磷和無機磷，有機磷含量與土壤有機質(zhì)含量正相關(guān)，而土壤有機質(zhì)中含鉀量較少[40]，因此，高原鼠兔干擾對土壤鉀含量的變化影響甚微，出現(xiàn)母質(zhì)相同時，高原鼠兔干擾會顯著增加土壤全磷含量，而對土壤全鉀含量沒有影響的現(xiàn)象。高原鼠兔干擾降低了土壤速效磷含量，主要是由于高原鼠兔干擾后土壤水分下滲能力增加，淋溶作用將速效磷帶到深層土壤，同時植物對養(yǎng)分的吸收作用增強[17]，從而導(dǎo)致淺層土壤速效磷降低。土壤速效鉀含量主要取決于土壤陽離子交換量(CEC)[40],這主要取決于土壤類型，由于干擾樣地和未干擾樣地土壤類型一致，故高原鼠兔干擾沒有明顯影響土壤速效鉀含量。

圖3 高原鼠兔洞口密度對土壤氮含量的影響Fig. 3 Effects of the density of burrow entrances of plateau pika on the concentration of nitrogen in the soil

圖4 高原鼠兔洞口密度對土壤磷含量的影響Fig. 4 Effects of the density of burrow entrances of plateau pika on the concentration of phosphorus in the soil

高原鼠兔有效洞口密度和總洞口密度對土壤主要養(yǎng)分含量的影響趨勢一致，其中全效養(yǎng)分含量(土壤有機碳、全氮和全磷)隨高原鼠兔有效洞口密度和總洞口密度增加呈現(xiàn)先增加后降低的變化過程，而速效養(yǎng)分含量(銨態(tài)氮，硝態(tài)氮，速效磷)呈現(xiàn)為先降低后增加的變化趨勢，這與Pang和Guo[18]以及Yu等[17]對高原鼠兔有效洞口密度與土壤主要養(yǎng)分含量關(guān)系的研究結(jié)果類似，說明高原鼠兔干擾對土壤養(yǎng)分的影響存在理論閾值，且高原鼠兔總洞口密度的閾值大于有效洞口密度，干擾程度在有效洞口密度與總洞口密度各自的閾值范圍內(nèi)，土壤全效養(yǎng)分含量均會顯著增加，而干擾強度低于或高于該閾值時，全效養(yǎng)分含量會降低[17-18,41]。在低干擾強度時，草地植被蓋度和生物量相對較高，植被緩沖作用使土壤溫度較低[16]，且致密草氈層使土壤水分下滲困難，以地表徑流形式流失[15]，土壤含水量較低，因此微生物活性變化不大，有機質(zhì)分解作用和土壤礦化作用變化不大。與低干擾強度相比，中等干擾強度時高原鼠兔能夠掩埋更多的植被，尿液和糞便等排泄物也會增多，土壤有機質(zhì)和全氮輸入增加，適宜高原鼠兔干擾增加了土壤通透性和持水能力[16,24]，土壤溫度相對升高，礦化作用和分解作用相對增強，但整體上表現(xiàn)為輸入大于輸出，因此中干擾強度時土壤有機質(zhì)和全氮含量達到最大；當(dāng)高原鼠兔干擾強度超過閾值時，植被蓋度和生物量更低[42-43]，土壤有機質(zhì)的來源大幅度減少，高原鼠兔挖掘活動產(chǎn)生的裸斑面積增大，土壤溫度和通氣性增強，蒸發(fā)量增大[18,21]，從而刺激微生物活性增強，促進了有機質(zhì)的分解速率，土壤礦化作用增強，使土壤有機質(zhì)和全氮輸出增加，因此土壤有機碳和全氮含量降低。土壤銨態(tài)氮、硝態(tài)氮和速效磷含量在高原鼠兔有效洞口密度與總洞口密度閾值范圍內(nèi)顯著降低，主要原因可能是中等干擾程度下，植被蓋度和生物量雖然有一定程度的降低[25]，但植物群落組分內(nèi)禾本科植物比例或類禾草植物比例顯著增加，而禾本科植物喜食氮素[18]，從而使銨態(tài)氮和硝態(tài)氮含量降低，隨干擾強度增加，植物組分雜草比例增加[28]，加之植被蓋度和生物量大幅度降低[42-43]，其吸收和利用銨態(tài)氮和硝態(tài)氮的能力減弱，使銨態(tài)氮和硝態(tài)氮含量逐漸增加。土壤中速效磷主要來源于土壤母質(zhì)，高原鼠兔干擾后在淋溶作用的影響下，速效磷含量逐漸降低，同時在高原鼠兔中度干擾時，其洞口附近的植物生物量有所改善[14]，植物對養(yǎng)分的吸收作用增強[17]，因此在中度干擾時土壤速效磷含量最低。隨高原鼠兔干擾的增加植被蓋度和生物量顯著降低[42-43]，植物吸收和利用速效磷的能力減弱，淋溶作用降低的量可能小于植被吸收利用減少而增加的量，因此速效磷含量逐漸升高。

綜上，高原鼠兔干擾對土壤全效養(yǎng)分和速效養(yǎng)分含量的影響不一致，高原鼠兔有效洞口密度和總洞口密度與土壤養(yǎng)分含量的關(guān)系一致，但采用總洞口密度測定時土壤養(yǎng)分含量變化的拐點大于有效洞口密度，二者變化過程趨同。因此，在評估高原鼠兔干擾程度對高寒草甸土壤養(yǎng)分含量影響的趨勢時，可考慮用研究區(qū)域內(nèi)高原鼠兔總洞口密度代替有效洞口密度，可以改進有效洞口密度測定時費工費時費力的不足之處。