不同越冬模式下刺猬體表溫度、攝食量和體重的變化

宋士一, 任 月, 劉春燕, 楊 明(沈陽(yáng)師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院, 沈陽(yáng) 110034)

0 引 言

冬眠(Hibernation)是動(dòng)物對(duì)季節(jié)性能源短缺的一種適應(yīng)[1],2003年國(guó)際生理學(xué)會(huì)生理學(xué)專(zhuān)業(yè)委員會(huì)(IUPS Thermal Commission)將冬眠定義為:哺乳動(dòng)物在冬季出現(xiàn)的一種非活躍狀態(tài),此時(shí)動(dòng)物的體溫和代謝率降低;冬季過(guò)后,動(dòng)物恢復(fù)活躍狀態(tài),體溫和代謝率恢復(fù)到原來(lái)水平。許多冬眠動(dòng)物調(diào)節(jié)自身生理狀態(tài),在冬眠時(shí)使體溫下降到接近于0 ℃,處于低代謝狀態(tài),并且在動(dòng)物出眠后,機(jī)體沒(méi)有產(chǎn)生低溫?fù)p傷,非冬眠哺乳動(dòng)物,包括人類(lèi),通常都不表現(xiàn)自發(fā)性的低代謝,低體溫狀態(tài),人試圖從冬眠哺乳動(dòng)物的自發(fā)性低代謝中學(xué)習(xí)如何誘導(dǎo)人類(lèi)的低代謝[2],這為臨床干預(yù)代謝減退和低體溫提供了理想的動(dòng)物模型[3]。

哺乳動(dòng)物冬眠增加了對(duì)低體溫、嚴(yán)重缺血、細(xì)菌感染、廢用性肌萎縮的抵抗力,并且延長(zhǎng)哺乳動(dòng)物的壽命[4]。東北刺猬(Erinaceusamurensis)是一種典型的儲(chǔ)脂型冬眠哺乳動(dòng)物,隸屬于哺乳綱、猬形目、猬科,是刺猬的一種,在國(guó)內(nèi)廣泛分布于東北、華北及長(zhǎng)江流域,在國(guó)外主要分布于俄羅斯東南部和朝鮮半島[5-6]。刺猬大約在9月開(kāi)始育肥,育肥到10月開(kāi)始入眠,11月中旬進(jìn)入深眠階段到來(lái)年的3月中旬出眠,到4月份開(kāi)始進(jìn)行繁殖。刺猬在異溫季節(jié)分為3個(gè)階段即入眠、深眠和出眠,每個(gè)階段由冬眠和覺(jué)醒交替形成短周期,每個(gè)短周期的一次冬眠稱(chēng)為一個(gè)冬眠陣(Hibernation Bout)[7]。

20世紀(jì)50年代,國(guó)內(nèi)就已開(kāi)展了有關(guān)刺猬冬眠時(shí)與禁食時(shí)刺猬的體重及器官重量的改變[8]的研究。20世紀(jì)90年代,孫金生和曾縉祥對(duì)刺猬的褐色脂肪和顫抖性產(chǎn)熱能力進(jìn)行了研究[9]。近年來(lái),國(guó)內(nèi)有學(xué)者對(duì)刺猬嗅球冬眠期與非冬眠期c-Fos表達(dá)差異進(jìn)行了研究[10]。1975年,國(guó)外有刺猬睡眠和冬眠階段覺(jué)醒作為一種循環(huán)現(xiàn)象[11]和性激活期體表和睪丸溫度的關(guān)系的報(bào)道[12]。本實(shí)驗(yàn)室前期工作發(fā)現(xiàn),在冬季條件下飼養(yǎng)的東北刺猬,如果飼以充足的食物,會(huì)表現(xiàn)出深冬眠、少冬眠和不冬眠等不同的冬眠模式,這可能反映了刺猬不同個(gè)體間的不同適應(yīng)策略,國(guó)內(nèi)外研究對(duì)此關(guān)注較少。本研究以東北刺猬為研究對(duì)象,分析了在實(shí)驗(yàn)室條件下飼養(yǎng)的東北刺猬的不同冬眠模式,并進(jìn)而分析了冬眠組和不冬眠組動(dòng)物體重和攝食等宏觀指標(biāo)的變化及相關(guān)性,從而更深刻地理解東北刺猬適應(yīng)冬季嚴(yán)酷環(huán)境的不同生理策略。

1 研究方法

1.1 實(shí)驗(yàn)動(dòng)物

實(shí)驗(yàn)動(dòng)物為東北刺猬12只,分別于2014年10月和2015年6月捕自遼寧遼中(北緯41°52′,東經(jīng)122°72′),并轉(zhuǎn)至沈陽(yáng)師范大學(xué)動(dòng)物房單籠飼養(yǎng),飼養(yǎng)籠大小48 cm×35 cm×20 cm,用碎刨花做巢材,喂飼以充足狗糧(愛(ài)倍成犬糧)及飲水。動(dòng)物房?jī)?nèi)自然溫度(16～28 ℃)和光照。

1.2 實(shí)驗(yàn)動(dòng)物分組

在冬眠季節(jié),將進(jìn)行冬眠(刺猬體表溫度降低到15.3 ℃以下,全身皆刺,呼吸極慢而微弱,有時(shí)或完全停止,毫無(wú)生命的表現(xiàn))的刺猬定義為冬眠組,沒(méi)有進(jìn)行冬眠的刺猬定義為非冬眠組。

1.3 體表溫度和環(huán)境溫度記錄

用紅外無(wú)線(xiàn)遙感溫度計(jì)(泰仕電子工業(yè)股份有限公司,TES-1327K)每天測(cè)量刺猬的體表溫度,記錄數(shù)據(jù)。

將半導(dǎo)體溫度記錄元件iButton(Maxim/Dallas公司,DS1921L)懸掛于動(dòng)物房中,用于記錄環(huán)境溫度。

1.4 攝食量的記錄

實(shí)驗(yàn)開(kāi)始,第1 d投入充足食物并稱(chēng)重,第2 d收回剩余食物,并記錄食物重量,依次反復(fù),計(jì)算出每天攝食量(攝食量=投食量-剩余食物量)并記錄。

1.5 體重的記錄

用電子天平(上表電子儀器廠,SB10001)測(cè)量刺猬體重,1周1次并記錄。

1.6 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析

使用SPSS統(tǒng)計(jì)軟件包(SPSS 20.0 for Windows)進(jìn)行數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析。體表溫度及體重分析采用獨(dú)立樣本T檢驗(yàn)(Independent-SamplesTtest)。攝食量則以體重為協(xié)變量做協(xié)方差分析(Analysis of covariance)。冬眠天數(shù)百分比分別與體表溫度、攝食量、體重、初始體重的關(guān)系做相關(guān)性分析(Correlation Analysis)。*表示P<0.05,組間差異顯著。

2 實(shí)驗(yàn)結(jié)果

2.1 體表溫度、攝食量、體重

刺猬在9月份開(kāi)始到10月份是育肥期,大約在10月末開(kāi)始出現(xiàn)冬眠現(xiàn)象。在育肥期,冬眠組的刺猬體表溫度與非冬眠組差異不顯著(P>0.05,圖1a)。

(a) 環(huán)境溫度; (b) 冬眠組和非冬眠組在育肥期和冬眠期體表溫度圖;(c) 冬眠組和非冬眠組在冬眠階段體表溫度比較; (d) 冬眠組和非冬眠組在冬眠階段攝食量比較圖;(e) 冬眠組和非冬眠組在冬眠階段體重比較圖。圖1 體表溫度、攝食量、體重變化圖Fig.1 Changes of body temperature, food intake and body weight

在冬眠季節(jié),環(huán)境溫度在5～15 ℃,冬眠組和非冬眠組的體表溫度、攝食量、體重差異顯著。冬眠組的平均體表溫度(12.6±1.7 ℃～19.8±2.0 ℃)顯著低于非冬眠組(19.2±1.3 ℃～24.2±0.6 ℃)(p<0.05)(圖1b)。

冬眠組的平均攝食量(0.24±0.2(g/d)～17.77±9.3(g/d))顯著低于非冬眠組(47.82±11.8(g/d)～70.49±9.9(g/d))(p<0.05)(圖1c)。

冬眠組和非冬眠組的初始體重沒(méi)有顯著差異,隨著冬眠的持續(xù),冬眠組的平均體重(623.0±101.5 g～636.0±106.1 g)顯著低于非冬眠組(780.8±96.1 g～1 043.5±91.6 g)(p<0.05)(圖1d)。

2.2 冬眠組體表溫度、攝食量、體重和初始體重分別與冬眠天數(shù)百分比的相關(guān)性

觀察并記錄冬眠組刺猬在冬天的冬眠天數(shù),并計(jì)算冬眠天數(shù)百分比。在環(huán)境溫度為5～15 ℃間,對(duì)冬眠組進(jìn)行體表溫度、攝食量、體重增長(zhǎng)率和初始體重分別與冬眠天數(shù)百分比之間的相關(guān)性分析(圖2)。

(a) 冬眠組體表溫度及冬眠天數(shù)百分比關(guān)系圖; (b) 冬眠組攝食量及冬眠天數(shù)百分比關(guān)系圖;(c) 冬眠組體重增長(zhǎng)率及冬眠天數(shù)百分比關(guān)系圖; (d) 冬眠組初始體重及冬眠天數(shù)百分比關(guān)系圖。圖2 冬眠組體表溫度、攝食量、體重與初始體重與冬眠天數(shù)百分比回歸關(guān)系圖Fig.2 Relationship between body temperature, food intake, weight and initial weight with the percentage of hibernating days in hibernating group

體表溫度與冬眠天數(shù)百分比具有明顯的正相關(guān)關(guān)系(r=0.914,f=240.987,p<0.01)(圖2a);

攝食量與冬眠天數(shù)百分比回歸關(guān)系是F(g/d)=0.725～0.011P(g/d)(r=0.738,f=29.868,p<0.01)(圖2b);

體重增長(zhǎng)率與冬眠天數(shù)百分比回歸關(guān)系是W(g)=0.468～0.621P(g)(r=0.470,f=6.704,p<0.01)(圖2c);

初始體重同冬眠天數(shù)百分比沒(méi)有相關(guān)關(guān)系(p>0.05)(圖2d),說(shuō)明冬眠組初始體重并不影響期冬眠天數(shù)。

2.3 冬眠組冬眠時(shí)期、覺(jué)醒時(shí)期和非冬眠組的體表溫度和攝食量比較

冬天,冬眠組在覺(jué)醒時(shí)期體表溫度為(22.37±0.53)℃,在冬眠時(shí)期為(13.94±0.45)℃,而非冬眠組的體表溫度為(22.31±0.26)℃(圖3a),冬眠組覺(jué)醒時(shí)期體表溫度與非冬眠組不存在顯著差異,兩者均明顯高于冬眠組冬眠時(shí)期體表溫度(p<0.05)。

冬眠組覺(jué)醒時(shí)期下的攝食量為37.12±7.28(g/d),非冬眠組為61.74±8.06(g/d)(圖3b),冬眠組覺(jué)醒時(shí)期的攝食量與非冬眠組也沒(méi)有顯著差異。

(a) 冬眠組的冬眠時(shí)期和非冬眠時(shí)期及非冬眠組體表溫度的比較圖;(b) 冬眠組的非冬眠時(shí)期與非冬眠組的攝食量比較圖;(H-NT: 冬眠組非冬眠時(shí)期; H-T: 冬眠組冬眠時(shí)期; NH: 非冬眠組)。圖3 冬眠組冬眠時(shí)期與覺(jué)醒時(shí)期及非冬眠組間體表溫度、攝食量比較圖Fig.3 Difference between body temperature and food intake of hibernation period and arouse period in hibernating group

3 討 論

趙以炳是中國(guó)冬眠生理學(xué)的奠基人之一。1947—1951年,趙以炳監(jiān)測(cè)到冬眠季節(jié)非冬眠刺猬平均體溫為34.5 ℃。環(huán)境溫度在-4～27 ℃刺猬均可出現(xiàn)冬眠現(xiàn)象,冬眠刺猬體溫降低,呼吸減弱。若環(huán)境溫度為零上,冬眠的刺猬體溫會(huì)比環(huán)境溫度高1 ℃左右,若環(huán)境溫度為零下,則有很大溫度差。刺猬體溫在-2～41 ℃都能存活,若溫度過(guò)高或過(guò)低都會(huì)導(dǎo)致刺猬死亡[13]。在非冬眠季節(jié)用低溫誘導(dǎo)刺猬冬眠[14],而在冬眠季節(jié)用高溫防止了刺猬冬眠[15]。揭示低溫時(shí)導(dǎo)致冬眠一個(gè)重要因素。

本實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明,實(shí)驗(yàn)室條件下飼養(yǎng)的東北刺猬會(huì)在冬天會(huì)選擇冬眠和非冬眠兩種模式越冬。冬眠的動(dòng)物在冬眠時(shí)期表現(xiàn)低體溫,體表溫度接近環(huán)境溫度,低體溫狀態(tài)還伴隨著攝食量的減少,體重下降的現(xiàn)象,這些均與冬眠天數(shù)成正相關(guān)。冬眠時(shí)期有時(shí)間不等的覺(jué)醒時(shí)期。覺(jué)醒時(shí)期的動(dòng)物體表溫度、攝食量恢復(fù)正常水平。而不進(jìn)行冬眠的動(dòng)物,在冬眠季節(jié)沒(méi)有表現(xiàn)出低體溫的現(xiàn)象,體表溫度、攝食量顯著高于冬眠的動(dòng)物,體重顯著增加。

在環(huán)境惡劣食物短缺的自然條件下,哺乳動(dòng)物會(huì)通過(guò)冬眠節(jié)約能量,這不僅保證其在嚴(yán)酷的環(huán)境中得以生存,還能為翌年春天繁殖儲(chǔ)備能量[16],增加繁殖的存活率。并且有假說(shuō)提出,冬眠可以延長(zhǎng)動(dòng)物的壽命[17]。在冬眠時(shí)期,動(dòng)物會(huì)表現(xiàn)出低體溫,有的甚至?xí)陀? ℃,且無(wú)傷害,保護(hù)動(dòng)物在冬眠過(guò)程中免于各種疾病[16]。例如:北極黃鼠在冬眠時(shí)體溫會(huì)降到-2.9 ℃[18]。刺猬廣泛分布于東北、華北及長(zhǎng)江流域及山東等地區(qū),屬于雜食性動(dòng)物,主要以昆蟲(chóng)及其幼蟲(chóng)為主。在冬季,環(huán)境寒冷且食物缺乏的情況下,刺猬會(huì)以冬眠的方式節(jié)約能量,冬眠時(shí)期伴隨著周期性的覺(jué)醒,這些覺(jué)醒的作用是在新陳代謝下降時(shí)期,修復(fù)生理上的消耗損壞[19],在覺(jué)醒時(shí)期刺猬會(huì)進(jìn)行覓食[20],有利于它們生存。

當(dāng)動(dòng)物從外界獲得足夠能量時(shí)可能改變動(dòng)物的冬眠模式[15], 在食物充足條件下,部分刺猬在整個(gè)冬眠季節(jié)完全不冬眠, 一直進(jìn)食,體重顯著增加。 提示在食物充足條件下,刺猬可能不進(jìn)行冬眠, 這可能是一種更好的生存模式。 1955年,趙以炳指出環(huán)境相同的情況下, 刺猬的反應(yīng)方式也并不完全相同, 這可能與中樞神經(jīng)系統(tǒng)的活動(dòng)有關(guān)[21], 具體有關(guān)冬眠的中樞神經(jīng)系統(tǒng)調(diào)節(jié)的機(jī)理還有待研究者去探索。

總之,刺猬越冬有不同的冬眠模式。冬眠越冬的刺猬節(jié)約能量,減少了進(jìn)食;不冬眠越冬的刺猬始終進(jìn)食,體重顯著增加,提示在食物豐富的條件下,不冬眠可能是一種更好的生存策略。

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