支原體感染與生殖系統(tǒng)腫瘤關聯(lián)性研究的系統(tǒng)評價

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隨著腫瘤流行病學研究的發(fā)展，一些病原體的致腫瘤性受到廣泛的關注，學者估計有15%～20%的腫瘤發(fā)生是由于病原體感染導致的[1]。近年來，高危型人類乳頭瘤病毒被證實與宮頸癌的發(fā)生有關，并成功研制出疫苗，這給微生物組學研究帶來新的機遇。越來越多的研究提示微生物與各種慢性疾病，包括腫瘤、糖尿病、心血管疾病之間有密切關系[2]。支原體是大小介于病毒與細菌之間的一類原核微生物，主要黏附在人類生殖道粘膜(如解脲脲原體(Uu)、人型支原體(Mh)、生殖支原體(Mg)等)或者呼吸道粘膜(肺炎支原體Mp)中[3]。支原體能夠在人體中寄生相當長的時間，其與宿主細胞相互作用過程中是否會引起細胞癌變，近年來的研究結果不一。本文旨在收集研究生殖道相關支原體感染與生殖系統(tǒng)腫瘤之間關系的病例對照研究，系統(tǒng)分析其關聯(lián)強度，為進一步研究提供思路。

1 資料與方法

1.1檢索策略 使用英文檢索式“mycoplasma AND ((prostate cancer) OR (cervical cancer) OR (ovarian cancer))”在PubMed和Web of Science 數(shù)據(jù)庫中檢索，使用中文檢索式“支原體 AND(前列腺癌 OR 宮頸癌 OR 卵巢癌)”在萬方中國生物醫(yī)學文獻中國知網數(shù)據(jù)庫中檢索。文獻截止時間為2016年11月30日。同時檢索納入文獻的相關參考文獻。

1.2納入和排除標準 納入標準：①公開發(fā)表的研究支原體感染或與其他病原體共感染與生殖系統(tǒng)腫瘤(本文主要研究前列腺癌、宮頸癌和卵巢癌)的臨床病例對照研究；②對本次研究涉及的三個腫瘤的診斷有明確的說明；③對支原體檢測方法及檢測的種類有說明；④公開發(fā)表語言為中文或者英文；⑤對前列腺腺癌的病例對照研究中，對照組可以是健康人群或者良性前列腺增生的患者；而其他的癌癥的對照組必須是健康人群。

排除標準：①無對照組或者對照組不明確；②動物、細胞、分子學實驗；②無法獲取文獻全文或文獻中無法獲得原始數(shù)據(jù)或數(shù)據(jù)重復的；④不是以生殖系統(tǒng)腫瘤作為分組變量的。

1.3文獻質量評價 對篩選后的文章采取紐卡斯爾-渥太華量表(Newcastle-Ottawa Scale，NOS)進行質量評價，包括病例的選擇、可比性、結局和暴露3個方面，滿分為9分，5～9分為高質量的文章[4]。

1.4統(tǒng)計分析 采用R 3.3.1軟件對所整理的數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計分析，計算合并比值比(odds rates，OR)及95%置信區(qū)間(CI)。異質性檢驗，以I2表示各文獻之間的異質性。一般認為I2在0～50%時表示異質性較低，采用固定效應模型進行合并，I2>50%時提示存在明顯的異質性，需探討異質性來源，進行亞組分析，或考慮采用隨機效應模型合并[5]。

運用funnel()命令繪制輪廓漏斗圖，以評價發(fā)表偏倚。使用下列公式(1)計算失安全系數(shù)，以評價Meta分析結果的穩(wěn)定性。

(1)

2 結 果

2.1文獻檢索結果及文獻質量評價 依據(jù)本研究制定的檢索式，共檢索到相關英文文獻197篇，中文文獻241篇。經逐層篩選后，最終納入文獻20篇，詳見圖1。納入文獻包含3種腫瘤病例2 345人，對照2 728人，所有文獻經NOS量表評價后，得分在3-7分之間，詳見表1。由于宮頸上皮內瘤變(Cervical Intraepithelial Neoplasia，CIN)是宮頸癌發(fā)生連續(xù)發(fā)展過程中的一部分，但又不等同于宮頸癌[6]，許多研究將CINⅠ/Ⅱ/Ⅲ級單獨列為一個研究組，故本研究也將CIN單獨分為一個亞組。

圖1 文獻篩選結果Fig.1 The flowchart of included literatures

2.2不同支原體與生殖系統(tǒng)腫瘤的關聯(lián)性 納入文獻中研究的支原體主要包括解脲脲原體(Uu)、人型支原體(Mh)、生殖支原體(Mg)以及其他的類型支原體(包括細小支原體Up、豬鼻支原體)等。部分文獻研究檢測了各種類別的支原體，但是無法獲得單獨類別支原體在病例對照組的感染率，故統(tǒng)一歸為“混合支原體”感染組。在不同組里，根據(jù)研究的腫瘤不同，分亞組分析。經R軟件分析，各類支原體與生殖系統(tǒng)腫瘤的合并OR值見表2，其中Mh、Mg的合并采用固定效應模型，其余由于I2均大于50%，受研究數(shù)量等因素的影響，難以進一步進行分層分析，固采取隨機效應模型合并OR值。結果顯示，除Mg外，其他各類別支原體與生殖系統(tǒng)腫瘤關系的合并OR值及95%置信區(qū)間均大于1，提示支原體感染可能在一定程度上增加了腫瘤發(fā)生的危險性。計算失安全系數(shù)Nfs(Uu)=254，Nfs(Mh)=42，Nfs(other)=31, Nfs(混合)=157，提示結果較為穩(wěn)定。

表1 納入文獻基本情況及NOS評分
Tab.1 The characteristics of included literatures and NOS quality evaluation

納入研究Studyid人群Partieipant病例組Casegroup檢測支原體種類Mycoplasma支原體(+)/病例組Positivecase支原體(-)/對照組Positivecontrol樣本獲取Sample檢測方法DetectionmethodNOS評分NOSscoreYow,.A2014[7]澳大利亞前列腺癌Mg5/494/66組織活檢PCR5Sakip,2013[8]土耳其前列腺癌各類11/310/31組織活檢PCR6Hrbacek,2011[9]捷克前列腺癌Mh60/32915/105血清間接熒光免疫5Uu64/32911/105間接熒光免疫5Urbanek2011[10]美國前列腺癌豬鼻支原體55/10541/114血清ELISA-p37抗體5Barykova2011[11]俄羅斯前列腺癌Mh16/813/71組織活檢PCR5Glybochko2011[12]俄羅斯前列腺癌Mg+Mh21/815/46組織活檢PCR3李強2010[13]中國前列腺癌Uu23/503/35組織活檢PCR6deAbreu2016[6]巴西CINMg3/22426/614組織活檢PCR6Magan2015[14]墨西哥CINUp23/5950/131宮頸拭子PCR6Gomih2014[15]肯尼亞CINMg15/5246/282組織活檢PCR6宮頸癌Mg3/1546/282組織活檢PCR6Biernat2011[16]波蘭CIN各類*79/22939/82宮頸拭子PCR7宮頸癌各類*59/7639/827Kidder1998[17]美國CIN各類3/90/5組織活檢PCR4Guijon1992[18]加拿大CINUu56/10645/79宮頸拭子培養(yǎng)法5宮頸癌Mh44/10619/795Guijon1985[19]加拿大宮頸癌Uu15/3130/53宮頸拭子培養(yǎng)法5宮頸癌Mh11/3113/535Hare1982[20]英國CIN**Mh51/20622/103宮頸拭子培養(yǎng)法4Uu149/20662/103宮頸拭子培養(yǎng)法張敏2015[21]中國CIN各類23/10610/160宮頸拭子PCR4宮頸癌各類7/2010/1604黃燕2015[22]中國宮頸癌Uu12/6825/173宮頸拭子不詳3張燕青2014[23]中國CINUu42/21221/320宮頸拭子PCR4宮頸癌Uu15/4021/320Idahl2011[24]瑞典卵巢癌Mg8/578/228血漿抗體檢測7Yang2010[25]中國卵巢癌豬鼻支原體22/1090/30組織活檢細胞圖像4

*具體包括Uu、Up、Mh、Mg四種，數(shù)據(jù)可以分離提取

**文獻中包括病例組為宮頸癌的，數(shù)據(jù)可以分離提取

* Including Uu, Up, Mh and Mg. The data can be extracted for each species.

**The case group is composed of cervical cancer and cervical intraepithelial neoplasia patients.

表2 不同類別支原體與生殖系統(tǒng)腫瘤關系合并OR值[95%CI]
Tab.2 The pooled OR of different species of mycoplasma and genital system tumor [95%CI]

腫瘤CancertypeUu(11項研究)Mh(8項研究)*Mg(9項研究)*其他支原體(5項研究)混合支原體(7項研究)不分支原體類別前列腺癌Prostaticcancer3.88[0.92;16.38]1.85[1.07;3.19]1.76[0.45;6.93]-7.15[0.60;84.93]2.58[1.61;4.13]CIN1.79[0.89;3.60]1.57[1.03;2.38]1.27[0.78;2.07]-1.92[0.35;10.61]1.46[1.04;2.06]宮頸癌Cervicalcancer2.22[0.66;7.50]2.10[1.03;4.29]0.73[0.35;1.52]-4.87[2.43;9.76]2.14[1.20;3.80]卵巢癌Ovariancancer--1.29[0.90;1.85]--5.19[1.98;13.65]合并Alltypes2.19[1.27;3.79]1.74[1.28;2.35]1.29[0.90;1.85]1.97[1.03;3.77]3.54[1.33;9.41]1.29[1.53;2.60]

*采用固定效應模型合并，其余采用隨機效應模型合并。

* Fixed effects models were used to estimated the pooled ORs, and the others were estimated by random effects model.CIN: cervical intraepithelial neoplasiapatient

2.3Mh與生殖系統(tǒng)腫瘤的關聯(lián)性 納入的有關Mh感染與生殖系統(tǒng)腫瘤的8項研究中，經異質性檢驗，I2=25.4%<50%，P=0.227>0.05，可以認為各研究之間無統(tǒng)計學意義的異質性，因此采用固定效應模型合并OR值，結果顯示合并效應量有統(tǒng)計學意義(OR=1.74；95%CI1.28,2.35)，提示Mh感染與生殖系統(tǒng)腫瘤有關，見圖2。

圖2 Mh與生殖系統(tǒng)腫瘤關系的Meta分析森林圖Fig.2 The forest plot of the association between Mh and genital system tumor

圖3 Mh與生殖系統(tǒng)腫瘤關系拉貝圖Fig.3 L’Abbe graph of association between Mh and genital system tumor

圖4 Mh與生殖系統(tǒng)腫瘤關系輪廓漏斗圖Fig.4 Funnel plot of association between Mh and genital system tumor

從圖3拉貝圖可以看出，此8項研究基本位于虛線兩側，但是有兩項較小樣本的研究異質性較大。以OR值為橫坐標，標準誤為縱坐標，繪制添加輪廓線的漏斗圖。如圖4，在傳統(tǒng)的漏斗圖基礎上，增加了識別統(tǒng)計學顯著性(0.01、0.05、0.1)水平相對應的輪廓線?？梢钥吹酱髽颖緮?shù)據(jù)基本集中在漏斗圖頂端，小樣本研究集中在下方。從圖形中可以看出，漏斗圖不對稱，特別是Biernat[16]針對CIN和宮頸癌的兩個研究數(shù)據(jù)，在漏斗圖左下方。由于納入的研究項目數(shù)量太少，無法使用剪補法對漏斗圖進行剪補，但基本可以從圖中推測，需要補充的樣本落在白色無統(tǒng)計學意義的區(qū)域，提示該漏斗圖不對稱可能是由于發(fā)表偏倚導致。計算失安全系數(shù)Nfs(0.05)=42，估計需要有42項未發(fā)表的陰性結果研究才能把結果推翻，提示合并OR值結果較為穩(wěn)定。

3 討 論

支原體是生殖道炎癥的病原體之一，但有研究認為，支原體為一種條件致病菌，在無癥狀人群體檢時，檢出率也高達60%[26]。由于這樣的特性，支原體能夠在人體長期的寄生，將與宿主細胞相互作用，但其作用的效果以及其中的機制仍不明確。謝婧[27]等人研究發(fā)現(xiàn)支原體與慢性前列腺炎的發(fā)生有關，而一些長期的慢性炎癥也可能引起細胞的癌變。目前，對包括支原體在內的性傳播疾病與生殖道腫瘤的關系的研究結論不一。Hrbacek[28]通過回顧過去三十年的文獻，總結認為暫時沒有證據(jù)證明生殖系統(tǒng)感染與前列腺癌有關，然而，其中有關支原體研究的文章只納入了4篇，并且對支原體的類別不作區(qū)分，樣本量較小。生殖道的高危型HPV感染與宮頸癌的關系已被證實，而更多的學者將支原體作為HPV的輔助因子進行研究，發(fā)現(xiàn)在HPV陽性的病人中，支原體感染率高于對照組HPV陽性的病人[29]，提示二者之間的相互作用可能是宮頸癌發(fā)生的危險因素，而其中的機制仍不明確。卵巢癌由于其死亡率高，早期癥狀隱匿，缺乏有效的篩查手段，臨床確診時往往已處于癌癥晚期[30]，其與支原體感染的病例對照研究較少。但Idahl[24]等人的研究提示，不應該忽略慢性的感染對卵巢癌發(fā)生、進展的作用。

本次研究綜合了國內外的有關支原體感染與前列腺癌、宮頸癌、卵巢癌等生殖系統(tǒng)腫瘤關系的病例對照研究，發(fā)現(xiàn)Mh與其關系的研究中，合并各文獻后同質性較好，其合并OR為1.74(95%為1.28～2.35)。Mh由于其對哺乳動物細胞膜有親嗜性，其表面的可變黏附相關抗原(Vaa)可與人泌尿生殖道細胞表面的受體結合[3]，部分研究提示其與女性妊娠不良結局[31]、女性泌尿生殖道炎癥[32]等有關，是近年來研究較多的支原體之一。Khan[33-34]等人細胞學研究提示，人型支原體中有77種蛋白能夠作用于宿主細胞的線粒體和細胞質，從而引起細胞的癌變，但其中的通路仍不明確。

本次研究同時分析了Uu、Mg以及其他支原體等與生殖系統(tǒng)腫瘤的關系，雖然部分合并OR值>1，但是納入的文獻異質性太大。部分文獻研究較早，采用的培養(yǎng)法檢測支原體，與PCR法檢出率略有不同[35]。同時，采樣方法的不同也是文章異質性大的原因，血清抗體檢測、宮頸脫落細胞檢測、癌組織活檢等方法支原體檢出率也不同。雖然大量研究提示Mg感染可能與癌癥的發(fā)生有關，但是由于檢測手段的落后和原理機制的不清，仍無法證實二者的關系[36]。國內的部分學者則對HIV相關支原體(穿通支原體、發(fā)酵支原體、梨支原體等[37])與癌癥的關系感興趣，有研究報道在喉癌[38]、宮頸癌[39]、膀胱癌[40]病人的組織、血液中檢獲相關支原體。而小鼠實驗也提示艾滋病相關支原體能夠促進細胞的癌變[41]。

本次研究提示支原體感染與生殖系統(tǒng)腫瘤有一定的相關性，但納入的文獻研究太少。支原體是常見的性傳播疾病病原體，在男女生殖系統(tǒng)感染率較高，應引起重視，并進一步研究不同的支原體類型與腫瘤發(fā)生發(fā)展的關系。

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