海洋浮游微食物網(wǎng)生物在海洋顆粒形成和沉降中的作用*

趙 苑 趙 麗 董 逸 李海波 張武昌 肖 天

海洋浮游微食物網(wǎng)生物在海洋顆粒形成和沉降中的作用*

趙 苑1, 2趙 麗1, 2董 逸1, 2李海波1, 2張武昌1, 2①肖 天1, 2

(1. 中國科學(xué)院海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 中國科學(xué)院海洋研究所, 青島 266071; 2. 青島海洋科學(xué)與技術(shù)國家實(shí)驗(yàn)室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實(shí)驗(yàn)室, 青島 266071)

海洋中存在著大量的顆粒, 包括大型聚合顆粒(即海雪, 粒徑>500mm)、小型聚合顆粒(1~500mm)和亞微米顆粒粒徑(<1mm)等。顆粒在海水中營造了不同于純海水的小生境, 其中生活著與自然海水中不同的生物。異養(yǎng)細(xì)菌、藍(lán)細(xì)菌、真核藻類、鞭毛蟲、纖毛蟲等微食物網(wǎng)生物可以黏附在海洋顆粒上, 或生活在顆粒內(nèi)部, 其豐度高于周圍水體中的自由生活生物, 這可能是由于顆粒提供了更適宜生長的營養(yǎng)環(huán)境。本文綜述了海洋浮游微食物網(wǎng)生物在海洋顆粒形成和沉降中的作用。微食物網(wǎng)生物在顆粒物的形成過程中起到很重要的作用, 它們可以直接促進(jìn)顆粒形成, 也可以彼此結(jié)合成顆粒, 或微型浮游動(dòng)物排糞形成顆粒。微食物網(wǎng)生物還可以對(duì)顆粒進(jìn)行轉(zhuǎn)化, 影響顆粒的大小、沉降速度、或?qū)︻w粒及其黏附生物進(jìn)行攝食。微食物網(wǎng)生物由于本身較小, 沉降較慢, 但這些生物和顆粒的結(jié)合使得微食物網(wǎng)生物在碳通量中發(fā)揮重要的作用。

微食物網(wǎng); 海洋顆粒; 沉降; 碳通量

海水中除了生物之外, 還有一些顆粒是沒有生命的碎屑(detritus), 包括有機(jī)碎屑和無機(jī)碎屑。在海洋浮游生態(tài)學(xué)研究中, 如果沒有特別指出, 顆粒(particles)是指有機(jī)碎屑。科學(xué)家最初認(rèn)為海水中的顆粒來自動(dòng)物的糞便和浮游生物的尸體碎片, 它們最終都會(huì)溶解到海水中, 隨水深的增加顆粒會(huì)減少(Riley, 1963)。20世紀(jì)50年代, 日本科學(xué)家在日本北部海域的深海發(fā)現(xiàn)大量雪花狀漂浮物, 并將它們命名為海雪(marine snow)(Suzuki and Kato, 1953)。在深海中存在海雪這一現(xiàn)象, 與浮游生物糞便等隨水深減少的現(xiàn)象不一致, 使人們意識(shí)到除了生物糞便和尸體碎片外, 還有其他的顆粒存在。

在20世紀(jì)90年代, 隨著新技術(shù)和染料的應(yīng)用, 人們發(fā)現(xiàn)了不同粒徑和染色特性的顆粒。Isao等(1990)使用顆粒計(jì)數(shù)器(elzone monitor particle counter 80 XY)發(fā)現(xiàn)了粒級(jí)為0.3~1.3μm的亞微米顆粒(sub-micrometer- sized particles); Alldredge等(1993)發(fā)現(xiàn)了粒級(jí)為從3μm到>100μm的透明胞外聚合顆粒物(transparent exopolymer particles, TEP); Long和Azam(1996)發(fā)現(xiàn)了考馬斯亮藍(lán)染色顆粒(Coomassie blue-stained particles, CSP); Mostajir等(1995)發(fā)現(xiàn)了4￠,6-二脒基-2-苯基吲哚(4￠,6-diamidino-2-phenylindole, DAPI)染色顆粒(DAPI yellow particles, DYP)。由于不能重復(fù)染色, 目前還不能確定一個(gè)顆粒是否同時(shí)是TEP, CSP和DYP。這些新發(fā)現(xiàn)的顆粒被統(tǒng)稱為新顆粒(new particles)(Azamet al., 1993; Simon et al., 2002), 過去了解的顆粒(如生物尸體、糞便、海雪等)則被稱為傳統(tǒng)顆粒(classical particles)。由于新顆粒大多為透明狀, 也被稱為海洋中的“暗物質(zhì)”(dark matter) (Azam, 1998)。

海雪和新顆粒都是高分子聚合物(polymer)聚合而成的顆粒物, 其表面有細(xì)菌繁殖, 并黏附了無機(jī)顆粒和浮游生物, 因此被統(tǒng)稱為有機(jī)聚合顆粒(organic aggregates), 或簡稱為聚合顆粒(aggregates)(Simonet al., 2002)。這些聚合物與糞便顆粒和動(dòng)物尸體有明顯區(qū)別: 糞便顆粒和動(dòng)物尸體有明顯的邊界, 細(xì)菌等不能進(jìn)入, 過濾到濾膜上后, 能夠保持其內(nèi)的液體, 從而保持原來的形態(tài); 而聚合顆粒中的高分子聚合物形成不同體積、不同孔徑、不同結(jié)構(gòu)的框架, 海水充斥其中, 細(xì)菌等生物可以進(jìn)入, 一旦過濾到濾膜上, 聚合顆粒中的海水流出, 框架就會(huì)塌縮, 不能保持原來的形態(tài), 因此聚合顆粒也可被視為一種膠狀物(gel)(Verdugoet al., 2004)。

根據(jù)是否能夠被濾膜截留, 海洋中的有機(jī)碳可以分為溶解有機(jī)碳(dissolved organic matter, DOC)和顆粒有機(jī)碳(particulate organic carbon, POC)。DOC又可以劃分為溶解組分(free DOC, <1nm)和膠質(zhì)組分(assembled DOC, 1~1000nm)(Benneret al., 1992), 海洋水體中的DOC保持可逆的組裝/分散平衡, 生成膠狀顆粒(self-assembled microgels, SAGs), 這些SAGs是海洋DOC和POC之間的橋梁(Verdugoet al., 2004; Verdugo, 2012)。

按照粒徑, 聚合顆粒分為大型聚合顆粒(macroaggregate)、小型聚合顆粒(microaggregate)和亞微米顆粒(submicron particle) (圖1)(Simonet al., 2002)。大型聚合顆粒粒徑>500mm, 主要是海雪; 小型聚合顆粒粒徑為1~500mm, 包括TEP、CSP和DYP; 亞微米顆粒粒徑<1mm。顆粒粒級(jí)越小, 豐度就越大(Yamasakiet al., 1998), 這些顆粒粒徑從小到大形成了顆粒的連續(xù)譜(Zetsche and Ploug, 2015)。

海洋中的微生境是一個(gè)連續(xù)存在的譜, 顆粒之外的海水是這個(gè)譜的一端, 而聚合顆粒中的空間是這個(gè)譜的另一端。顆粒在海水中營造了不同于純海水的小生境, 里面生活著與自然海水中不同的生物。對(duì)顆粒黏附生物研究主要關(guān)注的問題有三個(gè): (1)顆粒黏附生物和自由生生物在海水中所占的比例; (2)顆粒黏附生物和自由生生物在各自小生境中的豐度比較; (3)顆粒黏附生物和自由生生物類群組成和生理功能的不同。近年來, 學(xué)者們從不同角度對(duì)異養(yǎng)細(xì)菌、藍(lán)細(xì)菌、真核藻類、鞭毛蟲、纖毛蟲等顆粒黏附生物進(jìn)行了深入研究, 本文將簡要介紹以上這些微食物網(wǎng)生物在顆粒形成和沉降作用中的重要作用。

1 海洋顆粒有機(jī)碳中的微食物網(wǎng)生物比例

海洋中的POC的測量方法是用濾膜過濾海水, 測定截留在濾膜上的有機(jī)碳即為POC。在膜過濾的過程中, 海洋微食物網(wǎng)生物(如異養(yǎng)細(xì)菌、藍(lán)細(xì)菌、真核藻類和鞭毛蟲等)也被過濾到濾膜上, 因此, 顆粒有機(jī)碳中包括無生命的碎屑(detritus)和浮游生物。

圖1 海洋主要顆粒及溶解有機(jī)成分粒徑譜(引自Simonet al., 2002)

由于微食物網(wǎng)生物個(gè)體微小, 無法將生物和碎屑分離開來, 因此估計(jì)顆粒有機(jī)碳中生物所占的比例難度較大。Pomeroy(1980)估算顆粒有機(jī)碳中碎屑, 認(rèn)為生物的比例約為10∶1, 這一比例被后人引用(Kirchmanet al., 1993; Verityet al., 2000), 但是一直沒有人認(rèn)真測定過這個(gè)數(shù)值。通過計(jì)數(shù)馬尾藻海(Sargasso Sea)表層至175m水層的水體內(nèi)微食物網(wǎng)各個(gè)類群的豐度, 利用體積和生物量轉(zhuǎn)換系數(shù)將生物轉(zhuǎn)換成生物量, 估算結(jié)果表明微食物網(wǎng)生物占POC的比例在3~4月為55%, 在8月為24%(Caronet al., 1995; Romanet al., 1995)。

有些研究沒有估計(jì)所有微食物網(wǎng)生物的比例, 而是估計(jì)一部分微食物網(wǎng)生物的比例, 有研究估算大洋中細(xì)菌有機(jī)碳(bacterial organic carbon, BOC)占POC的比例為43%~ 70% (Choand Azam, 1988); 在北太平洋ALOHA站表層0~80m, 細(xì)菌(自養(yǎng)和異養(yǎng))及細(xì)菌碎屑在總POC中的比例為20%~30% (Kawasakiet al., 2011); 在百慕大的BATS站位表層65m水體中, 浮游植物和異養(yǎng)生物在總POC中的比例分別為32%和15% (Gundersenet al., 2001)。

2 微食物網(wǎng)生物促進(jìn)海洋顆粒的形成

2.1 細(xì)菌促進(jìn)聚合顆粒形成

20世紀(jì)50~60年代, 科學(xué)家對(duì)聚合物顆粒產(chǎn)生的原因開始進(jìn)行研究。實(shí)驗(yàn)證明, 在用濾膜過濾的海水中充氣產(chǎn)生氣泡, 就會(huì)產(chǎn)生聚合物, 即DOC在界面(固體表面、氣泡、海洋表面)通過物理、化學(xué)作用生成聚合物顆粒(Barber, 1966)。隨著研究的深入, 人們發(fā)現(xiàn)海洋微食物網(wǎng)生物在DOC轉(zhuǎn)變?yōu)榫酆衔镱w粒的過程中非常重要。在實(shí)驗(yàn)?zāi)M中, 只有活的微生物存在的條件下大型聚合顆粒才能生成; 如果用氯化汞固定海水, 或者用過濾的方法去除細(xì)菌, DOC不能產(chǎn)生聚合物顆粒(Biddanda, 1985)。假交替單胞菌屬()的細(xì)菌可以促進(jìn)小聚合顆粒(直徑0.01cm)聚集生成大聚合物顆粒(直徑0.1~1cm)(Yamadaet al., 2016)。

細(xì)菌可以通過三種途徑促進(jìn)聚合顆粒的形成: (1)DOC高分子聚合物可以通過物理作用和化學(xué)作用自組織成小型聚合物, 這些小型聚合物處于聚合-解聚的動(dòng)態(tài)平衡中, 而細(xì)菌產(chǎn)生的雙親胞外物質(zhì)(amphiphilic exopolymer substances, EPS)在低濃度下即可誘導(dǎo)高分子聚合物的聚合作用, 從而幫助水體中的DOC形成小型聚合物(Ding et al., 2008); (2)細(xì)菌生長釋放的胞外高分子聚合物中有細(xì)胞膜的組分, 黏度較高, 有利于形成聚合顆粒(Stodereggerand Herndl, 1998, 1999), 當(dāng)加入細(xì)菌抑制劑后, 海水中形成的TEP濃度則很低(Sugimotoet al., 2007); (3)細(xì)菌刺激藻類分泌胞外高分子聚合物。針對(duì)威氏海鏈藻()的實(shí)驗(yàn)研究表明, 黏附在硅藻上的細(xì)菌能刺激硅藻分泌胞外高分子聚合物, 從而形成聚合顆粒(G?rdeset al., 2011, 2012)。

2.2 微型浮游動(dòng)物產(chǎn)生顆粒

微型浮游動(dòng)物產(chǎn)生的糞便排出體外后可直接成為海洋顆粒。在自然海水中可以觀察到一些小型(<150μm)糞便顆粒, 例如在赤道東太平洋水體中存在粒級(jí)為3~50μm的糞便顆粒, Gowing和Silver(1985)將其稱為“迷你糞球”(Minipellets)。在南大洋羅斯海(Ross Sea)也觀察到這類迷你糞球, 其直徑為20~100μm, 它們中有些有自發(fā)熒光, 有些則沒有(Gowinget al.2001)。N?thig和Von Bodungen(1989)在南極威德爾海發(fā)現(xiàn)了一些球形、橢球形和三角錐形的糞便顆粒, 粒級(jí)為30~150μm, Pasternak等(2000)在亞北極區(qū)Baisfjorden海域發(fā)現(xiàn)的迷你糞球的直徑平均為80μm, 并懷疑它們的來源之一可能是浮游動(dòng)物的糞便顆粒, 由于迷你糞球的直徑相對(duì)原生動(dòng)物來說太大, 推測它們可能是由橈足類幼體產(chǎn)生的。

通過培養(yǎng)實(shí)驗(yàn), 有學(xué)者發(fā)現(xiàn)幾種微型浮游動(dòng)物排出的糞便顆粒也屬于迷你糞球的粒徑范圍。砂殼纖毛蟲sp. 和無殼纖毛蟲sp.產(chǎn)生的糞便顆粒的大小和它們的甲藻餌料(16μm′22μm)相近,sp.的糞便顆粒約為19μm′32μm,sp.產(chǎn)生的糞便顆粒約為18μm′24μm, 并包含1個(gè)或多個(gè)餌料細(xì)胞的殘留(Stoecker, 1984)。鞭毛蟲的糞便顆粒的大小為0.2~1μm(Pelegriet al., 1999)。

在南極海冰中的甲藻產(chǎn)生的糞便顆?？梢约墼诤１? 這些糞便顆粒呈球形或橢球形, 平均直徑為30μm(Bucket al., 1990)。在美國華盛頓州Dabob灣的一次硅藻水華過程中, 從布設(shè)的沉積物捕獲器中可觀察到甲藻的糞便顆粒, 其尺寸為83μm′69μm, 甲藻糞便對(duì)所有糞便(來自甲藻、橈足類、磷蝦和海鞘)的貢獻(xiàn)為29%(Buckand Newton, 1995)。通過分析現(xiàn)場的迷你糞球的豐度與微型浮游動(dòng)物豐度的相關(guān)性, 可以證明這些迷你糞球是微型浮游動(dòng)物產(chǎn)生的(Beaumontet al., 2002; Bucket al., 2005)。

2.3 微型浮游動(dòng)物攝食的水流導(dǎo)致顆粒融合

黏附在顆粒上的微型浮游動(dòng)物攝食產(chǎn)生水流, 使得海水中顆粒之間的接觸機(jī)會(huì)增加, 從而促使小顆粒融合形成更大的顆粒。附著在乳膠熒光微球上的纖毛蟲可以促使水中的亞微米顆粒(submicron particles, SMP, 0.3~1μm)更快、更高效地生成微懸浮顆粒(micro-suspended particles, 5~20μm)。實(shí)驗(yàn)表明, 與物理過程導(dǎo)致的亞微米顆粒融合生成微懸浮顆粒的過程相比, 生物過程的效率更高。在近岸高生產(chǎn)力的水體中, 由于存在更豐富的附著生鞭毛蟲和亞微米顆粒, 生物過程是導(dǎo)致微懸浮顆粒生成的關(guān)鍵機(jī)制(Fukudaand Koike, 2000, 2004)。

3 顆粒上的微食物網(wǎng)生物

3.1 顆粒上的細(xì)菌

在表面熒光顯微鏡計(jì)數(shù)細(xì)菌的方法發(fā)明之后, 科學(xué)家就發(fā)現(xiàn)海水中的細(xì)菌有的自由生活, 有的黏附在顆粒上。用孔徑為0.22μm的濾膜過濾海水, DAPI染色后在熒光顯微鏡下計(jì)數(shù), 觀察到在顆粒上的細(xì)菌即為黏附細(xì)菌(attached bacteria), 而在濾膜上的細(xì)菌為自由生細(xì)菌(free bacteria)(Goulder, 1976)。由于計(jì)數(shù)顆粒上的細(xì)菌時(shí), 只能計(jì)數(shù)沒有被濾膜覆蓋的一面, 所以只能以顆粒兩面的細(xì)菌有相同的數(shù)目為假設(shè)。Goulder還使用3μm孔徑的濾膜過濾獲得過濾海水(screened sample), 沒有過濾的海水被稱為全海水(whole water sample), 再使用0.22μm的濾膜過濾和DAPI染色法觀察, 計(jì)數(shù)全海水中和過濾海水中黏附細(xì)菌和自由生細(xì)菌的豐度, 結(jié)果發(fā)現(xiàn)過濾海水中幾乎沒有黏附細(xì)菌, 即黏附細(xì)菌都在大于3μm的顆粒上, 而過濾海水中的細(xì)菌豐度會(huì)比全海水中稍高, 可能是因?yàn)樵谟?jì)數(shù)全海水時(shí), 顆粒覆蓋處的自由生細(xì)菌沒有被計(jì)數(shù)造成的(Goulder, 1977)。用離心的方法也可以獲得沒有顆粒的海水, 同樣發(fā)現(xiàn)無顆粒海水中的自由生細(xì)菌濃度比全海水中要高(Bentand Goulder, 1981)。細(xì)菌能探測到化學(xué)物質(zhì)的濃度梯度, 并以每秒鐘幾百微米(體長的幾百倍)的速度被吸引到顆粒上來, 海水中細(xì)菌豐度的數(shù)量級(jí)只有106indi./mL, 而顆粒上細(xì)菌豐度可達(dá)109indi./mL(Ki?rboe and Jackson, 2001)。

顆粒黏附細(xì)菌一般比自由生細(xì)菌大, 也比自由生細(xì)菌有較高的活性。但是顆粒細(xì)菌和自由生細(xì)菌的名稱只是為了區(qū)別它們的生活環(huán)境, 從類群上看, 顆粒黏附細(xì)菌和自由生細(xì)菌之間經(jīng)常交換, 即顆粒上的細(xì)菌進(jìn)入到水體中, 而水體中的細(xì)菌黏附到顆粒上。有些細(xì)菌可能進(jìn)化出了復(fù)雜的生活方式, 既能夠在顆粒上生活, 也能在水體上生活(Grossart, 2010)。顆粒黏附細(xì)菌在總細(xì)菌中的比例與顆粒物的多少、水流沖刷、顆粒物沉積和浮游動(dòng)物的攝食情況有關(guān)?？偟膩碇v, 淡水、河口和鹽沼中顆粒黏附細(xì)菌所占的比例較大; 近岸和大洋海域顆粒黏附細(xì)菌所占的比例較低, 而自由生細(xì)菌所占的比例為90%以上(Unanueet al., 1992)。

細(xì)菌具體黏附在哪些顆粒上, 也是人們關(guān)心的一個(gè)重要問題。證據(jù)表明SMP上面沒有細(xì)菌(Leppard, 1992; Wellsand Goldberg, 1993; Schuster and Herndl, 1995)。小型聚合顆粒中, 只在TEP上發(fā)現(xiàn)有細(xì)菌黏附。TEP的粒級(jí)較小, 其形成的內(nèi)部空間有限, 因此細(xì)菌僅能夠黏附在TEP的表面。黏附在TEP表面的細(xì)菌的豐度(indi./mm2)與TEP的球體直徑(mm)的關(guān)系表示為=a·-b, 其中a和b是常數(shù), 已有研究中a和b以及細(xì)菌豐度的數(shù)值見表1。TEP越小, 細(xì)菌的密度越高, 可能由于: (1)TEP越小, 存在的時(shí)間就越長, 因而有更多的時(shí)間讓細(xì)菌黏附; (2)個(gè)體小的TEP密度較大, 有較多的營養(yǎng)物質(zhì)供養(yǎng)細(xì)菌。不同海區(qū)TEP上的細(xì)菌豐度相差10倍, 例如等效球直徑(equivalent spherical diameter，ESD)為5mm的TEP的細(xì)菌密度可以從0.08到0.7indi./mm2不等。海水中TEP上黏附的細(xì)菌的總豐度占水體細(xì)菌的比例為0.5%~25%, 最大可達(dá)89%(Passow, 2002)。此外, 大型聚合顆粒(海雪)上的黏附細(xì)菌豐度(Alldredgeet al., 1986; Turleyand Mackie, 1994; Silveret al., 1998)、多樣性(Grossartet al., 2006)也有研究, 海雪上的黏附細(xì)菌豐度通常為每個(gè)顆粒105~ 108cells, 其豐度比自由細(xì)菌高出1~2個(gè)數(shù)量級(jí), 菌體大小也超過自由細(xì)菌, 這可能是由于顆粒提供了更適宜細(xì)菌生長的營養(yǎng)環(huán)境(Simonet al., 2002)。

3.2 顆粒上的藍(lán)細(xì)菌

已有研究在聚合顆粒上觀察到大量的藍(lán)細(xì)菌(Silverand Alldredge, 1981; Silveret al., 1986; Lochte and Turley, 1988; Thielet al., 1989; Waiteet al, 2000)。其中在大西洋東北海區(qū)4500m水深處采集的聚合顆粒上, 聚球藻屬藍(lán)細(xì)菌()豐度為8′106~20′106indi./mL, 大大高于表層海水(5′105indi./mL)和4500m海水(3′102indi./mL)中的數(shù)值(Lochteand Turley, 1988; Thielet al., 1989)。在新西蘭東部海區(qū)120m水深處采集的聚合顆粒上, 聚球藻藍(lán)細(xì)菌豐度為8′108~20′108indi./mL, 在550m水深聚合顆粒上聚球藻藍(lán)細(xì)菌為7.5′106indi./mL, 比水體中豐度高出3~5個(gè)數(shù)量級(jí), 在下降過程中聚合顆粒上藍(lán)細(xì)菌豐度的降低可能是由于原生動(dòng)物的攝食所導(dǎo)致(Waiteet al, 2000)。

表1 已有研究報(bào)道的TEP上細(xì)菌的豐度 (Passow, 2002)

因?yàn)槲⑽⑿妥责B(yǎng)浮游生物(picophytoplan-kton)個(gè)體微小, 其單個(gè)個(gè)體沉降速度很低(Pedrós-Alióet al., 1989), 因此只有形成顆粒才能大量沉降。微微型自養(yǎng)浮游生物形成顆粒的途徑有兩個(gè), 第一是被攝食后形成糞便, 第二是被有機(jī)顆粒黏著合并到有機(jī)顆粒上。Waite等(2000)利用激光共聚焦顯微鏡研究聚球藻屬藍(lán)細(xì)菌在聚合顆粒中的分布, 發(fā)現(xiàn)藍(lán)細(xì)菌分布在顆粒的內(nèi)部, 說明其主要是通過被攝食而進(jìn)入到聚合顆粒中, 而不是通過顆粒黏著合并的途徑。攝食藍(lán)細(xì)菌并生成糞便顆粒的攝食者主要有4類, 包括樽海鞘(Salp)、尾海鞘(Appendiculariae)、海樽(Doliolid)和翼足類(Pteropod)等(Fortieret al., 1994)。

3.3 顆粒上的原生動(dòng)物

1975年, Paerl(1975)首次報(bào)道了海洋顆粒上存在原生動(dòng)物。隨后Caron等(1982)對(duì)顆粒上原生動(dòng)物的類群和豐度展開研究, 在馬尾藻海0~25m捕獲的顆粒中, 鞭毛蟲的豐度(3~70000cells/mL)是周圍海水的1~4倍, 變形蟲和纖毛蟲的豐度為3~23cells/mL, 也高于周圍海水。

在加利福尼亞東邊界流中, 從沉積物捕獲器采集到的顆粒上發(fā)現(xiàn)了纖毛蟲, 纖毛蟲可以隨著下沉的顆粒沉降到2000m, 顆粒上纖毛蟲的生物量遠(yuǎn)大于細(xì)菌的生物量。在真光層以下, 纖毛蟲在顆粒上的豐度減少程度很低。在不同的深度有不同的類群, 表明纖毛蟲并不是從表面沉降下來的, 而是本地種(Silveret al., 1984)。學(xué)者認(rèn)為原生動(dòng)物會(huì)探測并尋找下沉的顆粒, 然后在顆粒上附著, 在跟隨顆粒下沉的同時(shí)也在顆粒上攝食和繁殖。當(dāng)顆粒沉降出它們的生境時(shí), 它們會(huì)離開顆粒, 并上升到自己生境的上層。在上升的過程中, 它們可能會(huì)搭上上升顆粒的便車(Smithet al., 1989; Toggweiler, 1989)。

變形蟲的攝食主要依靠偽足的吞噬作用, 所以它們必須附著在物體表面運(yùn)動(dòng)和攝食, 在近岸海區(qū), 90%以上的變形蟲是附著在顆粒上的(Rogerson et al., 2003)。在<200μm和>200μm的顆粒上, 變形蟲的豐度變化范圍都很大, 二者豐度之間并沒有顯著的差異(Anderson, 2015)。

Artolozaga等(1997)利用自然海水在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)制造海雪, 觀察原生動(dòng)物在海雪上的附著和繁殖過程。海雪形成后4天, 異養(yǎng)鞭毛蟲開始附著繁殖, 再過1天, 纖毛蟲才開始繁殖。鞭毛蟲的主要類群是和, 纖毛蟲的主要類群是、和(Artolozagaet al., 1997)。

進(jìn)一步的研究發(fā)現(xiàn), 顆粒造成了海洋小生境的多樣化, 可以分為顆粒外水體、顆粒表面和顆粒內(nèi)部。有些原生動(dòng)物僅在顆粒外水體, 可以認(rèn)為是真正自由游泳型, 例如變形蟲、鞭毛蟲sp.、纖毛蟲、等; 有的原生動(dòng)物傾向于在顆粒表面生活, 常見類群有鞭毛蟲sp.和, 它們從不在顆粒內(nèi)部和外部水體出現(xiàn); 有的原生動(dòng)物類群雖然傾向于在顆粒表面生活, 但是偶爾也會(huì)出現(xiàn)在顆粒內(nèi)部(如鞭毛蟲、、纖毛蟲、)或水體中(如鞭毛蟲sp.、、sp.和纖毛蟲)(Artolozagaet al., 2000)。

4 微食物網(wǎng)生物對(duì)顆粒的轉(zhuǎn)化

4.1 細(xì)菌改造顆粒

除了幫助產(chǎn)生顆粒, 細(xì)菌還可以對(duì)顆粒進(jìn)行改造, 將顆粒有機(jī)物質(zhì)轉(zhuǎn)化成溶解物質(zhì), 將大顆粒分解成小顆粒。傳統(tǒng)認(rèn)識(shí)中, 黏附細(xì)菌在將顆粒降解成溶解有機(jī)碳、減少有機(jī)質(zhì)的沉降通量中起主要作用, 但Cho和Azam(1988)發(fā)現(xiàn)自由生細(xì)菌才是顆粒降解的主要作用者, 它們消耗了沉降顆粒中的有機(jī)物, 把大的顆粒轉(zhuǎn)化成小顆粒。細(xì)菌只能利用溶解態(tài)的有機(jī)碳, 因此, 顆粒中的物質(zhì)首先要轉(zhuǎn)化成溶解有機(jī)碳才能被細(xì)菌利用。細(xì)菌產(chǎn)生大量的胞外酶, 將顆粒中的多糖和蛋白等降解為溶解的小分子物質(zhì), 從而將可以沉降的顆粒轉(zhuǎn)化為不沉降的溶解有機(jī)物。其中黏附細(xì)菌只使用了釋放的溶解有機(jī)碳的一小部分, 大部分的溶解有機(jī)碳釋放到水體中被自由生細(xì)菌利用(Ki?rboe and Jackson, 2001)。

細(xì)菌還可以影響顆粒的沉降速度。聚合顆粒被細(xì)菌黏附后, 細(xì)菌在顆粒表面和內(nèi)部繁殖, 消耗顆粒物質(zhì)使得顆粒變小, 細(xì)菌也可以通過分泌黏性物質(zhì), 填充顆粒內(nèi)部的空隙, 促進(jìn)顆粒變大。隨著細(xì)菌利用顆粒物質(zhì), 顆粒的骨架逐漸被細(xì)菌細(xì)胞替代, 顆粒的沉降速度也受到影響。細(xì)菌使得顆粒多孔, 從而降低了顆粒的下沉速度(Yamada et al., 2013)。

4.2 微型浮游動(dòng)物攝食顆粒

為了研究微型浮游動(dòng)物能否攝食碎屑顆粒, 人們進(jìn)行了實(shí)驗(yàn)室內(nèi)的喂食實(shí)驗(yàn)。將硅藻、綠藻、橈足類和大型藻類的樣品制造成不同粒級(jí)的碎屑, 并用熒光染料5-(4,6-二氯三嗪基)氨基熒光素[5-(4,6-dichlorotriazin-2-yl) aminofluorescein, DTAF]染色, 將熒光染色的碎屑喂食纖毛蟲, 使用熒光顯微鏡觀察到了纖毛蟲體內(nèi)的熒光, 進(jìn)而可以確定纖毛蟲攝食了碎屑顆粒(Posch and Arndt, 1996)。在實(shí)驗(yàn)室中用淡水鞭毛蟲和纖毛蟲攝食滅菌的碎屑顆粒, 所被攝食的碎屑顆粒的粒徑與細(xì)菌的粒徑范圍相同, 實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)碎屑顆粒能被微型浮游動(dòng)物攝食, 其支撐的生長率與細(xì)菌為餌料所支撐的生長率相同, 這說明微型浮游動(dòng)物可以攝食碎屑并滿足其一定的營養(yǎng)需求(Scherwasset al., 2005)。

4.3 微型浮游動(dòng)物攝食顆粒上的細(xì)菌

Fenchel等在20世紀(jì)70~80年代首次提出微型浮游動(dòng)物可能攝食黏附細(xì)菌(Fenchel and J?rgensen, 1977; Fenchel, 1986), 此后人們開展了多項(xiàng)實(shí)驗(yàn)(Albrightet al., 1987; Caron, 1987; Artolozagaet al., 2002; Ki?rboeet al., 2003, 2004; Tanget al., 2006), 證明微型浮游動(dòng)物確實(shí)會(huì)攝食顆粒上的細(xì)菌。

Albright等(1987)向海藻酸鈣微球上噴灑海藻酸等化學(xué)物質(zhì), 使其具備黏性, 將這些微球放入細(xì)菌培養(yǎng)液中, 這樣細(xì)菌就在微球上生長, 將這些黏附了細(xì)菌的微球用熒光染料DTAF染色并投喂給纖毛蟲, 并使用熒光顯微鏡觀察纖毛蟲體內(nèi)食物泡中的細(xì)菌及熒光信號(hào), 發(fā)現(xiàn)纖毛蟲可以攝食黏附細(xì)菌, 對(duì)自由細(xì)菌和黏附細(xì)菌的偏好性隨纖毛蟲的種類而不同(Albrightet al., 1987)。

Caron(1987)則將幾丁質(zhì)磨碎制成20~ 40μm的碎屑顆粒, 與細(xì)菌混合在一起用搖床培養(yǎng)6天后, 有一些細(xì)菌黏附在幾丁質(zhì)上成為黏附細(xì)菌。向這些培養(yǎng)液加入不同的鞭毛蟲進(jìn)行實(shí)驗(yàn), 根據(jù)培養(yǎng)液中自由生細(xì)菌和黏附細(xì)菌的豐度的變化研究攝食情況, 發(fā)現(xiàn)有的鞭毛蟲喜歡攝食黏附細(xì)菌, 有的偏好自由生細(xì)菌, 其偏好性與鞭毛蟲的種類有關(guān)。

Artolozaga等(2002)將熒光標(biāo)記細(xì)菌(fluorescently labeled bacteria, FLB)放入自然海水在滾筒(rolling tanks)中培養(yǎng), FLB被包裹在大型聚合物顆粒中, 用以進(jìn)行原生動(dòng)物攝食實(shí)驗(yàn)。實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)原生動(dòng)物能夠攝食黏附在顆粒上的細(xì)菌, 但其攝食率與海水中細(xì)菌的攝食率大體相當(dāng)。該結(jié)果表明雖然顆粒上的細(xì)菌豐度很大, 但是由于原生動(dòng)物需要花費(fèi)額外努力將細(xì)菌從顆粒上分離下來, 所以無法達(dá)到高攝食率。盡管如此, 顆粒上的原生動(dòng)物的豐度卻比海水中高出2~4個(gè)數(shù)量級(jí), 說明原生動(dòng)物在顆粒上生活有其他的獲益, 這些獲益可能包括: (1)因?yàn)轭w粒上的細(xì)菌豐度大大高于海水中的豐度, 所以即便原生動(dòng)物從顆粒上分離細(xì)菌需要花費(fèi)能量, 但是在海水中它們需要花費(fèi)更多能量來尋找細(xì)菌, 兩者對(duì)比, 在顆粒上攝食可能更為有利; (2)因?yàn)轭w粒上的細(xì)菌非?；钴S, 它們分解出超出自己使用量的溶解物質(zhì), 使顆粒周圍溶解有機(jī)碳比較富集, 從而導(dǎo)致顆粒周圍的細(xì)菌豐度進(jìn)一步增大, 給在顆粒上生活的原生動(dòng)物帶來了額外福利(Artolozagaet al., 2002)。

5 微食物網(wǎng)生物的碳通量及其貢獻(xiàn)

微食物網(wǎng)生物的碳通量及其在碳通量中的貢獻(xiàn)的研究方法和本文第2部分顆粒有機(jī)碳中生物的比例的研究方法類似, 不同之處在于樣品來自沉積物捕獲器。Taylor(1989)研究了北太平洋環(huán)流沉積物捕獲器中的微食物網(wǎng)生物, 發(fā)現(xiàn)微型生物的碳通量約占6%~8%的顆粒有機(jī)碳通量, 其中硅藻和甲藻等浮游植物占的比例小于20%, 寡毛類纖毛蟲占的比例(45%~79%)最大, 而細(xì)菌的比例為2.7%~ 28.6%。在真光層底部, 生命體對(duì)顆粒有機(jī)碳通量的貢獻(xiàn)為36%, 其中微食物網(wǎng)生物占的比例通常大于10%, 這一比例在真光層以下逐漸減小, 在海洋中層(mesopelagic zone)為22%, 在深海(bathypelagic zone)為11%, 沉積物捕獲器獲得的生命體中的優(yōu)勢類群在不同的站位和層次也不相同(Silver and Gowing, 1991)。

微型生物造成的碳沉降有兩種途徑: 第一是被浮游動(dòng)物濾食; 第二是結(jié)合成顆粒, 自己沉降, 或被浮游動(dòng)物攝食, 成為糞便沉降。傳統(tǒng)認(rèn)識(shí)中微型浮游生物個(gè)體微小, 其自身的沉降較慢, 而攝食者微型浮游動(dòng)物產(chǎn)生的糞便也很小, 沉降也較慢, 故微型浮游動(dòng)物的糞便和微型生物本身在沒有沉降到底前就會(huì)被細(xì)菌等分解掉, 不能形成有效的沉降。但是Richardson和Jackson(2007)通過研究估算出小型浮游植物對(duì)生物泵的貢獻(xiàn)和大型植物相當(dāng), 隨后其他研究發(fā)現(xiàn)微微型浮游植物對(duì)碳通量的貢獻(xiàn)和它們對(duì)初級(jí)生產(chǎn)力的貢獻(xiàn)成正比, 與生物量的貢獻(xiàn)沒有關(guān)系(Stukel and Landry, 2010), 中型浮游動(dòng)物攝食聚合顆粒才是微微型浮游植物初級(jí)生產(chǎn)輸出的重要途徑(Wilson and Steinberg, 2010; Lomas and Moran, 2011; Stukel et al., 2013)。

6 結(jié)語

迄今為止, 對(duì)海洋顆粒的研究已經(jīng)歷了約半個(gè)世紀(jì), 近年來隨著研究手段的進(jìn)步, 學(xué)者們從多角度對(duì)海洋微食物網(wǎng)生物與顆粒的關(guān)系開展了研究, “不同類型顆粒上的微食物網(wǎng)生物類群和豐度”、“微食物網(wǎng)生物促進(jìn)顆粒的生成和轉(zhuǎn)化”以及“顆粒對(duì)微食物網(wǎng)生物碳通量的影響”是研究熱點(diǎn)。海洋浮游微食物網(wǎng)生物在海洋顆粒上豐度很高, 并能夠促進(jìn)顆粒的形成和沉降, 在海洋碳通量中有著重要的作用。我國在這些方面的研究才剛剛起步, 隨著我國海洋浮游微食物網(wǎng)研究的深入, 相信這個(gè)方向的研究會(huì)迅速開展起來。

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The Function of Marine Pelagic Microbial Food Web Organisms in Marine Particle Formation and Sedimentation

ZHAO Yuan1, 2ZHAO Li1, 2DONG Yi1, 2LI Hai-Bo1, 2ZHANG Wu-Chang1, 2*XIAO Tian1, 2

(1. CAS Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology, Qingdao 266071, China)

In addition to living organisms, there are a lot of non-living particles in seawater. These non-living particles include classical particles (referred to as particles without special definition) with a fixed shape and new particles (referred to as aggregates) without a fixed shape. When a new particle is extracted from seawater, the water inside the particle drains and the particle collapses. New particles are divided into macroaggregates, microaggregates, and submicron particles according to their size. These particles form a habitat that is different from pure seawater. Different organisms inhabit the surface and the space between these particles with greater abundance than those found in seawater. The role of marine pelagic microbial food web organisms in the formation, transformation, and sedimentation of particles is reviewed in this paper. Bacteria and microzooplankton help form aggregates, while microzooplankton produce miniparticles through defecation. Bacteria inhabit particles to use organic carbon. Cyanobacteria adhere to these particles. With an increase in the volume of particles, some cyanobacteria are packaged into them. Microzooplankton are attracted to particles for grazing. These organisms could help particles grow by adhering to them and, simultaneously, diminish the size of the particle (or even break it apart) by converting the POC into DOC and the grazing effect. Although organisms in the microbial food web are too small to sediment quickly, they could significantly contribute to the carbon flux to the deep sea possibly through interaction with particles.

Microbial food web; Marine particle; Sedimentation; Carbon flux

Q178.1

10.12036/hykxjk20170822002

國家自然科學(xué)基金(41576164); 國家自然科學(xué)基金-山東省聯(lián)合基金(U1606404); 國家重點(diǎn)基礎(chǔ)研究發(fā)展計(jì)劃資助項(xiàng)目(2014CB441504); 中國科學(xué)院戰(zhàn)略性先導(dǎo)科技專項(xiàng)(XDA11030202.2)。趙 苑, 女, 副研究員, 主要從事海洋微食物網(wǎng)生態(tài)學(xué)研究, E-mail: yuanzhao@qdio.ac.cn

張武昌, 男, 研究員, 主要從事海洋微食物網(wǎng)生態(tài)學(xué)研究, E-mail: wuchangzhang@qdio.ac.cn

2017-08-22,

2017-08-27