高等植物鐵元素的吸收、轉(zhuǎn)位和調(diào)控

王 哲, 孫億敬, 李嬌愛, 上官燕, 劉祉辛, 孫旭武

(上海師范大學(xué) 生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院 植物種質(zhì)資源開發(fā)協(xié)同創(chuàng)新中心,上海 200234)

高等植物鐵元素的吸收、轉(zhuǎn)位和調(diào)控

王 哲, 孫億敬, 李嬌愛, 上官燕, 劉祉辛, 孫旭武*

(上海師范大學(xué) 生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院 植物種質(zhì)資源開發(fā)協(xié)同創(chuàng)新中心,上海 200234)

鐵(Fe)是大多數(shù)生物體必需的微量營養(yǎng)元素.雖然鐵在許多土壤中是豐富的,但鐵在土壤中的可溶性非常低,常常限制植物生長.此外,鐵自身存在高度的氧化還原特性,對細(xì)胞具有潛在的毒性.因此,細(xì)胞內(nèi)鐵的動態(tài)平衡需要嚴(yán)格調(diào)控.植物細(xì)胞中形成了一個復(fù)雜的信號網(wǎng)絡(luò)來調(diào)節(jié)對鐵的攝取、分配、運輸及其代謝等過程.非禾本科和禾本科植物物種分別通過基于鐵還原和鐵螯合的兩種不同策略從土壤中獲得鐵.植物對鐵的吸收受到局部和全身信號的調(diào)控.系統(tǒng)信號通路似乎整合了激素信號、一氧化氮(NO)信號和植物營養(yǎng)需求等多種因素.綜述了兩種策略所依賴的分子機(jī)制和在鐵缺乏條件下負(fù)責(zé)誘導(dǎo)這些策略的因素.

鐵的吸收; 轉(zhuǎn)位轉(zhuǎn)運子; 轉(zhuǎn)錄因子; 基因調(diào)節(jié)

0 引 言

鐵是植物細(xì)胞中豐度最高的必需微量元素.鐵參與許多關(guān)鍵的細(xì)胞代謝過程,包括呼吸作用、光合作用、葉綠素生物合成,血紅素鐵以及鐵硫簇的合成.雖然自然界的鐵含量豐富,但其可溶性非常低,常限制生物體生長[1],且影響了高達(dá)30%的農(nóng)業(yè)生產(chǎn).此外,鐵在生理條件下存在潛在的細(xì)胞毒性,過度的鐵會導(dǎo)致細(xì)胞內(nèi)超氧化物陰離子(O2-)和羥基自由基(HO-)的產(chǎn)生,進(jìn)而引發(fā)蛋白的氧化失活、膜降解及遺傳變異等.因此,植物細(xì)胞形成了一個由本地和遠(yuǎn)程信號組成的信號網(wǎng)絡(luò)來密切監(jiān)控鐵的吸收、利用和貯存,以確保在吸收足夠的鐵的同時避免其毒性.大量的研究已經(jīng)鑒定并解析了一系列參與調(diào)節(jié)鐵的吸收、分配和應(yīng)用的關(guān)鍵的組分(圖1).本文作者將重點介紹專門用于鐵吸收、分配和螯合的鐵運輸途徑以及調(diào)控其活性的分子機(jī)制.

圖1 植物鐵吸收的關(guān)鍵組分的工作原理示意圖

1 植物細(xì)胞鐵的吸收、分配和運輸系統(tǒng)

1.1植物對鐵吸收的策略

如前所述,盡管鐵在土壤中的含量非常豐富,但鐵的溶解性很差[2].為了從土壤中獲得足夠的鐵,禾本科植物和非禾本科植物分別形成了兩種不同的鐵吸收策略:依賴于Fe3+還原型的策略I以及依賴于Fe3+鰲合型的策略II.

策略I植物將根際的Fe3+通過酸化溶解、還原后通過高親和鐵轉(zhuǎn)運系統(tǒng)吸收進(jìn)細(xì)胞,其根際酸化狀態(tài)影響對鐵的吸收[2-3].策略I植物可以通過根細(xì)胞向根際分泌質(zhì)子和酚醛化合物來幫助增加鐵的可溶性或者增加Fe3+被還原的可能性.質(zhì)膜ATP依賴性質(zhì)子泵(H+-ATPase)介導(dǎo)根際的酸化過程.擬南芥基因組編碼12個H+-ATPases.其中AHA2和AHA7的表達(dá)受鐵缺乏的誘導(dǎo).AHA2負(fù)責(zé)鐵缺乏條件下根部根毛區(qū)的酸化[4].而AHA7對于鐵缺乏條件下根毛的發(fā)育形成是必需的.黃瓜中的CsHA1參與調(diào)節(jié)鐵缺乏反應(yīng)的根際酸化[5].水稻的原茶兒酸輸出子PEZ1(phenolics efflux zero1)參與調(diào)節(jié)酚醛的分泌和鐵的可溶性[6].酸化溶解的Fe3+被三價鐵鰲合還原酶(ferric-chelate reductase)還原成Fe2+.擬南芥基因組編碼8個FRO.擬南芥的AtFRO2受缺鐵反應(yīng)的誘導(dǎo),其功能缺失突變體對缺鐵非常敏感,只有在高濃度的外源鐵供應(yīng)的條件下才能生存[7].AtFRO6蛋白定位于質(zhì)膜,主要在芽中表達(dá),對于根際鐵的還原可能沒有貢獻(xiàn)[7-8].在番茄、黃瓜和豌豆中也鑒定到了AtFRO基因的同源物[9-11].表明FRO在調(diào)節(jié)Fe3+還原中的功能是遺傳保守的.

一旦被還原,Fe2+將通過高親和力的鐵轉(zhuǎn)運蛋白IRT1吸收進(jìn)入細(xì)胞.通過篩選基于fet3fet4(一種缺乏鐵攝取的酵母突變體的擬南芥cDNA文庫),鑒定到了IRT1(鐵調(diào)節(jié)轉(zhuǎn)運蛋白1),負(fù)責(zé)對Fe2+的高親和力攝取[12].AtIRT1對其他金屬(Mn2+,Cd2+和Zn2+)也有吸收性[13].AtIRT1 的mRNA和蛋白的表達(dá)僅在缺鐵的條件下,在植株的根部可以檢測到,其蛋白質(zhì)定位于質(zhì)膜.irt1突變體表現(xiàn)出強(qiáng)烈的褪綠表型,植株無法生長至成熟[14].

策略II以螯合為基礎(chǔ)吸收土壤中的Fe3+.禾本科植物的根際會分泌出一種屬于木瓜酸(MA)家族的可以結(jié)合Fe3+的植物鐵載體(PS).至今已有9種不同的MA被鑒定到[15-16].MA 是以L-甲硫氨酸為前體通過三個連續(xù)的酶促反應(yīng)合成的,其中在S-腺苷甲硫氨酸(SAM)合成酶(S-adenosyl-L-methionine synthetase)、煙酰胺合酶(nicotianamine synthase,NAS)和煙酰胺氨基轉(zhuǎn)移酶(nicotianamine aminotransferase,NAAT)的作用分別形成SAM、煙堿胺(NA)和脫氧木瓜酸等中間產(chǎn)物[17].在缺鐵的條件下,編碼這些酶的基因的表達(dá)受到誘導(dǎo),促進(jìn)鐵的吸收[18].細(xì)胞內(nèi)有一個甲硫氨酸循環(huán)為后續(xù)的MAs的產(chǎn)生提供了甲硫氨酸.在缺鐵的條件下,參與甲硫氨酸循環(huán)反應(yīng)的酶的表達(dá)受到誘導(dǎo),其酶的活性也得到了驗證.雖然MA的產(chǎn)生是禾本科植物所特有的,但其他植物也能夠產(chǎn)生NA,暗示NA對植物中金屬的運輸和螯合是非常重要的[19].土壤中PS釋放的機(jī)理尚不清楚.最近的研究表明水稻的TOM1和大麥的HvTOM1參與調(diào)節(jié)MAs的分泌[20].

PS在根際中釋放后,會與Fe3+結(jié)合,之后通過轉(zhuǎn)運蛋白進(jìn)入根細(xì)胞.玉米的YS1是鑒定到的第一種Fe(III)-MA轉(zhuǎn)運體.Ys1突變體表現(xiàn)出脈間失綠的鐵缺陷癥狀[21].ZmYS1基因編碼一種質(zhì)膜轉(zhuǎn)運蛋白,其在根部和芽中的表達(dá)受鐵饑餓的誘導(dǎo)[21].水稻基因組含有18個YS1類似基因(OsYSL)[22].

其中,OsYSL15在鐵缺乏的根中皮質(zhì)和表皮中為高水平表達(dá).OsYSL15蛋白質(zhì)定位于質(zhì)膜,其基因沉默植物顯示出早期生長停滯,但是可以由鐵補(bǔ)充得到恢復(fù)[23].在大麥中鑒定到了類似的Fe-PS攝取轉(zhuǎn)運蛋白HvYS1[23].

盡管水稻屬于禾本科植物,但研究發(fā)現(xiàn)在水稻中,兩種機(jī)制共存.水稻可以生產(chǎn)FeIII-PS復(fù)合物,但也可以通過OsIRT1和OsIRT2轉(zhuǎn)運蛋白吸收亞鐵[24].比如水稻NAAT酶功能性喪失突變體,不能使用策略II,但是可以通過添加EDTA-Fe來上調(diào)Fe2+吸收系統(tǒng)(OsIRT1,OsIRT2)[25]來彌補(bǔ),暗示這兩種不同的策略對水稻的鐵的吸收均發(fā)揮了關(guān)鍵的作用.

1.2植物細(xì)胞內(nèi)鐵的分隔分布

由于鐵潛在的細(xì)胞質(zhì)毒性,鐵被吸收進(jìn)入細(xì)胞后,會被迅速且有效地分隔化儲存在液泡中[26],或者被快速地轉(zhuǎn)運到葉綠體或者線粒體用于Fe-血紅素或Fe-S簇的合成.由此使得細(xì)胞質(zhì)內(nèi)實際存在的鐵維持在相對較低的安全水平.

1.2.1 鐵在液泡中的分配和應(yīng)用

研究發(fā)現(xiàn),類似于酵母,植物液泡是重要的金屬儲存處[27].擬南芥胚胎的內(nèi)胚層空泡中含有的鐵在種子萌發(fā)時得以重新配置和利用,為幼苗的早期生長提供了關(guān)鍵的鐵營養(yǎng)[28-29].擬南芥的AtVIT1(Ccc1p酵母鐵/錳轉(zhuǎn)運蛋白的同系物)負(fù)責(zé)鐵向液泡的載入.但其表達(dá)不受缺鐵的影響[29].AtVIT1主要分布于成年植物的芽和根,但對種子的形成也是非常重要的.不同于野生型植物中鐵的分布,在vit1突變體中,鐵主要集中于子葉下表皮細(xì)胞的空泡,而非子葉和胚胎軸上的內(nèi)皮細(xì)胞的空泡中[29].vit1功能缺失突變體在堿性土壤萌發(fā)期間顯示褪綠色表型,暗示在這些條件下,適當(dāng)鐵的定位分配對于植物發(fā)育是必要的[29].

鐵載體FPN2轉(zhuǎn)運蛋白(或IREG2)調(diào)節(jié)表皮和皮質(zhì)根細(xì)胞鐵向液泡中的轉(zhuǎn)運.FPN2的表達(dá)受缺鐵的誘導(dǎo).fpn2突變體顯示延遲或減少的鐵缺乏反應(yīng),暗示減少鐵向液泡的載入會改變植物對缺鐵反應(yīng)的感知[30].

AtNRAMP3和AtNRAMP4介導(dǎo)幼苗萌發(fā)期間鐵從液泡中回收[28].相比WT而言,在nramp3 nramp4種子中鐵的含量沒有改變,但由于其鐵從液泡的輸出受阻,導(dǎo)致nramp3 nramp4幼苗在低鐵營養(yǎng)條件下發(fā)芽時顯示出強(qiáng)烈的褪綠表型[28].這一現(xiàn)象進(jìn)一步證實,液泡是種子中鐵的重要儲存部位.在幼苗的微管組織中檢測到AtNRAMP3和AtNRAMP4的轉(zhuǎn)錄,其轉(zhuǎn)錄水平受鐵缺乏的調(diào)控[28].盡管AtNRAMP3和AtNRAMP4在種子萌發(fā)期間扮演了關(guān)鍵的角色,它們在成年植物中對鐵的細(xì)胞內(nèi)分布的調(diào)節(jié)還有待進(jìn)一步的探究.

1.2.2 鐵在葉綠體中的分配和應(yīng)用

植物葉片90%的鐵分布于葉綠體,參與heme的合成和Fe-S簇的組裝[31].擬南芥的AtFRO7定位于葉綠體的外被膜,參與調(diào)節(jié)鐵進(jìn)入葉綠體[8].在缺鐵的條件下,fro7突變體無法生存,其光合活性也受到了顯著的影響,其葉綠體中鐵濃度降低了三分之一.此外,擬南芥的PIC1(葉綠體滲透酶1)也參于調(diào)節(jié)鐵向葉綠體的轉(zhuǎn)運,該蛋白定位于葉綠體的內(nèi)膜,在酵母fet3 fet4突變體中的表達(dá)可以彌補(bǔ)其鐵吸收的缺陷[32].PIC1功能缺失突變體表現(xiàn)出嚴(yán)重的黃化和矮化表型,其內(nèi)在的鐵的動態(tài)平衡也受到了影響[32],暗示PIC1可能參與調(diào)節(jié)鐵向葉綠體中的轉(zhuǎn)運.

1.2.3 鐵在線粒體中的分配和應(yīng)用

除了葉綠體以外植物的線粒體也是Fe-S簇重要的生物發(fā)生地.線粒體內(nèi)電子傳遞鏈上的許多酶利用鐵作為輔助因子.當(dāng)前鐵進(jìn)入線粒體的分子機(jī)制尚不清楚.有限的證據(jù)表明,AtATM3參與調(diào)節(jié)線粒體中的鐵的動態(tài)平衡.ATM是ABC轉(zhuǎn)運蛋白[33].AtATM3的酵母同源物atm1p參于調(diào)節(jié)線粒體中Fe-S簇的輸出[34].AtATM3突變體starik表現(xiàn)出矮稈和褪綠表型.在植物的所有組織中均能檢測到AtATM3的表達(dá),表明AtATM3可能參與線粒體Fe-S簇的組成型輸出[35].最近的研究鑒定到了線粒體的MIT.mit完全敲除突變體是胚胎致死的,其雜合體或敲低突變體表現(xiàn)出生長缺陷,其線粒體的鐵積累減少了[36].MIT是動物Mitoferrin基因的同源基因,Mitoferrin參與調(diào)節(jié)鐵向線粒體的轉(zhuǎn)運,暗示MIT可能參與調(diào)節(jié)植物線粒體的鐵的輸入[37].

1.3植物體內(nèi)鐵的運輸

鐵在植物體的轉(zhuǎn)運經(jīng)歷了多個步驟,包括在根部的徑向轉(zhuǎn)運,穿過凱氏帶的共質(zhì)體轉(zhuǎn)運,木質(zhì)部的裝載,轉(zhuǎn)運、卸貨,韌皮部的裝載、轉(zhuǎn)運和卸貨,向著需求位點的共質(zhì)體的移動,以及從源頭或衰老組織中的再轉(zhuǎn)出等.通過生理學(xué)和分子生物學(xué)的研究,已經(jīng)鑒定到了一些關(guān)鍵的鰲合子,諸如檸檬酸鹽,煙酰胺和MAs[22].檸檬酸鹽在鐵的鰲合和在木質(zhì)部中的運輸過程中扮演了關(guān)鍵的角色.在木質(zhì)部汁液中,鐵與檸檬酸鹽結(jié)合[38-39].研究表明,FRD3(鐵還原酶缺陷3)蛋白參與檸檬酸鹽的轉(zhuǎn)運,負(fù)責(zé)木質(zhì)部檸檬酸鹽的外排[39].在水稻中鑒定到了一個FRD3的類似基因osFRDL1,特異地在根的中柱鞘細(xì)胞中表達(dá),同樣編碼一個檸檬酸流出子,并參與鐵的轉(zhuǎn)運[6,40].然而,不同于frd3,osfrdl1突變體僅影響鐵的動態(tài)平衡,暗示水稻可能存在其他的鰲合子參與木質(zhì)部鐵的轉(zhuǎn)運[40].另外一個關(guān)鍵的流出子PEZ1的功能突變體的木質(zhì)部汁液中的原兒茶酸和咖啡酸的水平嚴(yán)重降低了[41].因此認(rèn)為PEZ1負(fù)責(zé)木質(zhì)部這些酚類化合物的裝載,并協(xié)助胞質(zhì)鐵的再運動.此外木質(zhì)部鐵轉(zhuǎn)運蛋白FPN1(一個哺乳動物IREG1的同系物)也被發(fā)現(xiàn)參與鐵通過木質(zhì)部從根到芽的傳遞.FPN1基因在微管組織中表達(dá),其表達(dá)不受鐵的調(diào)控.FPN1不僅參與鐵的運輸,而且也參與鈷的運輸[30].

木質(zhì)部的鐵隨后通過位于韌皮部細(xì)胞上的流入轉(zhuǎn)運子轉(zhuǎn)運到韌皮部細(xì)胞.在所發(fā)現(xiàn)的流入轉(zhuǎn)運子中,YSL家族的成員廣泛地參與到了鐵的轉(zhuǎn)運中.玉米的YS1參與根際Fe(III)-DMA的吸收,其表達(dá)在缺鐵的條件下在根部和莖部均受誘導(dǎo).水稻基因組編碼18個YSL成員[22].其中OsYSL2負(fù)責(zé)轉(zhuǎn)運Fe(II)-NA,而非Fe(III)-MAs.轉(zhuǎn)基因研究表明,OsYSL2負(fù)責(zé)Fe(II)-NA和Mn向庫(包括葉片和籽粒)的長距離轉(zhuǎn)運[42].OsYSL15,負(fù)責(zé)Fe(III)MAs的轉(zhuǎn)運,并參與根部鐵的吸收和體內(nèi)的長距離的轉(zhuǎn)運.OsYSL18特異性在水稻的生殖再生組織中表達(dá),暗示其主要作用于受精和鐵在韌皮部的運輸[20,24].

擬南芥基因組編碼8個AtYSL基因,其中AtYSL1、AtYSL2和AtYSL3的表達(dá)受鐵的誘導(dǎo)[43].分析YSL單或雙突變體的鐵含量表明,這些YSL基因參與調(diào)節(jié)Fe-NA的橫向運輸[44].ysl1ysl3雙突變體表現(xiàn)出典型的缺鐵脈間萎黃和育性降低的表型.AtYSL1和AtYSL3對于種子中鐵加載以及葉片衰老過程中金屬的移動是非常關(guān)鍵的調(diào)節(jié)因子[44].進(jìn)一步的證據(jù)表明,在韌皮部和發(fā)育種子中表達(dá)的水稻OsYSL2對于芽中鐵運輸和種子的鐵供應(yīng)是必需的[42].

此外,研究發(fā)現(xiàn)OPT家族(作為YSLs)成員AtopT3也可能參與調(diào)節(jié)鐵的運輸[45].AtOPT3主要在微管組織和種子中表達(dá),其功能缺失導(dǎo)致胚胎致死.在OPT3敲低突變體的根和芽微管組織中發(fā)現(xiàn)鐵的過度積累,以及組成型上調(diào)根的鐵缺乏反應(yīng),表明錯誤地感知了鐵的狀態(tài).opt3敲除突變體也表現(xiàn)出鐵在種子中裝載的缺陷[45].

2 植物中鐵吸收和應(yīng)用的調(diào)節(jié)機(jī)制

2.1植物體內(nèi)鐵吸收的調(diào)節(jié)機(jī)制

如前所述,鐵的吸收和利用必須嚴(yán)格調(diào)控,才能確保鐵被合理吸收、利用,同時又不產(chǎn)生細(xì)胞毒性.盡管禾本科和非禾本科植物在鐵的吸收上分別采用了不同的策略,但大量的研究表明對這兩種不同的鐵吸收策略的調(diào)控主要發(fā)生在基因表達(dá)水平上的轉(zhuǎn)錄調(diào)控以及在蛋白的功能和穩(wěn)定性上的轉(zhuǎn)錄后調(diào)控.

2.1.1 策略I植物中鐵攝取組分的表達(dá)調(diào)控

最早鑒定到關(guān)鍵的調(diào)節(jié)因子是番茄的Fer基因.該基因編碼一個細(xì)胞核定位的bHLH家族蛋白的轉(zhuǎn)錄因子[46].Fer主要在根部的組織中表達(dá),其表達(dá)水平的增加或減少跟細(xì)胞內(nèi)鐵水平的匱乏和過量成正相關(guān)[46].Fer負(fù)責(zé)調(diào)節(jié)鐵的吸收和向中心柱的轉(zhuǎn)移.番茄的fer突變體無法感知鐵的狀態(tài),即便是高濃度的鐵處理也無法抑制鐵的缺乏反應(yīng),比如鐵鰲合還原酶的活性和LeIRT1轉(zhuǎn)錄的增加,根際的酸化及其根毛的增加等[47].

得益于番茄Fer的鑒定,擬南芥的FER的同源蛋白FIT1得到了鑒定和分析.FIT1編碼bHLH29,其表達(dá)受缺鐵的誘導(dǎo)而上調(diào)[48-50].FIT1在根的表皮和皮質(zhì)細(xì)胞層中表達(dá),其自身具有轉(zhuǎn)錄激活活性,暗示在缺鐵的條件下,FIT1的功能激活可以進(jìn)一步擴(kuò)大缺鐵反應(yīng)[48-49].Fit1突變體也表現(xiàn)出強(qiáng)烈的缺鐵癥狀,只有在補(bǔ)充鐵肥的條件下,植株才能正常的生長[48].基因芯片分析發(fā)現(xiàn),一系列參與調(diào)節(jié)鐵的吸收和轉(zhuǎn)運的基因,諸如AtFRO2、ZIP9、IRT1 和FPN2,AtAHA7的表達(dá)直接受FIT1的調(diào)節(jié)[48].進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn),單獨過表達(dá)FIT1不能引起組成型的缺鐵反應(yīng)[49-50],只有當(dāng)FIT1與bHLH38或bHLH39共同過表達(dá)的條件下,才能引起組成型的鐵吸收的上調(diào),產(chǎn)生鐵含量增加的植株[51].此外,當(dāng)響應(yīng)缺鐵反應(yīng)時,多個bHLH基因,包括bHLH38、bHLH39、bHLH100、bHLH101的表達(dá)均受到了誘導(dǎo)[52].暗示這些bHLH轉(zhuǎn)錄因子可能是以異二聚體的形式調(diào)節(jié)植物對鐵的吸收.

除了FIT1以外,POPEYE(PYE),另一個bHLH轉(zhuǎn)錄因子參與調(diào)節(jié)細(xì)胞之間以及細(xì)胞內(nèi)部鐵的運轉(zhuǎn)以及根和根毛的發(fā)育[53].在缺鐵的條件下,pye突變體顯示出加劇的萎黃癥,并且其根系的發(fā)育也發(fā)生了改變[53].

除了在轉(zhuǎn)錄水平上的調(diào)控以外,AtIRT1或AtFRO2的蛋白的積累也受到了嚴(yán)格的調(diào)控.雖然異位過表達(dá)可以引起AtIRT1或AtFRO2的轉(zhuǎn)錄本的高度累積[54-55],但只有在缺鐵的條件下才會觀察到AtFRO2過表達(dá)植物中鐵的鰲合還原酶活性的增加[55].對于AtIRT1,也僅在缺鐵的條件下才觀察到其蛋白水平的增加[54].AtIRT1蛋白上假定的與泛素化結(jié)合的兩個賴氨酸殘基突變后導(dǎo)致了莖中AtIRT1蛋白的穩(wěn)定積累[56],暗示在鐵豐富的條件下,泛素介導(dǎo)的AtIRT1的降解可能在保護(hù)植物免受鐵過量而引發(fā)的細(xì)胞內(nèi)的毒害中發(fā)揮了關(guān)鍵的作用.

2.1.2 策略II植物中鐵攝取組分的表達(dá)調(diào)控

通過大量分析缺鐵響應(yīng)基因的啟動子,Kobayashi等[57]鑒定到了兩種不同的缺鐵元件(iron-deficiency elements,IDE):IDE1(ATCAAG-CATGCTTCTTGC)和IDE2(TTGAACGGCAAGTTTCACGCTGTCACT).通過酵母單雜交分析篩選到了水稻的兩個轉(zhuǎn)錄因子IDEF1和IDEF2,分別特異性的結(jié)合IDE1和IDE2.IDEF1和IDEF2分別屬于轉(zhuǎn)錄因子ABI3 / VP1和NAC家族[58].IDEF1和IDEF2均在水稻的根和芽中表達(dá),但是它們的表達(dá)不受植物體內(nèi)的鐵狀態(tài)的影響[58-59].IDEF1和IDEF2分別調(diào)節(jié)兩個僅有小量重疊的鐵缺乏響應(yīng)基因簇.IDEF1正向調(diào)節(jié)大多數(shù)鐵吸收和利用相關(guān)的基因的表達(dá).在水稻中過量表達(dá)IDEF1促進(jìn)了靶基因如OsIRT1和OsIRO2的轉(zhuǎn)錄,它們分別編碼一個鐵轉(zhuǎn)運體和一個bHLH轉(zhuǎn)錄因子[58].IDEF1過表達(dá)植物的鐵缺乏耐受性增加了,而IDEF1下調(diào)的植物增加了對鐵缺乏癥的敏感性.

OsIRO2直接或間接調(diào)節(jié)由鐵缺乏誘導(dǎo)的59個基因,包括參與鐵獲取和利用的許多基因[60].在這些基因的啟動子中含有OsIRO2特異結(jié)合的DNA基序(ACCACGTGGTTTT)的基因(如OsNAS1、OsFDH和OsAPT1)的表達(dá)在OsIRO2沉默的植物中受到了嚴(yán)重的影響,暗示它們可能是OsIRO2的直接靶標(biāo).有趣的是,OsIRO2還調(diào)節(jié)了一組轉(zhuǎn)錄因子,包括與IDEF2不同的NAC轉(zhuǎn)錄因子[60].這些證據(jù)暗示水稻鐵缺乏反應(yīng)的轉(zhuǎn)錄調(diào)控是由轉(zhuǎn)錄因子的復(fù)雜級聯(lián)介導(dǎo)的.OsIRO2的基因沉默導(dǎo)致了植株對鐵缺乏的敏感性的增加.然而,OsIRO2的過表達(dá)并不能改善植株對鐵缺乏的耐受性[60].這些現(xiàn)象暗示,類似于策略I植物中FIT bHLH轉(zhuǎn)錄因子,它們需要額外的輔助組分來實現(xiàn)對水稻中鐵獲取和利用基因的組成型表達(dá).IDEF2可能作為OsIRO2的輔助組分,因為包含OsIRO2的結(jié)合元件的許多啟動子也包含IDE2[59].

相比之下,在缺鐵的條件下,IDEF2可能并不影響目標(biāo)基因的表達(dá).IDEF2主要調(diào)節(jié)OsYSL2的表達(dá).特別是在鐵缺乏情況下,在IDEF2基因沉默突變體植株中鐵煙堿轉(zhuǎn)運蛋白OsYSL2的表達(dá)也受到了嚴(yán)重的影響.OsYSL2負(fù)責(zé)調(diào)控植株體內(nèi)鐵的正確分布.因此,在IDEF2水平降低的植株中鐵的動態(tài)平衡發(fā)生了異常[59].

2.2鐵在局部與長距離轉(zhuǎn)運的調(diào)控

通過擬南芥的分根實驗發(fā)現(xiàn)在策略I植物中鐵的吸收受莖源性系統(tǒng)信號以及局部信號的雙重調(diào)控[61].同一植株,以AtIRT1和AtFRO2 mRNA的表達(dá)為參考,它們的表達(dá)水平在位于缺鐵培養(yǎng)基中的一半根中的表達(dá)受到了抑制,而在位于鐵充分的培養(yǎng)基中的一半根中的表達(dá)強(qiáng)烈地上調(diào)了.此外,AtIRT1蛋白水平和AtIRT2轉(zhuǎn)錄水平也表現(xiàn)出了類似的調(diào)控模式[61-62].

對于根而言,鐵缺乏僅會局部下調(diào)根中的基因的表達(dá).而當(dāng)莖部出現(xiàn)缺鐵癥狀時,即便根部的鐵是充足的,也會導(dǎo)致根中鐵吸收系統(tǒng)的上調(diào).因此,擬南芥能夠評估其自身芽的鐵的狀態(tài),并感測根的局部的鐵的濃度.與AtIRT1和AtFRO2不同,不受FIT1調(diào)節(jié)的NRAMP3和NRAMP4的表達(dá)也不受根的局部信號和莖的系統(tǒng)信號的影響[62],暗示FIT1可能是鐵信號傳導(dǎo)途徑的一個重要的組分.類似地,番茄的Fer在調(diào)節(jié)植株整體鐵信號傳導(dǎo)中扮演了關(guān)鍵的角色.

鐵在細(xì)胞內(nèi)的分隔化的缺陷會影響植物對鐵的缺乏的反應(yīng),暗示存在一個胞質(zhì)鐵含量的局部感知.比如NRAMP3介導(dǎo)鐵從液泡中的釋放[63],IRT2和FPN2分別參與調(diào)節(jié)囊泡和液泡中的鐵的鰲合[30,62].NRAMP3的功能缺失或IRT2的過渡表達(dá)會加劇鐵的缺乏反應(yīng)[62-63].相反,NRAMP3的過渡表達(dá)或FPN2的功能缺失則減弱了鐵的缺乏反應(yīng)[30,63].這些現(xiàn)象說明,鐵的鰲合和移動之間的平衡局部調(diào)節(jié)了鐵的缺乏反應(yīng),根細(xì)胞可以通過上調(diào)鐵缺乏反應(yīng)來響應(yīng)增加的鐵螯合,反之亦然.

這些研究表明,植物通過整合細(xì)胞內(nèi)鐵狀態(tài)和局部鐵濃度來適應(yīng)鐵缺乏癥,此外,在細(xì)胞內(nèi)鐵必須被正確地儲存或以適當(dāng)?shù)男问?鰲合,Fe-S簇)存在,并被感知和檢測.然而,當(dāng)前對于系統(tǒng)信號和局部鐵的感知的分子機(jī)制還不清楚.

2.3激素信號對鐵吸收和應(yīng)用的調(diào)控

如前所述,莖的缺鐵反應(yīng)會引起根部的缺鐵反應(yīng),但是如何感知莖的缺鐵狀態(tài)、莖的缺鐵信號如何向根傳遞的分子機(jī)理還不清楚.大量研究發(fā)現(xiàn),當(dāng)植物發(fā)生缺鐵反應(yīng)時會觸發(fā)激素,NO和晝夜節(jié)律的響應(yīng)變化,進(jìn)而調(diào)節(jié)植物的生長發(fā)育模式的改變來適應(yīng)缺鐵的條件.

缺鐵對植物的形態(tài)學(xué)影響較大,尤其是對根系根毛的發(fā)育有明顯的促進(jìn)作用.鐵缺乏會促進(jìn)植物體內(nèi)乙烯的產(chǎn)生[64-65].乙烯對根毛的發(fā)育也有明顯的調(diào)節(jié)作用.使用乙烯或乙烯前體 [1-氨基環(huán)丙烷-1-羧酸(1-aminocyclopropane-1-carboxilic acid,ACC)]處理會導(dǎo)致幼苗上的根毛密度的增加.而如果抑制乙烯的生產(chǎn)或感知則會引起根毛密度的降低[64].乙烯的產(chǎn)生主要影響鐵缺乏條件下根毛的形成,但不影響鐵螯合物還原酶的活性[65-66].

對于擬南芥和番茄,在鐵缺乏條件下乙烯可以促進(jìn)IRT1,FRO2和FIT / FER的表達(dá).在鐵足夠充足的條件下,乙烯并不影響這些基因的表達(dá)[66].在黃瓜中,當(dāng)缺鐵時,用乙烯抑制劑處理可以減弱缺鐵響應(yīng)基因CsFRO1和CsIRT1的轉(zhuǎn)錄水平,而ACC處理則可以促進(jìn)CsFRO1和CsIRT1的表達(dá)[11],表明乙烯可以作為鐵缺陷反應(yīng)的增強(qiáng)劑.由于乙烯在鐵足夠的條件下不影響鐵獲取基因的表達(dá),所以鐵可能作為乙烯應(yīng)答的抑制劑,抵消了乙烯的作用.番茄fer突變體對ACC處理響應(yīng)遲鈍,暗示FIT / FER轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控乙烯的活性.

除了乙烯以外,細(xì)胞分裂素(Cytokinins,CK)也參與了對缺鐵響應(yīng)基因表達(dá)的調(diào)控.CK控制了許多發(fā)育和細(xì)胞過程,包括發(fā)芽、分生組織的維持、根導(dǎo)管系統(tǒng)的特異化、側(cè)根形成的抑制和葉片衰老等[67].CK不僅影響了植物對磷酸鹽、氮和硫酸鹽等缺乏的信號反應(yīng),而且可以通過抑制AtIRT1轉(zhuǎn)錄來影響植物的缺鐵反應(yīng)[68].有趣的是,CK對AtIRTI1,AtFRO2和FIT基因表達(dá)的抑制不受鐵的狀態(tài)的影響[68].CK對其他缺鐵反應(yīng)的基因NRAMP3和NRAMP4的表達(dá)沒有抑制作用,表明CK僅特異性的抑制根部鐵的吸收系統(tǒng)的組分.除了CK以外,其他減少根生長的處理也會抑制AtIRT1的表達(dá).而這種根生長速度的改變對鐵的吸收系統(tǒng)的調(diào)節(jié)是不依賴于鐵的狀態(tài)的.這些現(xiàn)象表明,CK可以通過負(fù)面地調(diào)節(jié)鐵缺乏反應(yīng)的成分來匹配植物的營養(yǎng)需求.

近年來,NO對植物鐵吸收的調(diào)節(jié)作用的研究受到了越來越多的關(guān)注,其作用的分子機(jī)理也得到了廣泛研究.NO是一種存在于不同氧化還原狀態(tài)的小型可擴(kuò)散的信號分子.一氧化氮基(NO·)可以高親和地結(jié)合鐵,NO的各種氧化還原狀態(tài)受控于細(xì)胞的pH值和氧化還原電位.對鐵缺乏和鐵過量的反應(yīng)都涉及NO信號,但是是否涉及相同的NO種類或相同的生產(chǎn)途徑尚不清楚.給缺鐵玉米幼苗供應(yīng)NO供體如硝普鈉(sodium nitroprusside,SNP)或S-亞硝基谷胱甘肽(S-nitrosoglutathione,GSNO)可以減輕其褪綠癥狀[69].相反,在鐵足夠的植物上應(yīng)用消除內(nèi)源NO的NO清除劑會引發(fā)鐵缺乏癥狀.盡管NO處理恢復(fù)了葉綠素水平和rubisco大亞基及光系統(tǒng)II的D1蛋白的轉(zhuǎn)錄水平,但是并不改變植物體內(nèi)的鐵含量[69].因此,NO似乎很可能是通過調(diào)節(jié)鐵從不可接近的池中重新移動,或者通過改善其根到芽的易位而獲得更多的可用性.

NO的施用對雙子葉植物也很有效.鐵缺乏促進(jìn)番茄根中NO的產(chǎn)生,但不影響莖中NO的產(chǎn)生[70].NO處理可以引發(fā)與鐵缺乏相關(guān)的形態(tài)學(xué)變化,例如根毛數(shù)量的增加.而NO清除劑可阻止鐵缺乏響應(yīng)基因Fer、LeFRO1和LeIRT1的上調(diào),并減少根毛的數(shù)量[70].有趣的是,即便是用Cd處理觸發(fā)產(chǎn)生的NO也可以引起擬南芥中AtIRT1表達(dá)的上調(diào)[71].因此,這些證據(jù)表明NO參與調(diào)節(jié)在策略I植物中鐵缺乏的生理和形態(tài)學(xué)反應(yīng).盡管NO的產(chǎn)生對植物的缺鐵反應(yīng)很重要,但是負(fù)責(zé)缺鐵誘導(dǎo)的植物根表皮內(nèi)源性NO產(chǎn)生的代謝途徑仍不清楚.研究發(fā)現(xiàn)在缺鐵的條件下,番茄硝酸還原酶突變體中的Fer,LeFRO1和LeIRT1表達(dá)水平降低,暗示硝酸還原酶參與鐵缺乏時的NO產(chǎn)生[70].

當(dāng)細(xì)胞內(nèi)的鐵濃度過高時也會引起葉綠體中NO的產(chǎn)生.NO的產(chǎn)生會促進(jìn)AtFer1和AtFer4轉(zhuǎn)錄物的積累,使得鐵能夠以無害形式存儲[72].相反,NO清除劑會抑制AtFer1 mRNA的積累.因此,響應(yīng)過量的鐵供應(yīng),NO促進(jìn)AtFER1的轉(zhuǎn)錄來預(yù)防氧化脅迫.

3 結(jié) 論

當(dāng)前,盡管人們已經(jīng)了解到了禾本科和非禾本科植物在吸收和轉(zhuǎn)運鐵中所采用的策略I和策略II的分子機(jī)制,并且刻畫了調(diào)節(jié)鐵缺乏癥的轉(zhuǎn)錄因子,對于激素和NO參與調(diào)節(jié)的鐵的系統(tǒng)性調(diào)節(jié)信號也有所了解,但是對于這些信號的調(diào)節(jié)機(jī)制還不清楚,對于細(xì)胞中鐵的感知的本質(zhì)也缺乏了解.

盡管鑒定到了一系列鐵的吸收和轉(zhuǎn)運的分子組分,但對其在不同物種中的保守性和多樣性還不甚了解.對于鐵的轉(zhuǎn)運、鰲合、在細(xì)胞內(nèi)的分隔和儲存、以及釋放和再利用的分子機(jī)理的理解也有待進(jìn)一步深入.控制細(xì)胞內(nèi)鐵分布的許多轉(zhuǎn)運蛋白已被鑒定,然而關(guān)鍵過程,如質(zhì)體和線粒體中鐵的攝取仍有待充分闡明.控制鐵細(xì)胞內(nèi)分布的信號是未知的.發(fā)現(xiàn)在不同的細(xì)胞室內(nèi)的鐵被感測的分子機(jī)制將是非常有趣的.

鐵主要是通過根部吸收,經(jīng)過木質(zhì)部和韌皮部輸送到不同的組織器官.植物體內(nèi)鐵的狀態(tài)受到局部和全身長距離信號的監(jiān)控.盡管人們已經(jīng)了解了策略I和II植物中鐵獲取的分子機(jī)制.對負(fù)責(zé)鐵缺乏癥上調(diào)的轉(zhuǎn)錄因子也有了深入的了解.但是,莖部的鐵缺陷信號是如何傳遞到根部,并激活根中鐵的吸收？植物體內(nèi)對鐵的狀態(tài)的感知的分子機(jī)制是什么？許多有關(guān)缺鐵響應(yīng)的系統(tǒng)性調(diào)控的問題仍有待人們?nèi)ダ斫?

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(責(zé)任編輯：顧浩然,馮珍珍)

Ironuptake,translocation,andregulationinhigherplants

Wang Zhe, Sun Yijing, Li Jiaoai, Shangguan Yan, Liu Zhixin, Sun Xuwu*

(Development Center of Plant Germplasm Resources,College of Life and Environmental Sciences,Shanghai Normal University,Shanghai 200234,China)

Iron is an essential micronutrient element for most living organisms.However,although iron is abundant in many soils,iron availability is very often limiting for plant growth.In addition,iron is potentially highly toxic to cells.Therefore,iron homeostasis needs to be strictly regulated.Higher plants have developed a complex regulatory network in their cells to control the uptake,translocation,transportation,and metabolism of Fe.Nongraminaceous and graminaceous plant species acquire iron from the soil through two distinct strategies based on iron reduction and iron chelation,respectively.The acquisition of iron by plants is regulated at several levels by local and systemic signals.The systemic signaling pathway appears to integrate multiple inputs from hormonal signals,NO signals,and the plant nutritional demand.This paper reviewed the molecular mechanisms by which these strategies depend and the factors that are responsible for inducing these strategies under iron deficiency.

iron uptake; translocation transporter; transcription factor; gene regulation

Q 945.12

A

1000-5137(2017)05-0729-11

2017-09-29

國家自然科學(xué)基金面上項目(31670233);上海植物種質(zhì)資源工程技術(shù)研究中心項目(17DZ2252700)

*

孫旭武(1978-),男,博士,教授,主要從事活性氧信號傳導(dǎo)途徑的分子機(jī)理方面的研究.E-mail:sunxuwussd@sina.com