基于土壤線蟲群落分析的油頁巖廢渣地不同植被類型恢復(fù)過程中的土壤食物網(wǎng)能流狀況

王祖艷,邵元虎,夏漢平,傅聲雷

1 中國科學(xué)院華南植物園,退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點實驗室,廣州 510650 2 中國科學(xué)院大學(xué),北京 100049 3 河南大學(xué),環(huán)境與規(guī)劃學(xué)院,黃河中下游數(shù)字地理技術(shù)實驗室,開封 475004

基于土壤線蟲群落分析的油頁巖廢渣地不同植被類型恢復(fù)過程中的土壤食物網(wǎng)能流狀況

王祖艷1,2,邵元虎3,*,夏漢平1,傅聲雷3

1 中國科學(xué)院華南植物園,退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點實驗室,廣州 510650 2 中國科學(xué)院大學(xué),北京 100049 3 河南大學(xué),環(huán)境與規(guī)劃學(xué)院,黃河中下游數(shù)字地理技術(shù)實驗室,開封 475004

土壤健康與生態(tài)系統(tǒng)功能是當(dāng)前生態(tài)學(xué)研究的重要課題。土壤線蟲是評價生態(tài)系統(tǒng)健康狀況的指示生物,特別是用于評價土壤污染和恢復(fù)的過程。對廣東茂名油頁巖廢渣場人工實施不同生態(tài)恢復(fù)改造狀況下的土壤線蟲屬的重要值及土壤線蟲反映的土壤食物網(wǎng)能量通道進行了分析,以通過污染地土壤食物網(wǎng)內(nèi)的能量流動狀況反映種植不同植物物種相同時間后的土壤養(yǎng)分與健康狀況。結(jié)果表明在廢渣場種植不同植物物種約8年后,烏墨林和大葉相思林下土壤線蟲類群數(shù)(屬)分別為54和45,重要值最高的是食細菌的棱咽屬(Prismatolaimus)和擬麗突屬(Acrobeloides)；而紅荷林和荒草地的線蟲類群數(shù)分別為41和38,重要值最高的是雜食性的真矛線屬(Eudorylaimus)；廢渣地線蟲屬的數(shù)量最少,僅為34個,重要值最高的是食真菌的絲尾墊刃屬(Filenchus)和滑刃屬(Aphelenchoides)。食物網(wǎng)能流分析表明：細菌能流通道比重最高的是大葉相思林和烏墨林,而真菌能流通道比重最高的是廢渣地,紅荷林和荒草地居中,各樣地植物能流通道比重都比較小,僅為2%—10%之間?？傮w來講,在有植被覆蓋的生態(tài)系統(tǒng),養(yǎng)分周轉(zhuǎn)更快,特別是烏墨和大葉相思林,而無植被的廢渣地,土壤養(yǎng)分周轉(zhuǎn)速率傾向于更慢的真菌能流通道,這表明在養(yǎng)分條件比較差的情況下,真菌通道的食物網(wǎng)可能會起更大的作用。研究還說明了在油頁巖廢棄地恢復(fù)過程中,植物資源的輸入不僅僅刺激植物能流通道,同時也會刺激細菌和真菌能流通道,植被是土壤線蟲群落發(fā)展的主要驅(qū)動力。

油頁巖；植被恢復(fù)；土壤線蟲；土壤食物網(wǎng)；能量流動

Abstract： Soil health and ecosystem functioning are important topics in current ecological research. Soil nematodes are effective bio-indicators of ecosystem health, especially when evaluating soil pollution and restoration progress. In this study, soil nematode assemblages were measured at three 8-year-old plantations:Syzygiumcumini,Acaciaauriculiformis,Schimawallichii; a natural restored grassland, an oil shale waste (as the non-vegetated control) at an oil shale mined land in Maoming of Guangdong, China. Importance values of soil nematodes and energy flow analysis based on nematode assemblages were used to evaluate the status of soil health and nutrient cycling during the recovery process. The results showed that there were 54 and 45 genera of nematodes in theS.cuminiplantation and in theA.auriculiformisplantations, respectively, in which the bacterivorous nematodes ofPrismatolaimusandAcrobeloideshad the highest importance value. There were 41 and 38 genera of nematodes in theS.wallichiiplantation and in the grassland, respectively, in which the omnivorous nematodes ofEudorylaimushad the highest importance value. There were only 34 genera of nematodes in the “oil shale waste” site, in which the fungivorous nematodes ofFilenchusandAphelenchoideshad the highest importance value. Energy flow analysis indicated a greater proportion of bacterial energy flow inS.cuminiandA.Auriculiformisplantations, and the highest proportion of fungal energy flow in the oil shale waste site. Compared with the bacterial and fungal energy flow channels, the proportion of plant energy flow channel (i.e. energy flow from roots to herbivorious nematodes, then to higher trophic levels) was as low as 2%—10% across all the studied sites. Overall, the bacterial energy flow was more dominant in vegetated ecosystems, especially in theS.cuminiplantation and in theA.auriculiformisplantations, implying faster nutrient turnover rates; whereas the fungal energy flow was more dominant in the non-vegetated ecosystems, implying slower nutrient turnover rates. This study also indicated that vegetation is the primary driver of the development of soil nematode communities.

KeyWords: oil shale waste; vegetation restoration; soil nematodes; soil food web; energy flow

線蟲作為土壤中數(shù)量最豐富的多細胞動物,主要分為植食性線蟲(主要以根系為食源)、食細菌線蟲、食真菌線蟲和捕食雜食類線蟲4類營養(yǎng)類群[1]。土壤線蟲是土壤生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分[2],由于線蟲具有對環(huán)境變化敏感、身體透明、周期性比較短等特點,它們經(jīng)常被作為評估環(huán)境健康的指示生物[3- 4]。

利用線蟲區(qū)系分析來推斷食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)和功能,定性評價土壤食物網(wǎng)對外界干擾的響應(yīng)是非常成熟的方法[5]。然而這種方法存在的一些不足,在比較不同土壤類型的結(jié)果時會限制生態(tài)指數(shù)和方法的指示效果[6],考慮到土壤線蟲個體大小的巨大差異,用不同類群的生物量去反映或評價土壤食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)和功能應(yīng)該比用線蟲的數(shù)量或者密度等指標(biāo)更加準(zhǔn)確。根據(jù)食細菌、食真菌和植物寄生線蟲的相對生物量做成三角圖來分析食物網(wǎng)中的細菌、真菌和植物3種資源渠道,被認為是一種有效的反映碳能量的來源及其通過食物網(wǎng)流動渠道的工具[7]。這可以更好的估計線蟲對生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)和功能方面的貢獻,因此基于不同營養(yǎng)類群的線蟲生物量反映食物網(wǎng)能量流動情況越來越受到重視[8- 9]。

隨著社會經(jīng)濟的快速發(fā)展,土壤污染問題日益突出,油頁巖廢渣污染和污染地的修復(fù)已經(jīng)成為嚴重的社會問題。油頁巖廢渣是利用油頁巖提煉石油后的廢棄物殘渣,廢渣中含有大量的毒性或潛在毒性物質(zhì),淋溶或擴散后嚴重污染周圍的水源、土地及生物[10],從而危害居民健康[11]。一般來講,栽種植物是污染廢棄地恢復(fù)的常見手段之一。然而,植物本身的特性差異往往會導(dǎo)致不同植物對污染地的恢復(fù)效果不同。為確定污染地的恢復(fù)情況,可以用線蟲作為土壤指示生物來評估不同植被類型的生態(tài)修復(fù)效果。植物根系及其分泌物會刺激植食性線蟲、食細菌和食真菌線蟲的增加[12],這幾類線蟲進一步還會被更高營養(yǎng)級的線蟲捕食；食細菌和食真菌線蟲不僅可以通過取食微生物加速其周轉(zhuǎn),并且可以通過代謝釋放微生物所固持的養(yǎng)分進而促進植物生長[13]。土壤食物網(wǎng)中經(jīng)過細菌、真菌和植食者的能量分別形成了細菌、真菌和植物3種能流通道[14- 16],線蟲群落中的多個營養(yǎng)類群使得它們有條件反映土壤食物網(wǎng)中的能流通道。比如食細菌線蟲和食真菌線蟲的比值能反映出不同分解通道在分解過程中的相對重要性。當(dāng)土壤有機質(zhì)豐富且分解較快,土壤食物網(wǎng)能量流動更傾向于細菌分解通道；而土壤有機質(zhì)缺乏且難分解,土壤食物網(wǎng)能量流動更傾向于真菌分解通道[17]。而用線蟲的生物量來描述土壤食物網(wǎng)中的能流,則可以更加準(zhǔn)確的反映土壤食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和養(yǎng)分動態(tài)[18]。

本研究擬對不同植被恢復(fù)下的廢渣地基質(zhì)進行采樣,提取其中的土壤線蟲并通過分析線蟲反映的土壤食物網(wǎng)能量流動狀況,進而探討不同植被恢復(fù)條件下的土壤食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)及其穩(wěn)定狀況,以期加深人們對人類活動越來越劇烈的背景下土壤食物網(wǎng)維持機制的理解。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)域概況

茂名市(21°25′—22°42′N,110°21′—111°46′E)位于廣東省西南部, 處于熱帶植被分布區(qū)的北緣, 氣候為海洋性季風(fēng)氣候，整個區(qū)域的地帶性植被為熱帶雨林。該地區(qū)年平均氣溫23．2℃，最熱月均溫和最冷月均溫分別為28．4℃(7月)和15．5℃(1月)，歷年平均降雨量1567mm，雨熱同期，無降雪或霜凍。 研究樣地為茂名石化北部的油頁巖廢渣排放場,樣地面積達6.7 km2。本實驗中選取的烏墨、大葉相思、紅荷3種純林以及荒草地內(nèi)的主要植被類型情況如下：

烏墨樣地：樹高一般約6—8 m,胸徑約10—15 cm,郁閉度70%—80%,林下物種蓋度約10%—20%,林下物種主要包括飛機草(Eupatorriumodoratum)、芒箕(Dicranopterislinearis)、烏毛蕨(Blechnumorientale)等。

大葉相思林樣地：樹高一般8—10 m,郁閉度92%。林下層植被稀疏,林下物種蓋度約10%,常見種類有日本草(Borrerialatifolia)、大青(Clerodendroncrytophyllum)、土密樹 (Brideliatomentosa)等。

紅荷林樣地：林木層郁閉度80%—90%,凋落物層厚3—5 cm, 林下物種蓋度約10%,林下層有零星分布的日本草(B.latifolia),林緣植物主要有飛機草(E.odoratum)、勝紅薊(Ageratumconyzoides)等。

荒草地樣地：草層覆蓋度80%—90%, 以草本植物為主,主要種類有：芒箕(Dicranopterislinearis)、白茅(Imperatacylindrical)、飛機草(E.odoratum)等。

1.2 樣品采集

2008年6月22日,本實驗在4種有植被樣地以及無植被的廢渣樣地均隨機選取3塊重復(fù)樣地,每塊重復(fù)樣地面積約400—600 m2,每塊重復(fù)樣地內(nèi)采集4個混合土壤樣品,每個混合土壤樣品由3個采樣點混合而成,采樣深度為0—5 cm,采樣時幾種人工林種植了約8a。采樣時,我們選取樹冠垂直投影到地面的一個近似圓形區(qū)域的邊界進行采樣,采樣前把土壤表面的凋落物移除。采集好的土壤樣品放入保溫箱中保存,樣品帶回實驗室后轉(zhuǎn)入4℃冰箱。樣品用于土壤理化和生物分析前盡可能的去除石頭、根系等雜質(zhì)。

1.3 土壤線蟲的提取、分離和鑒定

土壤線蟲用Baermann濕漏斗法提取[19],其主要原理是利用線蟲在土壤中活動能力較差,但在浸水的情況下,土壤中的線蟲活動能力加強,在重力作用下會慢慢向漏斗底部移動,這樣便可在漏斗下方收集線蟲。實驗時對每個土壤樣品用50 g鮮土提取,提取出來的線蟲用熱福爾馬林溶液(4%甲醛)殺死固定,然后在倒置顯微鏡下計數(shù)。每個樣品隨機取100條線蟲在光學(xué)顯微鏡下鑒定至科屬水平[20- 21],如果樣品中不足100條線蟲,則所有樣品都要鑒定。根據(jù)Yeates等線蟲營養(yǎng)類群劃分體系將線蟲劃分為4個營養(yǎng)類群：食細菌類、食真菌類、植物寄生類、捕食雜食類[1]。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計與處理

不同樣地之間細菌、真菌和植物能流的百分比之間的差異用SPSS 15.0 (SPSS Inc., Chicago, IL) 分析軟件進行單因素方差分析,顯著性水平設(shè)置為P<0.05,Tukey用來檢驗不同樣地間不同能流所占比重的差異。線蟲生物量及重要值計算公式如下：

重要值(IV)=相對頻度+相對密度+相對生物量[24]。

2 結(jié)果

2.1 不同樣地下線蟲屬的重要值

在整個樣地來看,烏墨林和大葉相思林線蟲屬的數(shù)量較多,分別為54和45個,線蟲重要值最高的是食細菌的棱咽屬(Prismatolaimus)和擬麗突屬(Acrobeloides)；而荷木林和荒草地的線蟲屬的數(shù)量較少,分別為41和38個,線蟲的重要值最高的是雜食性的真矛線屬(Eudorylaimus)；廢渣地線蟲屬的數(shù)量最少,僅為34個,重要值最高的是食真菌的絲尾墊刃屬(Filenchus)和滑刃屬(Aphelenchoides)(表1)。

2.2 線蟲反映的土壤食物網(wǎng)幾種能量通道

細菌能流通道的比重最高的是大葉相思林和烏墨林,而真菌能流通道比重最高的是廢渣地,紅荷林和荒草地居中,各樣地植物能流通道的比重都比較小(圖1)。進一步根據(jù)食細菌、食真菌和植物寄生線蟲的相對生物量進行土壤食物網(wǎng)能流分析后發(fā)現(xiàn)各樣地細菌通道所占的比重范圍在56%—88%之間,真菌通道的能流通道所占的比重范圍在10%—39%之間,植物能流通道所占的比重范圍在2%—10%之間,各樣地植物能流通道的比重沒有顯著的差異(圖1B)。

圖1 不同樣地的能流分析Fig.1 Energy flow analysis for different sitesA：根據(jù)食細菌、食真菌和植物寄生性線蟲的相對生物量反映的土壤食物網(wǎng)中的細菌、真菌和植物三種能流通道；B：不同樣地下3種能流的百分比，B中顯示的是平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤;圖中的字母不同表示各樣地之間有顯著性差異

3 討論

線蟲的重要值可以更加客觀的反映樣地不同線蟲的重要性,根據(jù)線蟲的不同,我們也就可以更加準(zhǔn)確地了解線蟲反映的土壤食物網(wǎng)狀況。本研究中,在烏墨林和大葉相思林,線蟲重要值最高的是食細菌的棱咽屬(Prismatolaimus)和擬麗突屬(Acrobeloides), 而食細菌線蟲取食細菌之后往往能促進土壤的氮礦化[25],進而可以影響植物的生長。表明烏墨和大葉相思恢復(fù)過程中這兩種植物通過根系分泌物的輸入刺激了細菌能流通道,反過來細菌能流通道快速的養(yǎng)分周轉(zhuǎn)也可能會刺激植物生長。而細菌能流通道的比重較高時,食物網(wǎng)中能量流動速度較快,食物網(wǎng)受到干擾后比較容易恢復(fù)。在紅荷林和荒草地,重要值最高的是雜食性的真矛線屬(Eudorylaimus),這類線蟲代表了食物網(wǎng)中較高的營養(yǎng)級,表明食物網(wǎng)內(nèi)的關(guān)系比較復(fù)雜。在廢渣樣地,重要值最高的是食真菌的絲尾墊刃屬(Filenchus)和滑刃屬(Aphelenchoides),有研究表明養(yǎng)分條件比較差的時候,食物網(wǎng)中真菌的代謝作用比細菌更大[26],因為真菌生物量要比細菌生物量周轉(zhuǎn)更慢,并且土壤動物消耗的真菌生物量的比例低于細菌生物量的比例,所以真菌通道占優(yōu)勢的食物網(wǎng)在保持土壤養(yǎng)分方面更有效[14, 27- 28]。廢渣樣地因為沒有植物資源輸入,土壤受干擾強烈,土壤養(yǎng)分狀況更差,這個時候更高比重的真菌能流通道更加有利于保持土壤養(yǎng)分。另外,真菌為主的能流通道一般是相對慢速的能流通道,大多數(shù)食物網(wǎng)的分析[29- 32]表明相對慢速的能流通道的食物網(wǎng)內(nèi)的關(guān)系都比較弱[33],這意味著土壤食物網(wǎng)受到外界影響時,這些影響會通過改變食物網(wǎng)能量組織形式(如細菌通道和真菌通道相對大小)來改變土壤食物網(wǎng)穩(wěn)定性[34],其中各種生物的關(guān)系可能會發(fā)生變化,這種變化可能會導(dǎo)致土壤食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)發(fā)生轉(zhuǎn)變,進而會對土壤生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性造成影響。比如本研究中的真菌通道權(quán)重最大的廢渣地,受到外界影響后有最大的恢復(fù)潛力,但也是最難恢復(fù)的,較慢速的真菌能流通道在土壤食物網(wǎng)中的相互關(guān)系較弱,而這種弱的關(guān)系對于維持油頁巖廢渣地的生態(tài)系統(tǒng)土壤食物網(wǎng)穩(wěn)定性至關(guān)重要,這與Rooney、Andrés等人的觀點相一致[30,32- 33]。整個實驗樣地,植食性線蟲的重要值都不是特別高,一方面是因為那些個體較小的植食性線蟲,比如墊刃科(Tylenchidae)中的一些植食性線蟲是兼性植食的,它們可以取食植物的根毛也可以取食根系分泌物或少量真菌[12]。那些個體較大的植物寄生線蟲經(jīng)常會把口器刺入到植物根系的深層細胞進行取食[35]。而對大多數(shù)的植食者來說養(yǎng)分是限制因子，尤其是氮[36],油頁巖廢渣這種特殊的基質(zhì)中含有的有害金屬元素會對土壤及土壤生物造成一定的影響,使土壤養(yǎng)分比較貧瘠、有效性也比較差,從養(yǎng)分和能量需求的角度看,這些大個體的植食性線蟲可能更加容易受到養(yǎng)分貧瘠的影響。另一方面,很多植物寄生性線蟲喜歡高pH的土壤[37],根據(jù)我們早期的研究結(jié)果發(fā)現(xiàn),整個樣地的pH在4.0—4.4之間[38],較低的pH值可能也對植食性線蟲產(chǎn)生了影響。

幾種食物網(wǎng)能流分析表明：在整個油頁巖廢渣場各個樣地,植物能流通道所占的比重都比較小,這與植食性線蟲的重要值反映的規(guī)律基本一致。細菌和真菌能流通道所代表的營養(yǎng)系統(tǒng)是腐屑為基礎(chǔ)的營養(yǎng)系統(tǒng),與植物為基礎(chǔ)的營養(yǎng)系統(tǒng)相比,這種營養(yǎng)系統(tǒng)能將更高比例的可利用能量轉(zhuǎn)化為生產(chǎn)量[39],在我們的研究中,細菌和真菌能流通道的權(quán)重更高,這可能有利于這種特殊基質(zhì)的恢復(fù)。

不同樣地在土壤線蟲重要值以及土壤食物網(wǎng)能流方面的差異可能是受種植8年的不同植物的影響,不同植被類型下的土壤食物網(wǎng)健康狀況因植被的不同而產(chǎn)生了植被根際生態(tài)學(xué)、土壤養(yǎng)分特征、pH或者污染等方面的差異[40],并且影響到了土壤線蟲的群落組成以及多度。本研究中發(fā)現(xiàn)烏墨林線蟲的科屬數(shù)量是最多的,而我們早期的研究發(fā)現(xiàn)不同植被類型下,土壤線蟲密度差別很大。具體來說,大葉相思林線蟲密度最高,主要是大葉相思林有更高密度的低營養(yǎng)級水平的食細菌和食真菌線蟲,紅荷林的植食性線蟲以及高營養(yǎng)級的捕食雜食性線蟲密度更高,烏墨林食真菌線蟲密度最低,但其食物網(wǎng)健康狀況更好[38]。說明植物根系碳的輸入不僅可以刺激植食性線蟲的增加,也可能通過根系分泌物的輸入刺激食細菌和食真菌線蟲的增加[12],從而進一步影響更高營養(yǎng)級的捕食和雜食性線蟲。從這個角度看,植物資源的輸入對細菌、真菌以及植物能流通道均產(chǎn)生了較大的影響,盡管植物能流通道在各樣地所占的比重比較小,但植被仍是土壤線蟲群落發(fā)展的主要驅(qū)動力。另外,不同植被類型下的土壤微生物群落、土壤理化以及土壤污染物屬性也表現(xiàn)出不同的特征。比如,烏墨林下有更高的菌根真菌含量和較低的總的鋁含量；盡管廢渣地有較高的總鋁含量,但活性鋁含量不是特別高;大葉相思作為固氮樹種,土壤總氮含量更高[38],這些都說明了植物樹種本身的屬性與油頁巖廢渣地的恢復(fù)關(guān)系密切。比如在油頁巖這種養(yǎng)分貧瘠并且鋁毒污染比較嚴重的基質(zhì)進行植被恢復(fù),菌根植物和固氮植物可能是比較適合的選擇,而土壤線蟲反映不同植被恢復(fù)條件下的土壤食物網(wǎng)健康和養(yǎng)分循環(huán)情況,可能有利于油頁巖廢渣地的恢復(fù)過程中植物物種的篩選。

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Energyflowanalysisofsoilfoodwebsbasedonsoilnematodecommunities:acasestudyfromanoilshaleminedlandafforestedwithdifferentpioneertreespecies

WANG Zuyan1,2, SHAO Yuanhu3,*, XIA Hanping1, FU Shenglei3

1KeyLaboratoryofVegetationRestorationandManagementofDegradedEcosystems,ChineseAcademyofSciencesSouthernChinaBotanicalGarden,Guangzhou510650,China2UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100049,China3LaboratoryofGeospatialTechnologyfortheMiddleandLowerYellowRiverRegions,CollegeofEnvironmentandPlanning,HenanUniversity,Kaifeng475004,China

國家自然科學(xué)基金資助項目(31470559, 31210103920)；廣東省自然科學(xué)基金資助項目(2015A030313783)

2016- 06- 02; < class="emphasis_bold">網(wǎng)絡(luò)出版日期

日期:2017- 04- 24

10.5846/stxb201606021067

*通訊作者Corresponding author.E-mail: shaoyuanhu@henu.edu.cn; shaoyuanh@scbg.ac.cn

王祖艷,邵元虎,夏漢平,傅聲雷.基于土壤線蟲群落分析的油頁巖廢渣地不同植被類型恢復(fù)過程中的土壤食物網(wǎng)能流狀況 .生態(tài)學(xué)報,2017,37(17):5612- 5620.

Wang Z Y, Shao Y H, Xia H P, Fu S L.Energy flow analysis of soil food webs based on soil nematode communities: a case study from an oil shale mined land afforested with different pioneer tree species.Acta Ecologica Sinica,2017,37(17):5612- 5620.