紅脂大小蠹基于近交避免行為的雄性配偶選擇研究

陳海峰

(廊坊師范學院生命科學學院，河北廊坊065000)

紅脂大小蠹基于近交避免行為的雄性配偶選擇研究

陳海峰

(廊坊師范學院生命科學學院，河北廊坊065000)

為研究紅脂大小蠹Dendroctonusvalens雄性在配偶選擇時是否存在近交避免行為，以及這種選擇行為是否是基于化學信息，設計了3個實驗，分別驗證雄性對近緣和遠緣雌性基于化學信息的配偶選擇，近緣或遠緣雌性存在下雄性的交配動機，以及基于化學信息的親屬識別機制及對雄性交配的影響。結果顯示，在親緣關系不同的2雌性選擇實驗中，雄性更愿意與遠緣雌性交配；雄性在近緣雌性糞屑存在下，交配成功率顯著降低。研究表明雄性紅脂大小蠹對不同親緣關系的雌性有顯著不同的交配期望。雄性對親緣關系近的同家庭雌性有明顯的近交避免行為，由此避免近交衰退。本研究同時顯示雄性紅脂大小蠹親屬識別的機制是基于雌性個體的化學信息。

紅脂大小蠹； 近交避免； 配偶選擇； 近親交配

近交衰退是指有親緣關系的親本進行交配，使原本雜交繁殖的生物增加純合性，同時伴隨出現后代減少、后代弱小或后代不育的現象(Rallsetal.，1979；Pembertonetal.，2017)。如果一個物種確實存在近交衰退現象，那么選擇壓力會促使該物種進化出避免近親交配的機制(Duthie & Reid，2016；Wikbergetal.，2017)。近交避免機制有幾種：(1)出生地擴散。個體在未達到性成熟前即離開出生地，遷移至遠方。這種方式在自然界普遍存在。鳥類通常是雌性離開出生地，而哺乳類通常是雄性離開出生地(Huchard，2017)。(2)生殖抑制和延緩性成熟。一個親本的后代，一種性別的個體先性成熟，而另一性別個體延后成熟，使其后代雌雄間無法交配繁殖；或某一性別有某種形式的抑制性性行為(Hoogland，2013)。(3)配對外交配。雌雄配對后除了和配偶交配外，還會與其他異性進行交配，這樣可以提高雜合性，增加生殖成功。這種方式在鳥類中很常見，例如，雌鳥通常會避免與親緣關系較近的雄鳥結合，因為近親繁殖會降低后代的存活率。但有時雌鳥已沒有別的選擇，只好找近親配對，在這種情況下，雌鳥就會尋求與親緣關系較遠的雄鳥進行配對外交配(Riehl & Stern，2015)。(4)配偶選擇。相對于出生地擴散等其他近交避免機制，配偶選擇是最實用且廉價的方式(Wikbergetal.，2017)，因此自然選擇在各種各樣的環(huán)境下都可以通過進化出配偶選擇的性選擇方式來避免近交。在配偶選擇理論中，雌性往往是主動選擇方，因為雌性在生殖和后代撫育方面的付出遠大于雄性。一個典型的例子就是交配場，在交配場上雄性做出求偶展示以及領域的保衛(wèi)爭斗，而雌性只是從中挑選出自己中意的配偶，然后與之進行交配，交配完后，所有的親本照料責任一般都由雌性承擔(H?glund & Alatalo，1995)。不過，雌性并不總是選擇方，一些性角色轉換的物種，雄性也可能會對雌性進行謹慎選擇，避免近親交配。發(fā)生雄性配偶選擇的物種將為配偶選擇理論的發(fā)展提供新的研究證據。

1 材料與方法

1.1 實驗動物

紅脂大小蠹DendroctonusvalensLeConte隸屬于鞘翅目Coleoptera象甲科Curculionidae(殷惠芬，2000)，主要取食油松Pinustabuliformis的韌皮部，是國內重要的入侵害蟲。紅脂大小蠹野外誘捕方法、室內飼養(yǎng)方法和木段接種方法參見Chen等(2012)。本研究使用2個自然種群的雜交后代。2個自然種群分別誘捕于山西省古交市屯蘭川林場和沁源縣靈空山林場。為保證較遠的親緣關系，2個自然種群各隨機抽取1雌蟲或者1雄蟲配對接種至木段上(n=13)。3個月后剖開木樁，獲得不同家庭的子代成體，分別鑒定雌雄并置于15 mL離心管飼養(yǎng)。離心管內提供新鮮油松韌皮為食物。

1.2 雄性配偶選擇中的近交避免行為

為了檢驗雄性在配偶選擇過程中是否出現近交避免的行為，及與之相關聯(lián)的親屬識別的行為機制。本實驗由3個子實驗組成。實驗一：當雄性同時面對2個遠緣雌性或者2個近緣雌性時，遠緣交配是否比近緣交配更易完成？實驗二：雄性同時面對1個遠緣雌性(與雄性來自不同家庭)和1個近緣雌性(與雄性來自一個家庭)，是否偏向與遠緣雌性交配。實驗三：親屬識別機制及其對雄性交配動機的影響。因為化學信息在紅脂大小蠹配偶選擇中起重要作用，在含有近緣雌性氣味(糞屑)的培養(yǎng)皿中，雄性是否不再與遠緣雌性交配。

1.2.1 實驗一：近緣或遠緣雌性存在下雄性的交配動機 實驗容器是無色透明的無菌塑料培養(yǎng)皿(直徑9 cm，高1.5 cm)，培養(yǎng)皿底部放置一層濾紙。先將雄性置于培養(yǎng)皿內10 min，然后將2雌性(遠緣雌性或近緣雌性)引入培養(yǎng)皿。雌性的引入位置在與雌性相對的培養(yǎng)皿另一側邊緣，且2雌性與雄性距離相等。引入后，使用Sony DCR-HC40E數碼攝像機錄像30 min。記錄并分析以下行為：1)交配的潛伏期；2)交配時間。交配的潛伏期定義為從雄性頭部移動，并朝向一雌性開始，一般先是短暫靜止，靜止時出現有規(guī)律的觸角擺動動作，并開始移向雌性，一直到雄性爬上雌性背部，將陽器插入雌性生殖孔為止。交配時間定義為雄性將陽器插入雌性生殖孔開始，到雄性離開雌性背部，雙方分離為止。每個雌雄個體僅用于1次實驗。

本實驗分成2個子實驗：

(1)親緣關系相同的2雌性實驗，又分2個處理：a)2個近緣雌性；b)2個遠緣雌性。(2)親緣關系不同的2雌性實驗。2雌性中，1個是近緣雌性，1個是遠緣雌性。

1.2.2 實驗二：雄性對近緣和遠緣雌性的基于化學信息的配偶選擇行為 本實驗旨在檢驗雄性在Y-型嗅覺儀中面對近緣和遠緣雌性，是否能夠依據化學信息選擇遠緣雌性，避免近交。雄性置于Y-型嗅覺儀的主莖，2個雌性(1個近緣雌性，1個遠緣雌性)置于分支臂。Y-型嗅覺儀及其實驗操作見Chen等(2012)。所有個體大小相近(體長6.76 mm±0.12 mm)。

1.2.3 實驗三：親屬識別的機制及對雄性交配的影響 交配實驗同實驗一的子實驗(2)，但培養(yǎng)皿內1個為遠緣雌性，而近緣雌性是其糞屑(處理1)，或陽性對照(遠緣雌性糞屑，處理2)，以及陰性對照(未被蛀食的韌皮碎屑，處理3)。雌性取食新鮮油松韌皮36 h后，在飼養(yǎng)管內留下糞屑，每個雌性的糞屑用分析天平(0.000 1 g)稱取100 mg±5 mg用于實驗。糞屑稱取后，1 h內完成雄性交配實驗。分析在近緣雌性糞屑、遠緣雌性糞屑和韌皮碎屑存在下，是否顯著影響雄性交配成功率。

1.3 統(tǒng)計分析

數據分析使用SPSS 20.0和R。用Shapiro-Wilk檢驗和Levene’s檢驗分別檢驗數據的正態(tài)性和方差齊性。雄性對雌性的選擇實驗使用卡方擬合優(yōu)度檢驗。雄性與近緣、遠緣雌性交配潛伏期的不同使用log-rank檢驗。Y-型嗅覺儀中雄性對近緣和遠緣雌性選擇的一致性比較使用二項分布檢驗。每組近緣、遠緣雌性體長的比較用配對樣本t檢驗。使用Wald檢驗分析雄性在近緣雌性糞屑(或韌皮碎屑)存在下，對交配成功率的影響。顯著性水平α=0.05。文中的描述性統(tǒng)計值用平均值±標準誤表示。統(tǒng)計圖由GraphPad Prism 5.0繪制。

2 結果與分析

2.1 實驗一：近緣或遠緣雌性存在下雄性的交配動機

親緣關系相同的2雌性實驗中，78.6%的雄性(22/28)與遠緣雌性進行交配，只有44.8%的雄性(13/29)與近緣雌性進行交配；雄性更愿意與遠緣雌性交配(卡方檢驗：χ2=6.844，df=1，P=0.009)。觀察期內，交配的潛伏期明顯受親緣關系的影響。遠緣雌性交配的潛伏期遠短于近緣雌性(log-rank檢驗：χ2=6.844，df=1，P=0.004)。大部分的交配在前10 min完成(中位數329 s；四分位數25%：86 s，75%：882 s)。雄性和遠緣雌性的交配時間顯著長于與近緣雌性(遠緣雌性：3.37 min±0.19 min，n=22；近緣雌性：2.38 min±0.21 min，n=13；配對樣本t檢驗：t33=2.657，P=0.015)。

親緣關系不同的2雌性實驗中，在45組實驗中有23組未交配，22組交配成功(48.9%)。遠緣雌性交配的比例(12/22)與近緣雌性交配的比例差異并無統(tǒng)計學意義(10/22；卡方檢驗：χ2=2.316，df=1，P=0.128；圖1)。雄性交配的比例與子實驗(1)的近緣雌性的交配比例相比，差異沒有統(tǒng)計學意義(卡方檢驗：χ2=0.370，df=1，P=0.543)。

2.2 實驗二：雄性對近緣和遠緣雌性的基于化學信息的配偶選擇行為

57組Y-型嗅覺儀實驗中有41組的雄性做出了選擇(二項分布檢驗：P<0.001)。16組未成功實驗中，有2例停留在原地，未移動；5例進入其中一個分支臂，但未超過5 cm；9例停留在主莖，未進入分支臂。雄性明顯偏向選擇遠緣雌性(遠緣雌性：n=37；近緣雌性：n=4；二項分布檢驗：P<0.001)。每組實驗中，遠緣雌性體長(6.75 mm±0.07 mm，n=57)和近緣雌性體長(6.78 mm±0.09 mm，n=57)差異無統(tǒng)計學意義(配對樣本t檢驗：t56=-1.022，P=0.112)。

圖1 雄性與遠緣雌性、近緣雌性的交配數量以及未交配的數量

NS. 無統(tǒng)計學意義； 下圖同。

NS. there is no significant difference； the same below.

2.3 實驗三：親屬識別的機制及對雄性交配的影響

雄性在近緣雌性糞屑存在下，交配成功率明顯降低(卡方檢驗：χ2=2.316，df=2，P=0.041；“遠緣雌性化學信息” vs.“近緣雌性化學信息”，Wald檢驗：Z=2.332，P=0.020；圖2)。在對照試驗中(遠緣雌性糞屑，未被蛀食的韌皮碎屑)，雄性都有較高的交配成功率，對照間差異無統(tǒng)計學意義(Wald檢驗：Z=0.656，P=0.421；圖2)。

圖2 雄性在3種處理下(近緣雌性糞屑、遠緣雌性糞屑和韌皮碎屑)與遠緣雌性的交配成功率(n=32/處理)

*P<0.05.

3 討論

本研究首次表明紅脂大小蠹雄性對不同親緣關系的雌性有顯著不同的交配期望。雄性對親緣關系近的同家庭雌性有明顯的近交避免行為，避免近交衰退，是雄性主導的“遺傳不親和性假說(genetic incompatibility hypothesis)”的直接證據。本研究同時也顯示紅脂大小蠹親屬識別的機制是基于個體的化學信息。

雄性面對2個遠緣雌性時交配的成功率是近緣雌性的2倍，表明紅脂大小蠹雄性在配偶選擇的過程中具有基于化學信息的親屬識別能力。親屬識別能力在小蠹類尚未有系統(tǒng)的研究，只有零散的研究提示過(Choe & Crespi，1997；Yanetal.，2005)。由于小蠹類飛翔能力普遍較弱，擴散能力較差(Turchin & Theony，1993)，因此揚飛后，同家庭的個體很可能在附近的油松伐樁上聚集生活，有了親屬識別能力就可以避免近親交配。親屬識別在社會性昆蟲中普遍存在(Zwedenetal.，2010)，但在非社會性昆蟲中比較少見(Fellowes，2008)。紅脂大小蠹是少有的通過配偶選擇避免近親交配的非社會性昆蟲，出現這類行為的還有蟋蟀Gryllusbimaculatus(Simmons，1989)，蟑螂Blattellagermanica(Lihoreauetal.，2007)；以及社會性昆蟲蜜蜂(Smith & Ayasse，2007)，螞蟻Iridomyrmexhumilis和Plagiolepispygmaea(Keller & Passera，1993；Thurin & Aron，2009)及白蟻Zootemopsisnevadensis(Shellman-Reeve，2011)。歐洲熊蜂Bombusterrestris配偶的親緣關系也顯著影響了求偶和交配行為(Whitehornetal.，2009b)。

紅脂大小蠹的近交避免行為暗合了遺傳互補性的模型，該模型假定在配偶選擇中，選擇方并不總是選擇有優(yōu)良基因的配偶，而是有可能選擇遺傳互補的配偶(即子代的適合度取決于雌雄基因型的相互作用)(Duthie & Reid，2015)。很多遺傳互補性的研究集中在一雄多雌制，因為交配后的性選擇(如精子競爭)在這種婚配制度中比較常見(Birkhead & Pizzari，2002)。在單配制中，遺傳互補性主要體現在交配前基于親緣關系的配偶選擇上。

研究結果顯示紅脂大小蠹親屬識別的依據是化學信號。在實驗一中，雄性在子實驗(2)中面對1近緣雌性和1遠緣雌性時，雄性并沒有表現出明顯的與遠緣雌性交配的意愿，只有48.9%的雄性與遠緣雌性交配，這與子實驗(1)雄性與遠緣雌性的較高交配成功率顯著不同，而與子實驗(1)近緣雌性交配的比例相比差異無統(tǒng)計學意義。這2個子實驗相悖的結果可能是由于近緣雌性揮發(fā)性的化學信息很容易充滿整個實驗平臺腔體(培養(yǎng)皿)，干擾了雄性對遠緣雌性的交配期望。這個假設被實驗三所證實：雄性在遠緣雌性化學信息(糞屑)和陰性對照(未被蛀食的韌皮碎屑)下，與遠緣雌性的交配成功率相差無幾，都保持較高的成功率。但有近緣雌性化學信息(糞屑)存在下，與遠緣雌性的交配成功率顯著下降。這就證實了親屬識別是依據雌性釋放的化學信息，這些化學信息抑制了雄性的交配意愿。通常，配偶選擇實驗只是獲得選擇或被選擇的結果，但結果常常并不相同，如子實驗(1)、子實驗(2)，一些研究的類似實驗也產生過這樣的矛盾結果(Murrayetal.，2009)，本實驗設計很好地解決了這個問題，實驗結果也得到了圓滿解釋。

本研究主要針對雄性的配偶選擇，但雌性也可能會存在配偶選擇，也可能具有親屬識別能力，這就為實驗一相互矛盾的子實驗的結果提供另外一種解釋。在子實驗(1)中，2雌性是近緣雌性，而且不與雄性一個家庭，在親屬選擇理論中，2雌性因為親緣關系很近會降低對配偶的競爭。在子實驗(2)中，2雌性沒有親緣關系，就會增加對配偶的競爭能力，理論上甚至會阻止對方與雄性交配。不過，交配實驗表明，近緣雌性和遠緣雌性(相對于雄性而言)存在下，雄性的交配動機是不一樣的，前者應盡力避免與雄性交配，而后者應盡力與雄性進行交配，不論雌性是否存在選擇，近交避免行為是真實發(fā)生的。Y-型嗅覺儀實驗則進一步證實了近交避免行為可以由雄性通過配偶選擇主導完成。同時，野外觀測表明，雄性的選擇基本在侵入孔外即完成，進入孔后，很少再出來，而且雄性進入后會馬上把侵入孔和一部分主坑道用糞屑堵實，暗示雌性對雄性的選擇效應較弱，這種現象同時也出現在Ipspini上(Reid & Roitberg，1994；Reid & Stamps，1997)。因此，在前期工作的基礎上，雄性配偶選擇和雄性對近緣雌性化學信息的識別是對本結果的最好解釋。

近交避免行為對紅脂大小蠹這種單配制和擴散能力相對較弱的入侵昆蟲來說，有利于種群的建立和繁衍。Zayed和Packer(2005)用模型模擬了有近交衰退的物種，如果無法避免近親交配，遺傳負荷(genetic load)將高到使隨機交配種群萎縮，乃至滅絕的境地(Hedrick，2006)。近交的雌性歐洲熊蜂產卵量降低，后代的存活率也下降(Whitehornetal.，2009a)，這樣的結果對只有一個配偶的種類將會更加嚴重，例如紅脂大小蠹。在20世紀80—90年代，山西省很多煤礦從北美地區(qū)多次進口了大量的、未經任何加工的松木材，其中一些松屬種類就是紅脂大小蠹在北美地區(qū)的寄主(Yanetal.，2005)。據此可以推測，這樣的木材進口方式使紅脂大小蠹多次從原產地被帶入中國成為可能。而且，來自紅脂大小蠹的線粒體細胞色素氧化酶Ⅰ基因(mtDNACOⅠ)顯示，中國紅脂大小蠹種群從北美傳入；根據單倍型變異的分析認為，紅脂大小蠹侵入中國是短時間內發(fā)生的，即該蟲傳入中國的時間并不長(Cognatoetal.，2005)。同時，紅脂大小蠹的中國種群存在較高的單倍型多樣性，這與外來入侵種因奠基者效應而經常表現的遺傳多樣性下降恰好相反。這一結果說明，我國的紅脂大小蠹可能是多次、多途徑傳入(Cognatoetal.，2005)。如果同一時間多次入侵同一地區(qū)，那么紅脂大小蠹通過基于配偶選擇的近交避免機制完全可以減小近交衰退現象，這對入侵初期小種群建立尤其重要，避免了幾乎所有入侵物種入侵初期都會出現的瓶頸現象(Golanietal.，2007)。在入侵生物學理論中，一直有一個自相矛盾的問題很難解釋，就是生物入侵剛開始進入新生境時是小種群，會出現近交衰退現象，但入侵物種又是如何快速進化、適應、蔓延并大規(guī)模繁殖和擴散呢？紅脂大小蠹的研究給我們提供一個新的視野，對于可能同時多途徑入侵同一地區(qū)的動物，如果存在基于配偶選擇的近交避免行為，可以避免小種群的瓶頸效應，促進成功入侵。

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Effects of Inbreeding Avoidance on Mate Choice of MaleDendroctonusvalens

CHEN Haifeng

(Faculty of Life Science, Langfang Teachers University, Langfang, Hebei Province 065000, China)

To explore whether mate choice was based on chemical cues, we investigated the effects of inbreeding avoidance behavior on mate choice of maleDendroctonusvalens. Three experiments were carried out to verify the mate choice of maleD.valenson sib and non-sib females by chemical cues, male’s mating motivation in the presence of sib or non-sib females, and the mechanism of kin recognition based on chemical cues and its effect on male’s mating. The results showed that maleD.valenspreferred non-sib females, and more likely to mate with non-sib females of distant genetic relationship. The mating success rate was significantly reduced in the presence of sib female frass. Therefore, here we suggested that maleD.valenshad significant different mating expectations against females with different genetic relationships, and had significant inbreeding avoidance behavior for females from the same family. Additionally, the mechanism of kin recognition in maleD.valenswas based on the chemical cues of female individuals.

Dendroctonusvalens； inbreeding avoidance； mate choice； inbreeding mating

2016-12-22 接受日期：2017-03-14

河北省自然科學基金項目(C2014408003)； 河北省教育廳青年基金項目(QN2014112)； 廊坊師范學院博士基金項目(LSLQ201403)

陳海峰(1980—)， 男， 博士， 副教授， 主要從事動物行為學研究， E-mail：spiderlab@qq.com

10.11984/j.issn.1000-7083.20160364

Q968.1

A

1000-7083(2017)03-0271-06