蜜蜂亞科(Apinae)納氏腺和背板腺的構(gòu)造與功能

張迎迎, 鄭火青, 文 平, 譚 墾, 胡福良

(1.浙江大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院，浙江 杭州 310058;2.中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園，云南 勐臘 666303)

蜜蜂亞科(Apinae)納氏腺和背板腺的構(gòu)造與功能

張迎迎1, 鄭火青1, 文 平2, 譚 墾2, 胡福良1

(1.浙江大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院，浙江 杭州 310058;2.中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園，云南 勐臘 666303)

本文綜述了蜜蜂亞科下主要群居蜂類位于腹部背板間納氏腺和背板腺的主要構(gòu)造、化學(xué)組分以及腺體信息素在蜂群和個體間的作用，以期為今后蜜蜂亞科納氏腺、背板腺及其分泌物的深入研究提供參考.

蜜蜂亞科; 納氏腺; 納氏信息素; 蜂王背板腺; 熊蜂背板腺

蜜蜂亞科隸屬于蜜蜂總科(Apoidea)蜜蜂科(Apidae)，是蜜蜂總科中最大的亞科，下有蜜蜂屬(Apis)、熊蜂屬(Bumbus)、麥蜂屬(Melipona)、無刺蜂屬(Trigona)、條蜂屬(Anthothora)、無墊蜂屬(Amegilla)、回條蜂屬(Habropoda)、細(xì)條蜂屬(Habrophorula)、長足條蜂屬(Elaphropoda)、長須蜂屬(Eucera)、四條蜂屬(Tetralonia)和櫛距蜂屬(Ctenoplectra)等[1].蜜蜂亞科是昆蟲綱中進(jìn)化程度最高的類群之一，在人類經(jīng)濟(jì)與生活中具有重要地位.除了蜜蜂、無刺蜂等能提供有經(jīng)濟(jì)價值的蜂產(chǎn)品外，蜜蜂亞科中的大多數(shù)種類還是植物的傳粉者[2].它們不僅能給人類帶來經(jīng)濟(jì)價值，還具有特殊的生物學(xué)特性.譬如，廣被熟知的蜜蜂，通常指東方蜜蜂(Apiscerana)和西方蜜蜂(Apismellifera)，作為社會性昆蟲，有著森嚴(yán)的等級制度.不僅蜂王、雄蜂和工蜂會行使不同的職責(zé)，工蜂還會根據(jù)不同的日齡行使孵育、清理、采集、防衛(wèi)等工作[3-5].這些工作大多是在黑暗的蜂巢中完成的.蜜蜂身處其中[6]，個體和群體間的聯(lián)系除了依靠接觸、聲音等非視覺上的機(jī)械信號外，很多信息都是通過各腺體釋放的化學(xué)信號，即信息素傳遞的.在這些化學(xué)通訊中，蜂王背板腺釋放的背板信息素和工蜂納氏腺釋放的納氏信息素就在協(xié)調(diào)群內(nèi)關(guān)系以及認(rèn)巢定向、采食、分蜂、婚飛等過程中，起著至關(guān)重要的作用.

1 腺體的構(gòu)造

蜜蜂分泌納氏信息素的納氏腺(Nasonov gland)又名臭腺(scent gland)，是1883年由Nassanoff首次發(fā)現(xiàn)的，故由此命名.納氏腺是蜜蜂工蜂重要的外分泌腺之一，由大約500～600個腺細(xì)胞組成，位于工蜂第7腹節(jié)背板前的節(jié)間膜上[7].通常情況下，工蜂的納氏腺會被第6腹節(jié)的背板遮擋住，而這條白色帶狀的節(jié)間膜也會收縮折疊形成一個凹槽結(jié)構(gòu)[8].而當(dāng)蜜蜂釋放納氏信息素時，它們會下壓腹部末節(jié)以暴露納氏腺，此時腺細(xì)胞分泌物(即納氏信息素)就會通過節(jié)間膜上的微孔釋放出來[8,9].為了使納氏信息素得以擴(kuò)散，工蜂通常會迅速扇動翅膀以達(dá)到目的[10].

蜂王和雄蜂沒有納氏腺.但在蜂王背部3-4、4-5和5-6節(jié)背板的節(jié)間膜內(nèi)均含有分泌信息素的腺細(xì)胞[8,11]，蜂王在該部位的腺體與工蜂納氏腺的位置存在差異，所分泌的信息素成分也大相徑庭，這個部位的腺體并非為納氏腺，而是被稱做背板腺(tergal gland).蜂王背板腺中的腺細(xì)胞會隨著蜂王的日齡和蜂王培育方式的不同而產(chǎn)生數(shù)量上的變化：日齡較長的處女王和已交配蜂王的背板腺會有更多成熟的腺細(xì)胞；蜂群中培育的蜂王，其背板腺比恒溫箱內(nèi)培育的蜂王含有更多成熟的腺細(xì)胞[12].并且，蜂王背板腺信息素的傳遞方式和工蜂納氏信息素不同.納氏信息素是依靠空氣傳播的，蜂王的背板腺信息素由于成分揮發(fā)性極低，接受信號的工蜂都是通過直接接觸來感知蜂王的訊息.

關(guān)于蜜蜂腹部背板的外分泌腺，工蜂有納氏腺，蜂王有背板腺，然而雄蜂二者都沒有，亦沒有在腹部背側(cè)發(fā)現(xiàn)有腺細(xì)胞[8].

但是蜜蜂的近親——熊蜂(bumblebee)在4-7節(jié)背板間也有背板腺[13,14]，而這個背板腺更類似于蜜蜂工蜂的納氏腺，甚至直接就被稱為納氏腺[15].Jacobs[16]最早發(fā)現(xiàn)歐洲熊蜂(Bombusterrestris)第6腹節(jié)背板前后均含有節(jié)間膜，這些膜的結(jié)構(gòu)有利于促進(jìn)腺體分泌物的蒸發(fā)，從而推測出在第6腹節(jié)前后均含有散發(fā)氣味的腺體.和蜜蜂不同，熊蜂無論工蜂還是蜂王都含有背板腺[14].

麥蜂族(Meliponini)的麥蜂屬(Melipona)和無刺蜂屬(Trigona)的工蜂沒有背板腺，但是蜂王在4-7腹節(jié)背板間含有背板腺，腺體內(nèi)有大量成熟的腺細(xì)胞[14].無刺蜂(ScaptotrigonaposticaL.)的受精蜂王比處女王的腺細(xì)胞更加發(fā)達(dá)[17].Cruzlandim et al[18]發(fā)現(xiàn)無刺蜂(ParatrigonasubnudaMoure)蜂王的吸引力與其背板腺發(fā)育情況有關(guān)，蜂王對工蜂的吸引力越大，背板腺就越發(fā)達(dá)，并推測蜂王背板腺可能會分泌對工蜂有吸引力的物質(zhì).長須蜂[Melissoptilarichardiae(Bertoni & Scrottky) (Hymenoptera, Apidae, Eucerini)]腹部背板3、4節(jié)節(jié)間的背板腺有成簇狀能分泌物質(zhì)的的腺細(xì)胞，其檢測到其背板腺分泌物包含脂類物質(zhì)[19].從組織學(xué)角度來看，蜜蜂亞科下各屬蜂的背板腺并沒有顯著差異[14].

2 腺體信息素的化學(xué)成分

目前關(guān)于納氏腺的研究，在對西方蜜蜂的研究上比較透徹.就納氏腺分泌的納氏信息素的化學(xué)組分而言，很多組分是生物合成相關(guān)的[20].已經(jīng)鑒定出的成分有：(反)—檸檬醛[(E)-citral]、(順)—檸檬醛[(Z)-citral]、橙花醇(nerol)、香葉醇(geraniol)、橙花酸(nerolic acid)、香葉酸(geranic acid)和(反,反)—法呢醇[(E,E)-farnesol]，并且這7種物質(zhì)的比例為1∶1∶1∶100∶75∶12∶50[4].

而關(guān)于東方蜜蜂，已有報(bào)道的納氏腺成分僅有香葉醇、(反)—檸檬醛和極微量的(順)—檸檬醛[21].

蜂王背板腺信息素的主要成分為癸酸癸酯和較長鏈的癸酸酯(癸酸十二酯、癸酸十四酯、癸酸十六酯、癸酸十八酯、癸酸二十酯)，這些酯類物質(zhì)在0～2日齡的蜂王中不存在或者含量極低以致于檢測不到，3日齡后，蜂王背板腺就分泌這些物質(zhì).而蜂王背板腺信息素中的主要成分—癸酸癸酯和癸酸十二酯等較長鏈的癸酸酯，在工蜂納氏信息素中并未發(fā)現(xiàn)[22].不過蜂王的針刺提取物和排泄物中也含有癸酸癸酯[23,24]，只是蜂王背板腺提取物中較長鏈的癸酸酯的含量比針刺提取物和排泄物中的高得多.

熊蜂的背板腺信息素成分和蜜蜂蜂王不同，多是萜烯類物質(zhì)，包含α-蒎烯、β-蒎烯、月桂烯、檸檬烯、桉油醇、羅勒烯、芳樟醇、橙花醇、香葉醇和法呢醇[25]，后三者亦存在于蜜蜂工蜂納氏信息素中.

目前尚無蜜蜂亞科其他屬蜂類背板腺信息素的化學(xué)成分和功能的研究.

3 腺體信息素的功能

3.1 蜜蜂工蜂納氏信息素的功能

Sladen首次發(fā)現(xiàn)西方蜜蜂納氏信息素和巢外定向有關(guān)[26].此后，學(xué)者們對于納氏信息素功能的研究與發(fā)現(xiàn)也越來越多，認(rèn)為納氏信息素與工蜂行使不同職責(zé)的招募有很大關(guān)聯(lián).

3.1.1 參與覓食 偵察蜂發(fā)現(xiàn)優(yōu)質(zhì)蜜粉源后，大多會在采食過程中暴露納氏腺并釋放納氏信息素，將信息素氣味加到食物源上，以引導(dǎo)其它工蜂前去采集.在飼喂盤實(shí)驗(yàn)中，采集蜂到達(dá)飼喂盤之前會在上空環(huán)繞飛行，并暴露納氏腺釋放信息素；在取食時繼續(xù)釋放納氏信息素.釋放的量以及釋放時間取決于糖的濃度[27].在采花時，除納氏信息素外，(順)-11-二十碳烯醇[(Z)-11-eicosenol，報(bào)警信息素成分之一)也參與了蜜蜂對花朵的標(biāo)記，與納氏信息素協(xié)同引誘采集蜂前來采集[9].

3.1.2 參與采水 在采水過程中，蜜蜂同樣會用納氏信息素標(biāo)記水源[28].孟憲佐和謝桂陽[29]通過試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，全組分納氏信息素對蜜蜂的采水行為有強(qiáng)烈的誘導(dǎo)作用；缺少香葉醇的混合物對蜜蜂采水的誘導(dǎo)活性下降近50%；缺少香葉酸和橙花酸時活性降低超過70%；而缺少橙花酸和法呢酸時誘導(dǎo)活性幾乎不變.并且，誘導(dǎo)時間越長，對蜜蜂的誘導(dǎo)效果越明顯.單成分試驗(yàn)中，誘導(dǎo)活性從強(qiáng)到弱依次為橙花酸、香葉酸>檸檬醛>香葉醇、橙花醇>法呢酸.在這些成分中，雖然法呢醇在納氏信息素中含量不低，但是活性很弱，推測其為其他成分的前體化合物，在酶的作用下降解產(chǎn)生萜醇，再氧化成萜醛、萜酸，成為納氏信息素的其他組分被蜜蜂釋放出體外.

3.1.3 引導(dǎo)婚飛 在整個婚飛過程中，工蜂就像導(dǎo)航一樣全程引導(dǎo)處女王蜂王出巢并交配飛行.婚飛前，部分工蜂在巢脾上興奮地爬行，暴露納氏腺釋放信息素，向巢門口引導(dǎo)蜂王；蜂王開始出巢婚飛時，部分工蜂在巢門口釋放納氏信息素引導(dǎo)蜂王出巢；在婚飛過程中，有一群工蜂會陪伴蜂王完成婚飛行為，直到返巢；在蜂王返巢時，部分工蜂在巢門口釋放納氏信息素引導(dǎo)已完成交配的蜂王安全返巢[30].

3.1.4 參與分蜂 在蜜蜂分蜂期間，工蜂的納氏腺會釋放許多活性物質(zhì)來參與此行為.分蜂群離開蜂巢約50 m距離時，會形成不規(guī)則團(tuán)簇狀；待蜂王進(jìn)入分蜂團(tuán)中，工蜂會迅速包圍蜂王，并釋放納氏信息素，納氏信息素與蜂王上顎腺信息素協(xié)同吸引其他工蜂形成緊密的團(tuán)狀結(jié)構(gòu)[31,32].在吸引工蜂形成簇的過程中，納氏信息素成分中的(反)—檸檬醛和(順)—檸檬醛最為有效[21].

移居新巢后，納氏信息素會被用來標(biāo)記巢門以幫助迷失方向的蜜蜂順利回巢[9,33].

3.1.5 其他作用 工蜂納氏信息素的香葉醇成分對海角蜜蜂(A.m.capensis)與非洲蜜蜂(A.m.scutellata)的雄蜂有很大的吸引力，對其有招募作用[34].

3.2 蜂王背板腺信息素的功能

蜂王對工蜂的吸引力大部分來源于信息素，目前熟知的蜂王上顎腺信息素對工蜂有著強(qiáng)烈的吸引作用[35].然而蜂王的上顎腺信息素對工蜂并不是單獨(dú)起作用的，摘除了上顎腺的蜂王對工蜂仍有吸引作用.這些與上顎腺起協(xié)同作用的腺體，就包含背板腺.與上顎腺信息素的傳播方式不同，背板腺信息素所含的酯類物質(zhì)揮發(fā)性較低[36]，所以工蜂對其是通過觸角、舔舐等方式接受的[37,38]，因此在傳播效果上，背板腺信息素還是略遜于上顎腺信息素.

對工蜂而言，蜂王的背板腺信息素既是釋放信息素(releaser pheromone，通過神經(jīng)系統(tǒng)，接受信息素的個體立即產(chǎn)生行為反應(yīng))，又是引發(fā)信息素(primer pheromone，通過影響生理系統(tǒng)，而使行為發(fā)生變化，協(xié)調(diào)群體和諧發(fā)展)[39].不僅具有引發(fā)工蜂表現(xiàn)出隨從行為的釋放效應(yīng)[40]，還有親緣識別[41]、抑制工蜂筑造王臺和卵巢發(fā)育[38]等引發(fā)效應(yīng).此外，背板腺信息素與上顎腺信息素的協(xié)同可以吸引雄蜂.上顎腺信息素能在50 m以外吸引雄蜂[42]，而背板腺信息素則是在蜂王距雄蜂30 cm的短距離內(nèi)有強(qiáng)烈的吸引作用，通過刺激雄蜂發(fā)情來引誘交配活動[43].

海角蜜蜂會寄生在其他種[44]，如非洲蜜蜂蜂群中，造成失王現(xiàn)象，與此同時，海角蜜蜂工蜂會顯現(xiàn)出蜂王般的行為，包括產(chǎn)卵.這和海角蜜蜂工蜂與被寄生蜂群蜂王的上顎腺信息素類似有關(guān)[45].但是摘除海角蜜蜂工蜂的上顎腺并沒有阻止其繼續(xù)產(chǎn)卵從而進(jìn)一步占領(lǐng)蜂群[5]，這時候背板腺在這種“模擬蜂王”的行為中，起到了不可忽視的作用.通過形態(tài)學(xué)的觀察，發(fā)現(xiàn)海角蜜蜂工蜂的背板腺含有大量腺細(xì)胞，與意蜂蜂王相似而與工蜂相差甚遠(yuǎn)[46].另一項(xiàng)關(guān)于海角蜜蜂與非洲蜜蜂的研究表明，在失王群中，蜂王背板腺信息素的乙酯混合物對海角蜜蜂工蜂和非洲蜜蜂工蜂均有召喚隨行和抑制卵巢激活的作用[47].

3.3 熊蜂背板腺信息素的功能

熊蜂對于食物源空間信息的交流并非像蜜蜂一樣通過跳舞來實(shí)現(xiàn)[48].優(yōu)秀的熊蜂偵察蜂會通過氣味告知同伴食物的位置[49,50].當(dāng)偵察蜂回巢后，它們會迅速爬行、扇動翅膀，并從腹部釋放出揮發(fā)性化合物.巢內(nèi)的采集蜂收到這種訊息后會迅速興奮起來，離開巢門尋找食物.針對這種現(xiàn)象，學(xué)者們又稱熊蜂背板腺信息素為警示信息素(alerting pheromone).用西方蜜蜂的納氏腺提取物做對照，發(fā)現(xiàn)西方蜜蜂的納氏腺提取物對熊蜂有同樣的作用；然而單獨(dú)用納氏腺中含量較高的香葉醇和檸檬醛這兩種物質(zhì)，發(fā)現(xiàn)其對熊蜂沒有食物警示作用[13].另一項(xiàng)研究揭示了背板腺信息素的活性成分.熊蜂在采集過程中，背板腺信息素中的兩種單萜(桉油醇、羅勒烯)和一種倍半萜(法呢醇)會有顯著的升高.其中，僅桉油醇單體物質(zhì)就會對熊蜂有很強(qiáng)的招募作用[25].熊蜂的背板腺信息素中含有蜜蜂納氏信息素的法呢醇，以及少量香葉醇、檸檬醛和橙花醇，表明熊蜂背板腺和蜜蜂納氏腺可能存在同源性.這些萜烯類物質(zhì)在蜜蜂外出采集過程中有標(biāo)記食物的功能，但在熊蜂中則起到巢內(nèi)警示食物的作用，由此推測熊蜂釋放背板腺信息素的一系列行為可能是蜜蜂采集舞蹈的“祖先”[25,50].

3.4 其他蜂類背板腺信息素的功能

蜜蜂和熊蜂的背板腺及納氏腺的分泌物中均含有氣味物質(zhì)，但是在麥蜂(meliponids)中，這些氣味物質(zhì)的功能由上顎信息素來行使.由于麥蜂工蜂是沒有背板腺的，因而，麥蜂蜂王和工蜂在背板腺信息素有關(guān)功能方面并非朝同一方向進(jìn)化[14].麥蜂工蜂背板腺退化，也表明麥蜂蜂王的相關(guān)腺體比工蜂更加原始[51].

4 結(jié)語

蜜蜂的化學(xué)信息素在維持蜂群正常生命活動過程中具有重要作用.納氏信息素可以誘導(dǎo)蜜蜂為農(nóng)作物授粉，提高授粉作物的產(chǎn)量與質(zhì)量；也可以利用招募作用更加安全地收捕外逃蜂群和野生蜂群.蜂王的背板腺信息素可以協(xié)同上顎腺信息素在流蜜期時抑制工蜂改造王臺，可以提高蜂產(chǎn)品產(chǎn)量，甚至可以利用其在交配中的吸引作用參與蜂種的人工交配以培育更加優(yōu)良的蜂種.納氏信息素和蜂王信息素協(xié)同作用可以防控海角蜜蜂與非洲蜜蜂造成的危害.在熊蜂身上，利用蜜蜂工蜂納氏信息素或者熊蜂背板腺信息素可以幫助提高熊蜂授粉的效益.利用信息素的互作，也有利于研究不同蜂類的“竊聽”作用，還能助于蜂類進(jìn)化的研究.隨著蜜蜂化學(xué)通訊更深入研究，蜜蜂信息素也將在養(yǎng)蜂業(yè)、農(nóng)業(yè)以及生物學(xué)研究等領(lǐng)域獲得愈加廣泛的應(yīng)用.

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ThestructureandfunctionofNasonovglandandtergalglandintheApinae(Hymenoptera,Apidae)

ZHANG Yingying1, ZHENG Huoqing1, WEN Ping2, TAN Ken2, HU Fuliang1

(1.College of Animal Sciences, Zhejiang University, Hangzhou, Zhejiang 310058, China; 2.Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Mengla, Yunnan 666303, China)

In this article, the structure, chemical composition, function of Nasonov pheromone and tergal gland pheromone in the Apinae towards whole colony and individuals are reviewed, so as to provide a reference for the future research on Nasonov gland, tergal gland and their pheromone of Apinae.

Apinae; Nasonov gland; Nasonov pheromone; queen′s tergal gland; bumblebee′s tergal gland

2017-04-14

2017-06-14

國家自然科學(xué)基金(31101773)；國家現(xiàn)代蜂產(chǎn)業(yè)技術(shù)體系項(xiàng)目(CARS-45).

張迎迎(1992-)，女，碩士研究生.研究方向:蜜蜂科學(xué).Email:elvira_yy@163.com.通訊作者胡福良(1964-)，男，教授，博士生導(dǎo)師.研究方向:蜜蜂科學(xué).Email:flhu@zju.edu.cn.

S891+4

A

1671-5470(2017)06-0672-06

10.13323/j.cnki.j.fafu(nat.sci.).2017.06.012

(責(zé)任編輯:吳顯達(dá))