非典型腦膜瘤的MRI表現(xiàn)及鑒別診斷

陸菲菲，肖慧，宋娟，虞浩，殷燦，李田飛

1. 蚌埠醫(yī)學(xué)院福州教學(xué)醫(yī)院（南京軍區(qū)福州總醫(yī)院）醫(yī)學(xué)影像中心，福建 福州，350025；2. 南京軍區(qū)福州總醫(yī)院 醫(yī)學(xué)影像中心，福建 福州，350025）

非典型腦膜瘤的MRI表現(xiàn)及鑒別診斷

陸菲菲1，肖慧2，宋娟1，虞浩1，殷燦1，李田飛1

1. 蚌埠醫(yī)學(xué)院福州教學(xué)醫(yī)院（南京軍區(qū)福州總醫(yī)院）醫(yī)學(xué)影像中心，福建 福州，350025；2. 南京軍區(qū)福州總醫(yī)院 醫(yī)學(xué)影像中心，福建 福州，350025）

目的分析非典型腦膜瘤的MRI表現(xiàn)，提高其診斷及鑒別診斷的準(zhǔn)確性。方法回顧性分析經(jīng)手術(shù)病理證實的非典型腦膜瘤19例，并與膠質(zhì)母細胞瘤20例、腦內(nèi)單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤13例進行比較。全部病例均行MR常規(guī)和擴散加權(quán)成像（Diffusion Weighted Imaging，DWI）檢查，其中7例腦膜瘤、9例腦內(nèi)單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤和16例膠質(zhì)母細胞瘤行磁共振氫質(zhì)子波譜（H1-Magnetic Resonance Spectroscopy，H1-MRS）檢查。結(jié)果非典型腦膜瘤瘤周多為輕度水腫，邊緣模糊；實性部分多為全瘤性強化，其強化程度較其他二者明顯，瘤內(nèi)囊型囊壁均強化，瘤周囊型部分囊壁強化。DWI示：三者間在腫瘤實質(zhì)區(qū)和水腫區(qū)ADC值均無統(tǒng)計學(xué)差異，但膠質(zhì)母細胞瘤與轉(zhuǎn)移瘤的水腫區(qū)ADC值有統(tǒng)計學(xué)差異（P=0.021）；MRS示：三者Cho峰均明顯升高，NAA峰均明顯降低，腦膜瘤未見明顯NAA峰，且lip峰和lac峰出現(xiàn)的幾率明顯小于其他二者。結(jié)論非典型腦膜瘤MRI表現(xiàn)多樣，但仍具有一定特征性，運用多模態(tài)影像檢查方法有助于提高診斷的準(zhǔn)確性。

腦膜瘤；磁共振；彌散加權(quán)磁共振；磁共振波普；膠質(zhì)母細胞瘤；腦轉(zhuǎn)移瘤

引言

腦膜瘤為最常見的腦膜起源腫瘤，占顱內(nèi)原發(fā)性腫瘤的16%～20%[1]。約15%腦膜瘤影像表現(xiàn)不典型，如酷似腦內(nèi)腫瘤、腫瘤伴囊變、瘤內(nèi)出血、明顯的瘤周水腫、環(huán)形強化，以及對周圍腦實質(zhì)浸潤等[2]。這些非典型表現(xiàn)常常難于同膠質(zhì)母細胞瘤和單發(fā)性轉(zhuǎn)移瘤等腦內(nèi)常見惡性腫瘤相鑒別。本文通過常規(guī)MR結(jié)合彌散加權(quán)成像（Diffusion Weighted Imaging，DWI）和磁共振波譜成像（MR Spectrum，MRS）分析非典型腦膜瘤和膠質(zhì)母細胞瘤及腦內(nèi)單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤的影像表現(xiàn)，旨在提高術(shù)前診斷的準(zhǔn)確性，為臨床治療提供更多有用信息。

1 資料與方法

1.1 臨床資料

收集2010年1月～2015年11月經(jīng)本院手術(shù)病理證實的非典型影像表現(xiàn)腦膜瘤19例，膠質(zhì)母細胞瘤20例（根據(jù)2010年WHO分級均為膠質(zhì)瘤IV級）、腦內(nèi)單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤13例（原發(fā)灶為肺癌10例、黑色素瘤1例、鼻咽癌1例、直腸癌1例），全部病例行MR常規(guī)檢查及DWI檢查。其中腦膜瘤7例、膠質(zhì)母細胞瘤16例、腦內(nèi)單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤9例行MRS檢查。

1.2 儀器與方法

采用Siemens Trio Tim 3.0T磁共振掃描儀，標(biāo)準(zhǔn)環(huán)形極化頭線圈。主要掃描序列及參數(shù)：橫軸SE-T1WI（TR= 2000 ms，TE=9 ms），F(xiàn)SET2WI（TR=3000 ms，TE=98 ms），F(xiàn)LAIR序列（TR=7000 ms，TE=93 ms），層厚均為5 mm，層間距1 mm。DWI采用單次激發(fā)平面回波SE序列軸位成像（TR=5100 ms，TE=93 ms）；擴散敏感系數(shù)b值為1000 s/mm2，掃描完成后由計算機軟件合成表觀彌散系數(shù)（Apparent Diffusion Coefficient，ADC）圖。感興趣區(qū)（Region of Interest，ROI）放置于腫瘤實質(zhì)區(qū)、瘤周水腫區(qū)和正常對照區(qū)，并盡量避開腫瘤壞死囊變區(qū)及靠近顱骨和腦脊液的區(qū)域，ROI大小設(shè)定在0.18～0.2 cm2。MR增強掃描對比劑為釓噴替酸葡甲胺（Gd-DTPA），靜脈注射劑量為0.1 mmol/kg體重。3D多體素MRS采用化學(xué)位移成像序列（Chemical Shift Imaging，CSI）點解析波譜定位技術(shù)，體素大小為6 mm×10 mm×6 mm，TR1700 ms，TE135 ms，激勵次數(shù)3次，獲得的最初數(shù)據(jù)載入Syngo Spectroscopy 軟件上處理，在波譜上觀察代謝物的變化情況。

1.3 統(tǒng)計學(xué)分析

采用SPSS 17.0進行數(shù)據(jù)分析，計量資料以平均值加減標(biāo)準(zhǔn)差（±s）表示。對上述指標(biāo)進行正態(tài)檢驗和方差齊性檢驗，3組間檢驗行單因素方差分析，P＜0.05為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 非典型腦膜瘤與膠質(zhì)母細胞瘤及顱內(nèi)單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤的MRI表現(xiàn)

3組腫瘤的發(fā)生部位、病變性質(zhì)、大小、信號特征、瘤周水腫情況及強化方式總結(jié)如下（表1）。

表1 非典型腦膜瘤與膠質(zhì)母細胞瘤及顱內(nèi)單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤的一般MRI表現(xiàn)

2.2 非典型腦膜瘤與膠質(zhì)母細胞瘤、轉(zhuǎn)移瘤的ADC值結(jié)果比較

3組腫瘤在腫瘤實質(zhì)區(qū)和瘤周水腫區(qū)ADC值均無統(tǒng)計學(xué)差異，但膠質(zhì)母細胞瘤與轉(zhuǎn)移瘤在瘤周水腫區(qū)的ADC值有統(tǒng)計學(xué)差異（P＜0.05），見表2。

表2 3種腫瘤實質(zhì)區(qū)、水腫區(qū)、對側(cè)正常對照區(qū)ADC×10-3mm2/s值比較 (±s)

表2 3種腫瘤實質(zhì)區(qū)、水腫區(qū)、對側(cè)正常對照區(qū)ADC×10-3mm2/s值比較 (±s)

注：a.非典型腦膜瘤與膠質(zhì)母細胞瘤比較；b.非典型腦膜瘤與顱內(nèi)單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤比較；c.膠質(zhì)母細胞瘤與顱內(nèi)單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤比較；括號內(nèi)的值表示腫瘤實質(zhì)區(qū)、水腫區(qū)的ADC值分別與對照組ADC值比較的P值；*表示P＜0.05，差異具有統(tǒng)計學(xué)意義。

分組 實質(zhì)區(qū)ADC值 水腫區(qū)ADC值 正常對照區(qū)ADC值非典型腦膜瘤 0.924±0.189 (0.021)* 1.435±0.312 (0.004)* 0.686±0.185膠質(zhì)母細胞瘤 0.966±0.180 (0.001)*0.743±0.053顱內(nèi)單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤1.409±0.283(0.000)*(0.040)* 1.709±0.123 (0.000)* 0.735±0.053 P值a 0.639 0.832 -P值b 0.891 0.062 -P值c 0.756 0.021* -0.938±0.220

2.3 非典型腦膜瘤與膠質(zhì)母細胞瘤、轉(zhuǎn)移瘤的MRS結(jié)果比較

7例非典型腦膜瘤行MRS檢查，MRS均示病灶ROI膽堿（Cho）峰明顯升高，7例均未見明顯的N-乙酰天門冬氨酸（NAA）峰，2例可見乳酸（lac）峰。9例單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤MRS均示病灶ROI Cho峰均明顯升高，NAA峰明顯減低，其中5例可見lac峰，2例并見脂質(zhì)峰（lip）。16例膠質(zhì)母細胞瘤MRS示病灶ROI Cho峰均明顯升高，NAA峰明顯減低，其中8例出現(xiàn)lac峰，2例可見lip峰，具體影像表現(xiàn)，見圖1～2。

圖1 瘤周囊型腦膜瘤

圖2 瘤內(nèi)囊型腦膜瘤

3 討論

3.1 非典型腦膜瘤與膠質(zhì)母細胞瘤、轉(zhuǎn)移瘤的常規(guī)MRI表現(xiàn)

非典型腦膜瘤組：成年女性多發(fā)，部位與典型腦膜瘤相似，多與蛛網(wǎng)膜粒分布一致；腦實質(zhì)內(nèi)腦膜瘤，常位于外側(cè)裂池附近、額葉、顳葉等部位[3-4]，本組病例位于額葉6例、顳葉5例，與文獻報道較為一致。

非典型腦膜瘤多為輕度瘤周水腫，單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤組和膠質(zhì)母細胞瘤則多為中重度水腫；非典型腦膜瘤與腦實質(zhì)邊界清晰，當(dāng)腫瘤侵犯周圍腦實質(zhì)時，常為近顱骨側(cè)邊緣常清晰、遠離顱骨側(cè)邊緣模糊；單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤邊緣常清晰，膠質(zhì)母細胞瘤邊界模糊。3種腫瘤間水腫及瘤周邊界的差異可能與腫瘤的惡性程度有關(guān)，膠質(zhì)母細胞瘤屬于惡性程度最高的膠質(zhì)瘤，屬WHOⅣ級。轉(zhuǎn)移瘤惡性程度高，生長速度快，對腦組織的侵犯明顯，而腦膜瘤惡性程度較低，對腦組織的侵犯不明顯，故多表現(xiàn)為輕度水腫，與腦實質(zhì)邊界清晰。

非典型腦膜瘤實性部分強化特點多為全瘤性強化（如病例1～2），強化程度較膠質(zhì)瘤及轉(zhuǎn)移瘤明顯且均勻。因腦膜瘤的瘤細胞分布均勻、大小一致、無血腦屏障的破壞，故常為全瘤性強化，且強化均勻。非典型腦膜瘤在生長過程中，血供不足時可出現(xiàn)壞死和囊變，增強常為不均勻強化。本組非典型腦膜瘤囊變位于中央者3例，位于周邊者9例，瘤內(nèi)囊型的囊腔分布在腫瘤的中心或邊緣，可能與腫瘤內(nèi)微囊退變、瘤內(nèi)缺血性壞死及瘤內(nèi)出血有關(guān)，其囊壁均強化。瘤周囊型的囊腔在腫瘤的外周，部分囊壁強化。陳建華等[5]均認可腫瘤囊壁發(fā)生強化與其是否含腫瘤細胞有關(guān)，且腫瘤細胞數(shù)量越多，囊壁強化越明顯。瘤周囊型部分囊壁強化可能因為腫瘤細胞密度分布不均，腫瘤細胞數(shù)量較少，而瘤內(nèi)囊型腫瘤細胞分布較均勻，細胞數(shù)量較多。

3.2 非典型腦膜瘤、膠質(zhì)母細胞瘤與轉(zhuǎn)移瘤ADC值差異分析

3組腫瘤在腫瘤實質(zhì)區(qū)ADC值均無統(tǒng)計學(xué)差異，但在瘤周水腫區(qū)膠質(zhì)母細胞瘤與轉(zhuǎn)移瘤之間ADC值有統(tǒng)計學(xué)差異（P＜0.05）；非典型腦膜瘤與轉(zhuǎn)移瘤和膠質(zhì)母細胞瘤ADC值間均無統(tǒng)計學(xué)意義。非典型腦膜瘤同膠質(zhì)母細胞瘤和轉(zhuǎn)移瘤表現(xiàn)為相似的擴散特性,非典型腦膜瘤的ADC值（0.924±0.189）稍低于膠質(zhì)母細胞瘤（0.966±0.180）和轉(zhuǎn)移瘤（0.938±0.220），但無統(tǒng)計學(xué)差異。原因可能3種腫瘤實性部分細胞密度相近。國外學(xué)者等[6-7]研究表明ADC與腫瘤細胞密度相關(guān)。

非典型性腦膜瘤和膠質(zhì)母細胞瘤的瘤周區(qū)域具有相似的擴散特性。兩者ADC值差異性小，在瘤周區(qū)的ADC值不能鑒別二者，這與Van等[8]研究相符合。這種結(jié)果可能是瘤周水腫本身的性質(zhì)不同造成的。腦膜瘤的瘤周水腫,無論經(jīng)典或非典型性亞型，都屬于純粹的血管源性水腫[9-11]。通過對腦膜瘤周邊水腫區(qū)的組織學(xué)分析表明，只有細胞外液聚集和相對保存完好的纖維和神經(jīng)元[12]。雖然膠質(zhì)瘤為浸潤性水腫，但這兩組的擴散參數(shù)之間并沒有得到統(tǒng)計學(xué)上的差異，可能由于本組病例數(shù)較少及ADC的測量誤差造成的，此結(jié)果有待擴大樣本量進一步研究。在瘤周水腫區(qū)間，膠質(zhì)母細胞瘤和轉(zhuǎn)移性ADC值具有統(tǒng)計學(xué)意義。此研究結(jié)果與于柯等[13]較為一致。轉(zhuǎn)移瘤ADC值高于膠質(zhì)母細胞瘤，原因可能膠質(zhì)母細胞瘤瘤周水腫區(qū)除了水腫以外，還沿著神經(jīng)纖維束或血管周圍間隙呈浸潤性生長，而轉(zhuǎn)移瘤呈膨脹性生長，瘤周水腫區(qū)主要為各種腫瘤因子和腫瘤壓迫引流靜脈引起的血管源性水腫。

3.3 非典型腦膜瘤、膠質(zhì)母細胞瘤與轉(zhuǎn)移瘤MRS表現(xiàn)

3種腫瘤實性部分Cho峰均明顯升高，其中腦膜瘤未見明顯NAA峰。Cho峰是細胞增殖的標(biāo)志物，是腦內(nèi)腫瘤最特異的標(biāo)記物；NAA主要存在于正常神經(jīng)元，腫瘤的生長過程中會破壞正常神經(jīng)元；腦膜瘤與單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤屬于顱內(nèi)腦外腫瘤，不含正常的神經(jīng)元，常顯示NAA峰降低或消失[14-16]。本組1例出現(xiàn)較低的NAA峰可能因為腫瘤的惡性程度較高，對周圍腦組織的浸潤及部分容積效應(yīng)的存在造成的。非典型腦膜瘤7例中2例（28%）出現(xiàn)Lac峰，可能因為部分腫瘤發(fā)生壞死和囊變造成的，單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤組9例中5例（56%）出現(xiàn)lac峰，2例（22%）并出現(xiàn)lip峰；膠質(zhì)母細胞瘤組16例中8例（50%）出現(xiàn)lac峰，2例（12%）并出現(xiàn)lip峰。腫瘤出現(xiàn)lac峰提示正常細胞有氧呼吸被抑制，無氧酵解增加；脂質(zhì)峰lip升高，可反映腫瘤的囊變、壞死，與腫瘤的侵襲性有關(guān)，脂質(zhì)峰的出現(xiàn)強烈提示高級別膠質(zhì)瘤或轉(zhuǎn)移瘤[17]。膠質(zhì)母細胞瘤惡性程度最高，極易發(fā)生囊變壞死，故出現(xiàn)lac峰，lip峰幾率較腦膜瘤高。

總之，非典型腦膜瘤當(dāng)酷似腦內(nèi)腫瘤，腫瘤伴囊變、出血、明顯的瘤周水腫、對周圍腦實質(zhì)浸潤時，常常診斷困難，但是我們結(jié)合其發(fā)病部位、常規(guī)影像學(xué)表現(xiàn)及多模態(tài)檢查手段，有助于提高診斷及鑒別診斷的準(zhǔn)確性。

[1] Louis DN,Perry A,Reifenberger G,et al.The 2016 World Health Organization Classification of Tumors of the Central Nervous System: a summary[J].Acta Neuropathol,2016,131(6):803-820.

[2] Nagar VA,Ye JR,Ng WH,et al.Diffusion-weighted MR imaging: diagnosing atypical or malignant meningiomas and detecting tumor dedifferentiation[J].AM J Neuroradiol, 2008,29(6):1147-1152.

[3] 李潔,敬宗林.腦實質(zhì)內(nèi)非典型腦膜瘤1例[J].中國臨床醫(yī)學(xué)影像雜志,2015,26(8):605-606.

[4] 唐小平,肖新蘭.腦實質(zhì)內(nèi)腦膜瘤的MRI診斷[J].臨床放射學(xué)雜志,2008,27(9):1185-1188．

[5] 陳建華,沈劍敏,盛亮,等.囊性腦膜瘤[J].實用放射學(xué)雜志, 2012,28(10):1514-1533.

[6] Watanabe Y,Yamasaki F,Kajiwara Y,et al.Preoperative histological grading of meningiomas using apparent diffusion coefficient at 3T MRI[J].Eur J Radiol,2015,82(4):658-663.

[7] Ginat DT,Mangla R,Yeaney G,et al.Correlation of diffusion and perfusion MRI with Ki-67 in high-grade meningiomas[J].AM J Roentgenol,2010,195(6):1391-1395.

[8] Van Westen D,Latt J,Englund E,et al.Tumor extension in highgrade gliomas assessed with diffusion magnetic resonance imaging: values and lesion-to-brain ratios of apparent diffusion coefficient and fractional anisotropy[J].Acta Radiol,2006,47(3):311-319.

[9] 林亞南,程敬亮,王斐斐,等.磁共振成像對腦膜瘤瘤周水腫與腦膜瘤病理亞型關(guān)系的探討[J].實用放射學(xué)雜志,2013,29(4):520-523.

[10] 冀煥梅,閔志剛,梁秀芬,等.基于彌散張量成像的腦膜瘤周圍白質(zhì)結(jié)構(gòu)改變和功能的關(guān)系研究[J].實用放射學(xué)雜志,2013,29(9):1395-1398.

[11] Cha S.Update on brain tumor imaging: from anatomy to physiology[J].Am J Neuroradiol,2006,27(3):475-487.

[12] Lin BJ, Chou KN, Kao HW, et al. HYPERLINK“https://www. ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/25148010”Correlation between magnetic resonance imaging grading and pathological grading in meningioma[J].J Neuro surg,2014,121(5):1201-1208.

[13] 于柯,劉強.H-MR和DWI在膠質(zhì)母細胞瘤與單發(fā)轉(zhuǎn)移瘤中的鑒別診斷價值[J].醫(yī)學(xué)影像學(xué)雜志,2014,24(7):1085-1086.

[14] Price SJ,Young AMH,Scotton WJ,et al.Multimodal MRI canidentify perfusion and metabolic changes in the invasive margin of glioblastomas[J].J Magn Reson Imaging,2016,43(2):487-494.

[15] Postma GJ,Luts J,Idema AJ,et al.On the relevance of automatically selected single-voxel MRS and multimodal MRI and MRSI features for brain tumour differentiation[J].Comput Biol Med,2011,41(2):87-97.

[16] Righi V,Tugnoli V,Mucci A,et al.MRS study of meningeal hema ngiopericytoma and edema: a comparison with meningothelial meningioma[J].Oncol Rep,2012,28(4):1461-1467.

[17] 彭娟,羅天友.質(zhì)子MR波普脂質(zhì)峰升高在顱內(nèi)疾病鑒別診斷的價值[J].磁共振成像,2011,2(1):50-54.

本文編輯 聶孝楠

MRI Features and Differential Diagnosis of Atypical Meningioma

LU Fei-fei1, XIAO Hui2,
SONG Juan1, YU Hao1, YIN Can1, LI Tian-fei1
1.Fuzhou Teaching Hospital of Bengbu Medical College (Fuzhou General Hospital of Nanjing Military Region), Fuzhou Fujian 350025, China; 2.Medical Imaging Center, Fuzhou General Hospital of Nanjing Military Region, Fuzhou Fujian 350025, China

ObjectiveTo analyze the Magnetic Resonance Imaging (MRI) features of atypical meningioma so as to improve accuracy of diagnosis and differential diagnosis to atypical meningioma.MethodsTotally 19 cases of atypical meningiomas verified by operation and pathological examination were retrospectively analyzed, and compared with 20 cases of glioblastoma as well as 13 cases of brain solitary metastases. All patients were simultaneously performed by routine MRI examination and detection of diffusion weighted imaging (DWI). Among them, 7 cases of meningioma, 9 cases of brain solitary metastasis and 16 cases of glioblastoma were additionally detected by H1-magnetic resonance spectroscopy (H1-MRS). Differences in the three groups were analyzed.ResultsAtypical meningioma mostly revealed mild peritumoral edema with edge blur. The solid area of atypical meningioma mostly showed strengthening on the whole tumor, and strengthening degree was more obvious than that of brain solitary metastasis or glioblastoma. Besides, the cyst wall inside the tumor was completely strengthen, but the cyst wall surrounding the tumor showed partially strengthen. DWI revealed apparent diffusion coefficient (ADC) values of tumor solid area as well as peritumoral edema among the three groups were of no significant difference, whilst ADC values of peritumoral edema in glioblastoma and brain solitary metastasis respectively showed significantly different (P=0.021). MRS indicated that the three groups all showed obvious rise in choline (Cho) peak but visible decline in N-acetylaspartate (NAA) peak. In addition, atypical meningiomas showed inconspicuous NAA peak, and less possibility of obvious lipid (lip) peak or lactic acid (lac) peak as compared with the other two tumors mentioned above.ConclusionMRI features of atypical meningioma were various, but it still had certain characteristics. Multimodality imaging examination method could be applied to improve the diagnostic accuracy of atypical meningoma.

meningioma; MRI; diffusion weighted imaging; magnetic resonance spectroscopy; glioblastoma; brain metastases

R739.45；R445.2

B

10.3969/j.issn.1674-1633.2017.02.016

1674-1633(2017)02-0060-05

2016-05-12

2016-06-05

福建省自然科學(xué)基金（2016J01591）。

肖慧，博士，副主任醫(yī)師，研究方向為神經(jīng)系統(tǒng)影像診斷。

通訊作者郵箱：xiaohui855@163.com