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    廣西白頭葉猴和黑葉猴理毛行為的比較研究

    2022-03-25 04:28:26馮月婷韋周全黃中豪李友邦
    關(guān)鍵詞:葉猴白頭自理

    馮月婷,韋周全,黃中豪*,李友邦*

    (1. 珍稀瀕危動(dòng)植物生態(tài)與環(huán)境保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(廣西師范大學(xué)),廣西 桂林 541006;2. 廣西珍稀瀕危動(dòng)物生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(廣西師范大學(xué)),廣西 桂林 541006;3. 廣西師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院, 廣西 桂林 541006)

    相互理毛行為(allogrooming)是非人靈長類常見的行為之一[1]。目前有3種假說解釋非人靈長類相互理毛行為的生物學(xué)意義。第1種是衛(wèi)生功能假說(hygienic functional hypothesis):該假說認(rèn)為理毛行為有清潔毛發(fā)、去除皮膚寄生物從而防止感染的功能[2]。長尾葉猴Semnopithecusentellus[3-4]、白掌長臂猿Hylobateslar[5]、戴帽葉猴Trachypithecuspileatus[6]和滇金絲猴Rhinopithecusbieti[7]等非人靈長類的理毛行為研究結(jié)果支持了該假說。第2種是緩和功能假說(distensive functional hypothesis):該假說認(rèn)為互相理毛能緩和個(gè)體間的緊張氛圍,有效減少潛在攻擊或消除被理毛者的抵觸情緒[8],或沖突發(fā)生后被攻擊者通過理毛來避免再次發(fā)生沖突[9]。一些研究指出,非人靈長類動(dòng)物個(gè)體間在相互理毛時(shí)是通過減少眼神接觸,從而降低緊張的氛圍,減少潛在攻擊[3]。川金絲猴Rhinopithecusroxellana[10]和白領(lǐng)白眉猴Cercocebustorquatus[11]的研究結(jié)果支持該假說。第3種是聯(lián)盟功能假說(affiliative hypothesis):該假說認(rèn)為個(gè)體間互相理毛,個(gè)體向?qū)Ψ秸故居押眉胺e極與對方結(jié)成聯(lián)盟關(guān)系的意愿,從而建立和維持個(gè)體間緊密的社會(huì)等級[10,12]。該假說在短尾猴Macacaarctoides[12]和日本獼猴M.fuscata[13]中得到證實(shí)。

    白頭葉猴T.leucocephalus與黑葉猴T.francoisi是喀斯特地區(qū)的近緣物種,它們的棲息地被左江分隔,前者分布于左江北岸,后者分布于左江南岸[14]。到目前為止,關(guān)于野外白頭葉猴與黑葉猴理毛行為的研究主要集中在理毛的時(shí)間分配方面[15],理毛行為社會(huì)功能的研究僅在籠養(yǎng)條件下的黑葉猴中開展[16-18],證實(shí)其理毛行為具有衛(wèi)生功能[16],野生黑葉猴理毛行為功能的研究尚未見報(bào)道。同樣,白頭葉猴理毛行為的功能研究亦如此。白頭葉猴和黑葉猴在棲息地類型[19]、社會(huì)結(jié)構(gòu)[20-21]和食物組成[22]等方面都十分接近,2種葉猴互相理毛行為是否也相近?為此,本文在相近的時(shí)間段、采用相同方法對野生白頭葉猴和黑葉猴的相互理毛行為進(jìn)行觀察,旨在研究2種葉猴不同身體區(qū)域獲得理毛時(shí)間的相對比例和理毛姿勢偏好的相似性,進(jìn)而探討2種葉猴理毛行為的功能。

    1 研究地點(diǎn)、對象和方法

    1.1 研究地點(diǎn)和研究對象

    本研究在廣西崇左白頭葉猴國家級自然保護(hù)區(qū)內(nèi)進(jìn)行。該保護(hù)區(qū)地處桂西南,為典型的喀斯特地貌[23]。保護(hù)區(qū)屬北熱帶濕潤季風(fēng)氣候,年降雨量大約1 200 mm,年均溫度22.0~22.3 ℃,濕度78%~79%[24]。常見的被子植物有豆科Leguminosae、??芃oraceae、大戟科Euphorbiaceae、禾本科Gramineae等;常見植物有米念芭Tirpitziaovoidea、銅錢樹Paliurushemsleyanus、清香木Pistaciaweinmannifolia、崖棕Carexsiderosticta、菜豆樹Radermacherasinica[25]。石山生境從上至下大致可分為山頂、懸崖峭壁和山坡平地三部分[23]。峰叢海拔約400 m,峰林海拔200~300 m[24]。

    白頭葉猴研究點(diǎn)位于廣西崇左白頭葉猴國家級自然保護(hù)區(qū)九重山片區(qū)。目標(biāo)群活動(dòng)區(qū)域位于保護(hù)區(qū)內(nèi)面積約0.4 km2的一座山上,觀察初期猴群有10個(gè)個(gè)體,包括1只成年雄性、6只成年雌性、2只亞成年雌性和1只少年雌性。研究期間的3月份和11月份各發(fā)生了1次雄性更替,但群內(nèi)始終是1只成年雄性。在第1次雄性更替后,有2只亞成年雄性和3只少年雄性加入,以及4只嬰幼猴出生,猴群變成19只。在第2次雄性更替后,1只亞成年雌性從群中消失(原因未知),猴群變成18只,6只成年雌性個(gè)體一直呆在群內(nèi)。

    黑葉猴觀察群活動(dòng)區(qū)域位于一座約2.5 km2的石山中。這片石山被甘蔗地包圍,農(nóng)民經(jīng)常到甘蔗地勞作,猴群對山腳下活動(dòng)的人(包括觀察人員)容忍度較高,最近距離可達(dá)50 m左右。觀察初期猴群大小為12只,包括成年雄性1只、成年雌性4只、亞成年雌性1只、亞成年雄性1只和少年雄性5只。觀察期間的6月、7月和12月各增加1個(gè)幼體,猴群變成15只。

    1.2 研究方法

    1.2.1 行為取樣方法

    采用焦點(diǎn)動(dòng)物取樣法(focal animal sampling)和連續(xù)記錄法(continuous recording)[26]記錄目標(biāo)動(dòng)物的理毛行為。每天從猴群出來活動(dòng)開始觀察,直到傍晚看不清楚為止。以15 min為一次取樣單元,記錄取樣單元中第1個(gè)5 min內(nèi)的理毛行為。本文研究理毛行為采用張鵬[27]的定義,即個(gè)體間發(fā)生理毛行為時(shí)間持續(xù)30 s以上,記為理毛行為開始;理毛動(dòng)作結(jié)束后,間隔30 s未繼續(xù),則為理毛行為結(jié)束。記錄的數(shù)據(jù)包括理毛的發(fā)起者和接受者、理毛部位和理毛姿勢,以及相應(yīng)的理毛時(shí)間。理毛姿勢包括趴、躺、四肢站立、相對而坐、同向而坐和側(cè)身而坐[28](表1)。趴、四肢站立和同向而坐3種姿勢歸為無眼神接觸的理毛姿勢,躺、相對而坐和側(cè)身而坐3種姿勢歸入有眼神接觸的理毛姿勢[28]。在觀察的過程中,使用Nikon(20~40倍)單筒望遠(yuǎn)鏡或Bushnell(8~42倍)雙筒望遠(yuǎn)鏡輔助,提高觀察的準(zhǔn)確性。通常猴群觀察距離為50~200 m。

    表1 白頭葉猴與黑葉猴理毛姿勢的定義

    2016年2月到2017年1月,每個(gè)月的前7 d觀察白頭葉猴群,接下來的7 d觀察黑葉猴群。白頭葉猴的實(shí)際完整觀察時(shí)間為每個(gè)月4~5 d,黑葉猴為3~6 d,總觀察時(shí)間分別為59 d和56 d(表2)。由于受野外行為取樣條件的限制,黑葉猴在相同觀察時(shí)間中出現(xiàn)并被有效行為取樣的次數(shù)要遠(yuǎn)少于白頭葉猴。在觀察過程中,黑葉猴猴群活動(dòng)的山腳,因9月份長時(shí)間被水淹,嚴(yán)重影響對猴群的觀察,故該月有效觀察時(shí)間僅為3 d。

    表2 白頭葉猴與黑葉猴的取樣

    1.2.2 體表的劃分和分類

    為研究體表不同部位理毛時(shí)間的分配,采用Ghiglieri[29]的方法測量個(gè)體身體不同部位的面積和比例。測量標(biāo)本來自廣西師范大學(xué)生物多樣性標(biāo)本館和崇左白頭葉猴自然保護(hù)區(qū)管理局白頭葉猴展廳的成年猴姿態(tài)標(biāo)本(白頭葉猴1♂1♀;黑葉猴1♂1♀)。參照文獻(xiàn)[11]的方法,將動(dòng)物體表劃分為3個(gè)區(qū)域:可自理毛區(qū)域、無法自理毛區(qū)域和難自理毛區(qū)域(表3)。

    1.3 數(shù)據(jù)處理

    單位體表面積是指研究對象1%的體表面積。據(jù)Ghiglieri[29]方法,動(dòng)物單位體表面積的計(jì)算如下:首先,把所有身體部位的面積加起來,即為身體的總體表面積。然后,用各部位的面積除以總的體表面積,獲得每個(gè)部位的相對體表面積。體表區(qū)域的相對體表面積為該區(qū)域所有身體部位相對面積的累加值(表3、表4)。

    本研究中的理毛行為只統(tǒng)計(jì)有效取樣,即在取樣過程能夠有效識(shí)別發(fā)生行為個(gè)體和理毛部位,且有效理毛時(shí)間超過30 s;統(tǒng)計(jì)處理時(shí),剔除達(dá)不到上述要求的理毛行為記錄[30]。理毛時(shí)間的計(jì)算(以可自理毛區(qū)域?yàn)槔?如下:首先,統(tǒng)計(jì)總的理毛時(shí)間;然后,把每個(gè)部位獲得的理毛時(shí)間除以總的理毛時(shí)間,得到每個(gè)部位理毛時(shí)間的比例;最后,把每個(gè)部位的理毛比例累加來,即為各身體區(qū)域的理毛時(shí)間比例。用同樣的方法計(jì)算無法自理毛區(qū)域和難自理毛區(qū)域的理毛時(shí)間比例。

    理毛姿勢比例計(jì)算方法(以趴的理毛姿勢為例) 如下:先計(jì)算這種理毛姿勢的時(shí)間占總理毛時(shí)間的比例,再計(jì)算某一身體部位理毛時(shí)間的姿勢比例。同理,可獲得其他理毛姿勢的時(shí)間比例和其他身體部位中理毛姿勢比例。把同向而坐、趴和四肢站立3種理毛姿勢的時(shí)間比例相加,即為無眼神接觸理毛姿勢的比例;相對而坐、側(cè)身而坐和躺的理毛姿勢的時(shí)間總和,即為有眼神接觸理毛姿勢的比例。

    采用Mann-WhineyUTest檢驗(yàn)白頭葉猴和黑葉猴理毛區(qū)域、理毛姿勢和眼神接觸的理毛姿勢的時(shí)間比值是否具有顯著性差異。采用Kruskal-Wallis檢驗(yàn)不同身體部位獲得的理毛時(shí)間比值的差異;同樣,檢驗(yàn)不同理毛區(qū)域和不同理毛姿勢獲得理毛時(shí)間比值是否具有顯著性差異。所有數(shù)據(jù)處理都在Microsoft Excel 2010和SPSS 25.0統(tǒng)計(jì)軟件上完成,顯著性水平設(shè)為0.05。

    表3 白頭葉猴和黑葉猴身體各個(gè)部位的劃分

    2 結(jié)果

    2.1 不同理毛區(qū)域的理毛時(shí)間

    在每1%單位體表面積中,白頭葉猴可自理毛區(qū)域、無法自理毛區(qū)域和難自理毛區(qū)域1%體表面積獲得的理毛時(shí)間比值分別為0.67%±0.21%、1.01%±0.47%和1.44%±0.46%,它們之間有極顯著差異(χ2=16.50,df=2,P<0.01)。在黑葉猴中,上述3個(gè)身體區(qū)域的比值分別為0.44%±0.14%、1.61%±0.58%和1.21%±0.54%,它們之間有極顯著差異(χ2=22.45,df=2,P<0.01)。白頭葉猴與黑葉猴各身體區(qū)域單位體表面積獲得理毛時(shí)間比值相近(表4),沒有顯著差異(Z=-0.41,n=72,P=0.69)。由此可知,2種葉猴個(gè)體間的理毛在無法自理毛區(qū)域和難自理毛區(qū)域均有較大的比值。

    不同身體部位中(表4),白頭葉猴肛門生殖區(qū)(7.12%±2.26%)單位體表面積獲得的理毛時(shí)間比值最高,不同理毛部位間理毛時(shí)間比值有極顯著差異(χ2=89.79,df=16,P<0.01),在同樣的身體部位中,黑葉猴肛門生殖區(qū)也有最高的比值 (10.61%±7.68%),不同理毛部位間理毛時(shí)間比值也有極顯著的差異(χ2=99.46,df=16,P<0.01)(表4)。在不同身體部位單位體表面積所獲理毛時(shí)間比值中,白頭葉猴和黑葉猴沒有顯著差異(Z=1.27,n=354,P=0.20) (表4)。

    表4 白頭葉猴和黑葉猴不同身體部位相對體表面積和單位體表面積所獲理毛時(shí)間比值(Mean±SD)

    2.2 理毛姿勢

    在白頭葉猴中,趴(30.46%±11.77%)的理毛姿勢所占理毛時(shí)間比值最高;其次為側(cè)身而坐和相對而坐的理毛姿勢,分別為27.13%±20.57%和23.83%±8.58%;最后為同向而坐(17.07%±5.84%),躺(1.19%±1.67%)和四肢站立(0.33%±0.88%)理毛姿勢的理毛時(shí)間比值最低。這些理毛姿勢之間理毛時(shí)間比值有極顯著差異(χ2=28.16,df=5,P<0.01)。

    在黑葉猴中,趴(48.38%±13.90%)理毛姿勢的理毛時(shí)間比值最高;之后為側(cè)身而坐(19.88%±14.75%)、相對而坐(15.79%±6.91%)和同向而坐(15.20%±9.57%)理毛姿勢,三者理毛時(shí)間比值相近;躺(0.57%±0.96%)和四肢站立(0.17%±0.55%)的理毛姿勢的理毛時(shí)間比值最低。這些理毛姿勢之間的理毛時(shí)間比值有極顯著差異(χ2=31.29,df=5,P<0.01)。

    白頭葉猴和黑葉猴不同理毛姿勢對應(yīng)理毛部位所獲得理毛時(shí)間比值相近,沒有顯著差異(Z=-0.65,n=109,P=0.52)(圖1)。

    在白頭葉猴中,無眼神接觸理毛姿勢所占的理毛時(shí)間比值為47.86%±16.23%,有眼神接觸理毛姿勢的理毛時(shí)間比值為52.14%±16.23%,它們之間沒有顯著差異(Z=-0.38,n=56,P=0.70)。在黑葉猴中,無眼神接觸理毛姿勢所占的理毛時(shí)間比值(63.76%±17.26%)大于有眼神接觸理毛姿勢的理毛時(shí)間比值(36.24%±17.26%),它們之間有顯著差異(Z=-2.21,n=53,P=0.02)。白頭葉猴和黑葉猴不同眼神接觸的理毛姿勢所獲得理毛時(shí)間比值相近,兩者之間沒有顯著差異(Z=-0.64,n=109,P=0.52)。

    圖1 白頭葉猴和黑葉猴不同理毛姿勢所對應(yīng)理毛部位時(shí)間Fig. 1 Allogrooming time allocated to various postures of white-headed langur and Fran?ois’ langur

    在白頭葉猴肛門生殖區(qū)中,采用趴的理毛姿勢所獲得理毛時(shí)間比值最高(9.47%±3.12%);其次為相對而坐(1.14%±1.13%);最后為同向而坐(0.45%±0.82%)、躺(0.25%±0.37%)、四肢站立(0.02%±0.08%)和側(cè)身而坐(0.28%±0.29%)理毛姿勢的時(shí)間比值最低,它們之間有極顯著差異(χ2=25.55,df=5,P<0.01)。在黑葉猴肛門生殖區(qū)中,趴(14.72%±11.57%)理毛姿勢所獲得理毛時(shí)間比值最高;其次為相對而坐和同向而坐(分別為0.56%±1.00%和0.46%±0.84%);最后為躺(0.08%±0.19%)、四肢站立(0.08%±0.26%)和側(cè)身而坐(0.01%±0.02%)理毛姿勢的時(shí)間比值最低,它們之間有顯著差異(χ2=18.00,df=5,P=0.03)。白頭葉猴和黑葉猴肛門生殖區(qū)采用趴的理毛姿勢所獲得理毛時(shí)間比值相近(圖2),白頭葉猴和黑葉猴之間有顯著差異(Z=1.98,n=65,P=0.04)。

    圖2 白頭葉猴和黑葉猴不同理毛姿勢在肛門生殖區(qū)中獲得理毛時(shí)間比值Fig. 2 Percentages of allogrooming time received anogenital area during different grooming postures of white-headed langur and Fran?ois’ langur

    3 討論

    理毛行為的衛(wèi)生功能假說認(rèn)為,個(gè)體間的理毛行為發(fā)生時(shí),不同身體部位獲得的理毛時(shí)間不一致,在無法自理毛區(qū)域獲得的理毛時(shí)間比值高于其占體表面積比值[31],難自理毛區(qū)域居中,而可自理毛區(qū)域獲得的理毛比例少于其體表面積的比例[2]。白頭葉猴與黑葉猴每1%單位體表面積上獲得的理毛時(shí)間比值中,無法自理毛區(qū)域和難自理毛區(qū)域的獲得的理毛時(shí)間比值均大于1,而可自理毛區(qū)域的理毛時(shí)間比值小于1(表4),在不同身體區(qū)域的理毛時(shí)間分配與衛(wèi)生功能假說的特征相符。這與籠養(yǎng)黑葉猴[16]和川金絲猴[2,32]及許多非人靈長類理毛行為研究結(jié)果[4,7,28]是一致的,即白頭葉猴與黑葉猴在互相理毛上彌補(bǔ)自理毛的不足。白頭葉猴與黑葉猴是鄰域分布的近緣物種[21],它們個(gè)體間的理毛行為表現(xiàn)了系統(tǒng)發(fā)育上的一致性。

    有研究表明,動(dòng)物個(gè)體間理毛除具有衛(wèi)生功能外,還有其他社會(huì)功能[2]。白頭葉猴與黑葉猴在肛門生殖區(qū)單位表面積獲得理毛時(shí)間比值遠(yuǎn)高于其他身體部位(表4)。這與其他猿猴類[33]和狹鼻猴類[2,6,31]的研究結(jié)果相同,理毛部位表現(xiàn)出高度的選擇性。非人靈長類動(dòng)物在對不同的身體部位進(jìn)行理毛時(shí)采用的姿勢被認(rèn)為有不同的社會(huì)意義,例如白頸白眉猴Cercocebustorquatus在給對方背部和肛門生殖區(qū)理毛時(shí),主要采用同向而坐或趴的理毛姿勢,這被認(rèn)為能夠減少理毛發(fā)起者和接受者眼神接觸,從而減少潛在沖突[31]。白頭葉猴與黑葉猴在肛門生殖區(qū)的互相理毛主要采用趴的理毛姿勢(圖2),理毛發(fā)起者和理毛接受者沒有眼神接觸,從而減少潛在沖突,肛門生殖區(qū)的高度選擇性受無眼神接觸理毛姿勢的影響。2種葉猴在肛門生殖區(qū)的互相理毛行為支持緩和功能假說。

    白頭葉猴采用無眼神接觸的理毛姿勢與有眼神接觸的理毛姿勢比值之間未發(fā)現(xiàn)顯著差異,而黑葉猴在這2種理毛姿勢之間則有顯著差異,因此,白頭葉猴與黑葉猴的理毛姿勢不同,前者不支持緩和功能假說,而后者支持該假說。周岐海等[16]認(rèn)為,籠養(yǎng)黑葉猴的相互理毛行為除具有衛(wèi)生功能外,更多地表現(xiàn)在緩減個(gè)體之間的緊張氣氛等社會(huì)功能上。因此,作為一個(gè)物種的特征,黑葉猴在籠養(yǎng)條件下和野生狀態(tài)下具有一致性。白頭葉猴的相互理毛行為除具有衛(wèi)生功能外,可能更多地表現(xiàn)在其他社會(huì)功能上,例如加強(qiáng)群內(nèi)凝聚力[34]、調(diào)節(jié)等級地位[35-37]等社會(huì)功能。Allanic等[38]認(rèn)為,社會(huì)環(huán)境是決定物種理毛部位和理毛方向的重要因素。因此,受社會(huì)影響程度不同的黑葉猴和白頭葉猴具有物種差異性,2種葉猴互相理毛行為體現(xiàn)的社會(huì)功能也有所不同。

    一些研究表明,個(gè)體的社會(huì)等級序位和性別差異與葉猴個(gè)體間理毛行為有關(guān)系[16,30]。黑葉猴與白頭葉猴具有相似的進(jìn)化歷史[39],是烏葉猴屬Trachypithecus內(nèi)親緣關(guān)系最近的物種,對高鈣環(huán)境的適應(yīng)性極其相似[40]。因此,2種葉猴在食物組成[22,41-43]、棲息地類型[19-20]和社會(huì)結(jié)構(gòu)[21]、性別年齡組成[21]、繁殖策略[21]等都十分接近。Lehmann等[43]研究證明,群體規(guī)模[44]、擴(kuò)散方式和性別比率對理毛時(shí)間有影響,即社會(huì)參數(shù)影響理毛行為的模式。理毛行為上的相似性也證實(shí)它們在親緣關(guān)系上是很近的物種。

    4 結(jié)論

    白頭葉猴和黑葉猴在不同理毛區(qū)域、肛門生殖區(qū)和不同理毛姿勢均有相似性。2種葉猴的理毛行為在肛門生殖區(qū)均有高度選擇性,均支持衛(wèi)生功能假說。但2種葉猴在無眼神接觸理毛行為有差異,白頭葉猴的理毛行為不偏好選擇無眼神接觸的理毛姿勢,黑葉猴的理毛行為偏好選擇則相反。黑葉猴的理毛行為支持緩和功能假說,而白頭葉猴的理毛行為不支持緩和功能假說。但在肛門生殖區(qū),白頭葉猴和黑葉猴無眼神接觸的理毛姿勢均偏向于采用趴的理毛姿勢。白頭葉猴和黑葉猴在肛門生殖區(qū)的理毛行為均支持緩和功能假說。

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