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    森林鼠類對秦嶺南坡3種殼斗科植物種子擴散的影響

    2016-12-28 07:23:12石子俊陳曉寧李金鋼
    生態(tài)學(xué)報 2016年21期
    關(guān)鍵詞:短柄栓皮櫟植物種子

    張 博,石子俊,陳曉寧,侯 祥,王 京,李金鋼,常 罡,*

    1 陜西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,西安 710062 2 陜西省動物研究所,西安 710032

    森林鼠類對秦嶺南坡3種殼斗科植物種子擴散的影響

    張 博1,石子俊1,陳曉寧2,侯 祥2,王 京2,李金鋼1,常 罡2,*

    1 陜西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,西安 710062 2 陜西省動物研究所,西安 710032

    種子作為森林鼠類的主要食物來源,它們的擴散和更新很大程度上依賴于鼠類的傳播。在鼠類擴散種子的過程中,種子特征和食物相對豐富度是影響鼠類對種子進行何種選擇策略的重要因素。2011—2012年的8—12月,采用塑料片標(biāo)記法在秦嶺南坡的佛坪國家級自然保護區(qū)內(nèi)調(diào)查了森林鼠類對同域分布的3種殼斗科植物(銳齒槲櫟Quercusalienavar.acuteserrata、栓皮櫟Q.variabilis和短柄枹櫟Q.serratavar.brevipetiolata)種子的擴散差異。結(jié)果表明:(1)鼠類傾向于貯藏營養(yǎng)價值較大的栓皮櫟種子,并且其貯藏距離也最遠(2011:1.52 m,2012:4.03 m),3種種子在食物相對豐富度較低年份被貯藏的距離均較遠。(2)在食物相對豐富度較高的年份(2011),種子的消耗速率較慢,在種子釋放10 d后種子釋放點仍有67.33%的種子,貯藏量較高,至實驗結(jié)束仍有29.67%的種子被貯藏。在食物相對豐富度較低的年份(2012),種子消耗速率較快,在種子釋放后10 d內(nèi)所有種子均被取食或搬離種子釋放點,貯藏量較低,至實驗結(jié)束僅有3.83%的種子仍被貯藏。(3)雖然栓皮櫟種子的貯藏量最大,被貯藏后的存留量也最大,但其在實驗地的分布卻較小,說明種子擴散僅是植物分布與存活的第一步。以上結(jié)果表明,鼠類傾向于貯藏營養(yǎng)價值高的種子。在食物相對豐富度較高的年份會更多的貯藏種子,但種子被貯藏的距離較近,在食物相對豐富度較低的年份會更多的取食種子。

    種子特征;貯藏行為;食物相對豐富度;種子擴散;種子選擇;種子消耗

    許多森林鼠類都具有貯藏植物種子的行為,貯藏行為對于鼠類度過冬眠期、哺乳期、食物匱乏期等特殊時期具有決定性作用[1]。鼠類的貯藏行為可以分為集中貯藏和分散貯藏,其中分散貯藏行為對于植物的更新和分布具有重要作用。當(dāng)少數(shù)分散貯藏的種子最終逃脫捕食后,就有可能萌發(fā)并建成幼苗,實現(xiàn)植物的自然更新[2]。殼斗科植物是亞熱帶和溫帶地區(qū)森林群落中的優(yōu)勢種或建群種,在生態(tài)系統(tǒng)中占據(jù)著重要的地位。森林鼠類往往是這些殼斗科植物種子的重要捕食者和主要擴散者[3]。種子的物理和化學(xué)特征是影響鼠類對其取食和擴散的重要因素,已有研究表明種子大小(種子重量、長度、直徑等)[4- 5]、種皮厚度[6- 7]、單寧含量[8- 9]、萌發(fā)時間[10- 11]、營養(yǎng)含量[10- 11]和昆蟲蛀蝕[12- 13]等種子特征對鼠類的取食和貯藏策略具有重要影響。此外非種子自身特征的因素,如食物豐富度、鼠類密度等也是影響鼠類擴散種子的重要因素[14]。

    銳齒槲櫟、栓皮櫟和短柄枹櫟均為秦嶺地區(qū)廣泛分布的殼斗科植物,在秦嶺地區(qū)的生態(tài)系統(tǒng)中占據(jù)重要的地位[15- 16]。在這些植物種子的成熟季節(jié),鼠類會對其進行捕食和貯藏。盡管已有一些研究關(guān)注秦嶺地區(qū)鼠類對植物種子的擴散,但是這些研究更多地集中在單一的種子,很少有研究關(guān)注同域分布的多種種子由于種子特征等因素而導(dǎo)致的擴散差異[17]。因此,本研究擬通過野外釋放3種同域分布的殼斗科種子,探討鼠類對種子的取食和擴散差異。同時,分析種子特征和其他因素(食物豐富度和鼠類密度)對種子擴散的影響,以期為秦嶺地區(qū)殼斗科植物的自然更新和保育提供一些理論資料。

    1 材料與方法

    1.1 研究地點

    本項研究在陜西省佛坪縣秦嶺南坡的佛坪國家級自然保護區(qū)內(nèi)進行。該保護區(qū)位于107° 41′—107° 41′E,33°33′—33°46′N。年均氣溫11.4 ℃,年均降水943 mm, 海拔處于980—2904 m 之間[18]。保護區(qū)內(nèi)植被表現(xiàn)出明顯的垂直分布格局,自下向上依次為落葉闊葉林、針葉林、斑塊狀分布的亞高山灌叢和草甸。本研究樣地位于海拔1200 m左右的落葉闊葉林帶[19]。該地區(qū)分布的嚙齒動物種類達28種之多,分別隸屬于7科18屬,其中本研究樣地屬于中低山落葉闊葉林區(qū)的北社鼠(Niviventerconfucianus)+中華姬鼠(Apodemusdraco)群落[20]。

    1.2 研究物種及標(biāo)記方法

    本研究的3種植物均隸屬于殼斗科(Fagaceae)櫟屬(Quercus),落葉喬木。其中銳齒槲櫟花期3—4月,果期9—10月。在我國分布較廣,秦嶺南北坡均產(chǎn),較為習(xí)見,生于海拔700—2000 m的山坡上,常自生成純林,或與短柄枹櫟、栓皮櫟等組成落葉闊葉混交林,在南坡也常與馬尾松組成松櫟林[15- 16]。短柄枹櫟花期4—5月,果實次年9—10月成熟。在我國分布較廣,秦嶺南坡較為習(xí)見,陽性樹種,萌發(fā)力極強,生于海拔1300 m以下的山溝和山坡[15- 16]。栓皮櫟初夏開花,單性同株,花期5月,果期9—10月。在我國分布很廣,秦嶺地區(qū)分布也較為廣泛,常自生為純林,分布于海拔500—1800 m的山溝和山坡上[15- 16]。

    當(dāng)這3種植物種子成熟時(9—10月),在野外收集新鮮種子用于當(dāng)年實驗。本實驗采用塑料片標(biāo)記法對實驗種子進行標(biāo)記。具體標(biāo)記方法詳見常罡[21]。該標(biāo)記法目前在種子擴散實驗中已被廣泛使用,且對鼠類的影響較小[21]。

    1.3 鼠類群落結(jié)構(gòu)調(diào)查

    2011和2012年8—10月分別在實驗地區(qū)對鼠類群落結(jié)構(gòu)進行了調(diào)查,具體的操作過程是在落葉闊葉林帶內(nèi)選擇5個調(diào)查點,每個調(diào)查點隨機選取3條樣線,每10 m放置一個活捕籠,每條樣線置20籠,樣線間相隔15 m以上。以生花生做誘餌,連續(xù)捕捉3 d,對所有捕獲的鼠類進行常規(guī)測量和記錄后原地釋放。

    1.4 種子雨調(diào)查

    3種殼斗科樹種各選取8棵樣樹,每個樹下設(shè)置一個種子收集框,框子的平面面積約為1 m2。每年8月20日開始每7 d調(diào)查1次,對收集到的種子進行鑒別和記錄,持續(xù)到11月下旬沒有種子掉落后結(jié)束[22]。

    1.5 種子特征及營養(yǎng)測定

    2011年9月底,隨機選取每種樹各8棵樣樹(共24棵),在每棵樣樹的樹冠下?lián)烊》N子160粒。分別測定種子的重量、長度、寬度及種皮厚度。同時將完好的種子去種皮并剪碎,混勻后烘干,將烘干的樣品送至農(nóng)業(yè)部谷物品質(zhì)監(jiān)督檢驗測試中心測定種子營養(yǎng)成分。

    1.6 種子擴散實驗設(shè)計

    2011年10月初,在實驗樣地內(nèi)的落葉闊葉林帶隨機選取10個樣點作為種子釋放點,任意兩個種子釋放點相距20 m以上。單個種子釋放點面積約為1 m2,每個樣點均放置3種被標(biāo)記的種子各20粒(共60粒),在釋放后的第1,3,5,10,17,27,50天進行調(diào)查[12],調(diào)查面積約為以種子釋放點半徑為30 m的范圍。2012年在相同樣地重復(fù)上述實驗。

    調(diào)查時記錄所有種子的命運及擴散距離。種子命運分為以下6種:(1)原地存留,種子在釋放點完好保留,未被取食或移動;(2)原地取食,種子在釋放點被鼠類取食;(3)擴散取食,種子被鼠類搬運后取食;(4)貯藏,種子被鼠類埋藏于地表;(5)拖動,種子被鼠類搬運后棄置在地表,未被取食或貯藏;(6)丟失(拖動和丟失的種子未做數(shù)據(jù)分析)[23]。在被埋藏和拖動的種子旁用紅色木棍標(biāo)記位置,并在其上用黑色記號筆添加種子編號。結(jié)合皮尺和步量獲得擴散距離,用指南針測量并記錄方向。

    1.7 統(tǒng)計與分析

    所有數(shù)據(jù)均使用OriginPro 9.0作圖,其中種子命運動態(tài)圖分別以貯藏累積量和單日的原地存留量、原地被取食量、擴散后被取食量為縱坐標(biāo),以天數(shù)為橫坐標(biāo)、標(biāo)準(zhǔn)誤為誤差線做折線圖。使用SPSS 22.0進行數(shù)據(jù)分析。采用一般線性模型單因素方差分析(命運動態(tài)為因變量,種子類別為固定因子,天數(shù)為協(xié)變量)來比較3種種子在原地存留、被原地取食、被擴散取食和被貯藏時間動態(tài)上的差異;采用單因素方差分析比較3種種子在貯藏距離和物理特征的差異,使用Bonferroni法進行多重比較。定義P值小于0.05時為存在顯著性差異,小于0.01時為存在極顯著差異。

    2 實驗結(jié)果

    2.1 鼠類種類及捕獲率

    兩年間共捕獲鼠類132只,2012年鼠類的捕獲率遠高于2011年(2011:3.38%,2012:16.15%)。在捕獲的鼠類中,北社鼠和中華姬鼠數(shù)量較多,占到總數(shù)的92.54%,說明這兩類鼠類是該地區(qū)的優(yōu)勢種。實驗期間捕獲的其他鼠類為巖松鼠(Sciurotamiasdavidianus)(2.99%)、甘肅倉鼠(Cansumyscanus)(2.99%)、苛嵐絨鼠(Eothenomysinez)(1.49%)。另外,雖然巖松鼠捕獲率較低,但是野外觀測到的數(shù)量卻較多,這主要是由于巖松鼠體型較大且比較機敏,故難以捕獲。通過飼養(yǎng)籠喂食觀察可以確定該地區(qū)5種鼠類均取食本研究中的3種殼斗科植物種子。

    2.2 種子密度

    通過種子雨調(diào)查發(fā)現(xiàn),兩年間種子降落到地表的密度(粒 d-1m-2)以銳齒槲櫟(2011年: 0.90; 2012年: 0.43)為最高,其次為短柄枹櫟(2011年: 0.64; 2012年: 0.30),栓皮櫟(2011年: 0.16; 2012年: 0.19)種子密度最低。2011年銳齒槲櫟和短柄枹櫟的種子密度相對更高,達到2012年的2倍多,栓皮櫟種子兩年間差別很小。

    2.3 種子物理和化學(xué)特征

    3種植物的種子以栓皮櫟體積和重量最大,短柄枹櫟體積和重量最小,栓皮櫟的種殼厚度厚度最大,短柄枹櫟的種殼厚度最小(表1)。3種種子的重量(F2,3339=3114.49,P<0.01)、長度(F2,3339=1351.20,P<0.01)、直徑(F2,3339=2839.93,P<0.01)、殼厚(F2,3339=2583.80,P< 0.01)均存在極顯著差異,選用Bonferroni法進行多重比較,發(fā)現(xiàn)以上物理特征在3種種子兩兩間均為極顯著差異。

    栓皮櫟的脂肪、淀粉和纖維含量最高,3種種子的單寧含量接近。因此,綜合比較而言,栓皮櫟種子營養(yǎng)價值最大,短柄枹櫟營養(yǎng)價值最小(表1)。

    表1 種子理化特征

    a 平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean ± S.E.) 樣本量N=160 b 種子化學(xué)成分由農(nóng)業(yè)部谷物品質(zhì)監(jiān)督檢驗測試中心測定(NO. K120041-K120047)

    2.4 種子命運

    2011年3種植物種子的消失速率都較慢,但是三者之間差異極顯著(F2,600=32.29,P<0.01),截至實驗結(jié)束后銳齒槲櫟和短柄枹櫟仍有少量種子存留在原地。2012年3種植物種子存留時間較短,在釋放后第10天均被取食或擴散,三者之間沒有表現(xiàn)出顯著差異(F2,600=1.00,P=0.370)(圖1)。

    圖1 種子原地存留的動態(tài)Fig.1 Dynamic of seeds that were remained in situ

    3種種子的原地被取食動態(tài)在兩年內(nèi)均存在極顯著差異(2011:F2,600=5.133,P<0.01 ; 2012:F2,600=6.038,P<0.01)。栓皮櫟種子的原地被取食率均低于其余2種植物,短柄枹櫟的原地被取食時間均略早于其它2種種子(圖2)。

    圖2 種子被原地取食的動態(tài)Fig.2 Dynamic of seeds that were eaten in situ

    2年中3種種子的擴散后被取食動態(tài)差異均不顯著(2011:F2,600=1.662,P=0.192; 2012:F2,600=0.636,P=0.530) (圖3)。

    圖3 種子被擴散取食的動態(tài)Fig.3 Dynamic of seeds that were eaten after removal

    2011和2012年3種種子的貯藏動態(tài)均存在顯著的差異(2011:F2,600=73.50,P<0.01; 2012:F2,600=19.57,P< 0.01),其中栓皮櫟的貯藏量均高于其余2種種子。這些被貯藏的種子在實驗期間存活了較長時期 (圖4)。

    圖4 種子被貯藏的動態(tài)Fig.4 Dynamic of seeds that were cached

    2.5 貯藏距離

    2011年3種種子的貯藏距離不存在顯著差異(F2,199=0.832,P=0.437),而2012年存在極顯著差異(F2,69=10.275,P< 0.01)。兩年中栓皮櫟種子被貯藏的距離均最遠,短柄枹櫟被貯藏的距離最近。2011年種子貯藏量大于2012年,但同時其被貯藏的距離則小于2012年(表2)。

    表2 種子被貯藏的距離

    3 討論

    不同的植物種子具有不同的營養(yǎng)價值,對于鼠類而言,對這些不同價值的種子作出何種選擇是非常重要的,直接決定了其與同類以及其他物種競爭時存活的可能性。一般認(rèn)為鼠類會將營養(yǎng)價值較高的種子擴散到較遠的距離后再進行取食或貯藏,而營養(yǎng)價值較低的種子,鼠類則更傾向于原地取食[4- 6]。本研究中,栓皮櫟種子質(zhì)量最重、體積最大、脂肪含量最高,其對于鼠類而言價值應(yīng)該是最大的。實驗結(jié)果發(fā)現(xiàn)鼠類對栓皮櫟的原地取食量最低而擴散后的取食量較大,同時栓皮櫟種子的擴散距離較遠且貯藏量最高。銳齒槲櫟和短柄枹櫟種子的營養(yǎng)成分差別很小,但銳齒槲櫟的重量和體積較短柄枹櫟大,盡管二者的4種命運動態(tài)差別不大,但仍能反映出鼠類對銳齒槲櫟的喜好程度高于短柄枹櫟。以上這些結(jié)果表明鼠類更傾向于擴散和貯藏營養(yǎng)價值較高的種子,這些種子在單位時間內(nèi)會讓鼠類獲得更多的回報,這一結(jié)果與現(xiàn)有的一些同類研究結(jié)果類似[4- 6]。

    被捕食風(fēng)險也是影響鼠類抉擇的因素之一,一般情況下鼠類咬開較厚的種殼需要花費較多的時間,增加了取食風(fēng)險,因而鼠類可能傾向于將種殼較厚的種子貯藏或者帶到較安全的地方取食[6],栓皮櫟種殼厚度較大、質(zhì)地較硬,可能也是造成鼠類更多的對其進行貯藏的原因之一。實驗期間筆者發(fā)現(xiàn)一些大石頭底部的凹陷區(qū)是鼠類較為喜歡的取食地,這一現(xiàn)象說明鼠類在捕食種子期間也會考慮被捕食風(fēng)險。

    本研究發(fā)現(xiàn)種子擴散的速度、擴散取食量以及貯藏量在年際間存在顯著的差異。2011年種子豐富度較大,鼠類捕獲率較低。而2012年種子豐富度較低,鼠類捕獲率很高。種子豐富度和鼠類密度的對比在一定程度上反映了單只個體的食物占有量,可以視作食物相對豐富度。由此可以看出,2011年的食物相對豐富度較高,鼠類對實驗種子的消耗速率較慢,種子的貯藏量較高。而2012年的食物相對豐富度較低,鼠類對實驗種子的消耗速率極高,在實驗第10天的時候3種植物種子均已完全被鼠類取食,僅少量種子被貯藏。這一結(jié)果表明在食物相對豐富度較低的時期,鼠類為了保證自身能量的需求,會以取食種子為主,而食物相對豐富度較高的時期,鼠類可以在保證其活動能量需求的情況下對種子進行較多的分散貯藏,從而使種子存活和更新的可能性增加,該結(jié)論與該地區(qū)的同類研究結(jié)果一致[12]。

    在本研究中,鼠類對不同種子的擴散距離也有所差異。對營養(yǎng)價值相對較高的栓皮櫟種子的擴散(取食和貯藏)距離最遠,對營養(yǎng)價值相對最低的短柄枹櫟種子的擴散距離則最近,這與最優(yōu)貯藏空間模型的預(yù)測是相一致的,即鼠類更傾向于把高價值的食物貯藏在遠離種子釋放點的地方[24- 25]。本實驗結(jié)果也表明食物相對豐富度會對鼠類擴散種子的距離產(chǎn)生顯著影響。2012年3種植物種子被貯藏的距離均大于2011年,且隨著種子的營養(yǎng)價值越大,距離的增量也越大,這個結(jié)果暗示在食物匱乏的年份種子的價值量得到了提升。

    在本研究中,栓皮櫟種子的貯藏量最大,在實驗后期被貯藏后的存留量也最大。一般認(rèn)為鼠類在殼斗科植物的擴散與分布中扮演著重要的角色,據(jù)此推斷栓皮櫟應(yīng)在該地區(qū)分布較廣,但銳齒槲櫟卻是實驗地分布最為廣泛的殼斗科植物。銳齒槲櫟自第三紀(jì)冰川紀(jì)以來,就在秦嶺地區(qū)廣泛分布,在眾多地區(qū)自生為純林或與栓皮櫟、短柄枹櫟等生成混交林[19]。這說明雖然種子擴散對于植物的分布很重要,但其僅是植物生存與分布的第一步,影響植物存活的因素還有很多。

    本研究結(jié)果表明,鼠類傾向于貯藏營養(yǎng)價值高的種子。在食物相對豐富度較高的年份會更多的貯藏種子,但種子被貯藏的距離較近,在食物豐富度較低的年份會更多的取食種子。鼠類通過對種子價值的判斷而采取不同的選擇策略,從而影響不同種子的命運,并對這些植物種子的擴散和自然更新產(chǎn)生重要影響

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    Seed dispersal of three sympatric oak species by forest rodents in the south slope of Qinling Mountains, China

    ZHANG Bo1, SHI Zijun1, CHEN Xiaoning2, HOU Xiang2, WANG Jing2, LI Jingang1, CHANG Gang2,*

    1CollegeofLifeSciences,ShaanxiNormalUniversity,Xi′an710062,China2ShaanxiInstituteofZoology,Xi′an710032,China

    Forest rodents, as seed predators and dispersers, play important roles in the regeneration of plants. Seed characteristics and food abundance influence the eating and hoarding strategies of rodents. In order to understand the seed selection differences by rodents, in 2011 and 2012 three sympatric Fagaceae plants (Quercusalienavar.acuteserrata,Q.variabilisandQ.serratavar.brevipetiolata) were used to study seed dispersal in Foping National Nature Reserve,located in the Qinling Mountains, China. Prior to the experiment, rodent density was surveyed from August to October of each year. Cage traps (27.0 cm×14.0 cm×14.0 cm), baited with peanuts, were set 10 m apart along two transects in each plot and were deployed from 17:00 to 17:30 daily. Traps were checked after 14 hours and all captured rodents were processed and immediately released. The seed mast was also surveyed from mid-August to late November of each year. 36 collection boxes were set up under 36 trees (12 trees of each species). The collection boxes were approximately 1 m2and were monitored every 7 days. Physical properties of the collected seeds were measured by technicians in the lab and chemical properties were determined by the Center of Grain Quality at the Ministry of Agriculture, China. Seed dispersal was surveyed in a deciduous broadleaved forest each year. Ten sites (1 m×1 m) were established as seed stations with a minimum distance of 15 m from one another. 20 tagged seeds of each of each of the three tree species (n=60) were placed at each station. Seed counts at each box occurred on days 1, 3, 5, 10, 17, 27 and 50 following presentation. Missing seeds were located by visual search and their fates followed. The results showed that: (1) rodents preferred to cacheQ.variabilisseeds (with higher energy) at a greater distance, and eatQ.serratavar.brevipetiolata(with lower energy) in situ.Q.variabiliswere cached farther than Q.variabilis(2011:1.52 m,2012:4.03 m). All three seed types were cached further when food was scarce. (2) In a mast seeding year (2011), rodents consumed seeds slowly and cached more seeds. 67.33% seeds remained at each station on the 10thday, and 29.67% seeds remained in caches on the 50thday. In the year that food resources were relatively poor, rodents tended to eat more seeds. All seeds were removed by the 10thday and only 3.83% seeds remained in the caches on the 50thday. When food was most scarce, all three kinds of seeds were cached less. (3) Although moreQ.variabilisseeds cached by rodents survived in later experiments, it had a narrow range of distribution. This phenomenon indicates that seed dispersal is just the first step of plant distribution and survival. These results indicate that rodents primarily select seeds of high nutritional value to cache. More seeds were cached in the year with abundant food resources and at closer cache distances, while more seeds were consumed when food resources were relatively poor.

    seed traits; hoarding behavior; relative food abundance; seed dispersal; seed selection; seed consumption

    國家自然科學(xué)基金項目(31100283);陜西省自然科學(xué)基金項目(2014JM3066);“西部之光”人才培養(yǎng)計劃項目(2012DF04)

    2015- 03- 05;

    日期:2016- 03- 03

    10.5846/stxb201503050428

    *通訊作者Corresponding author.E-mail: snow1178@snnu.edu.cn

    張博,石子俊,陳曉寧,侯祥,王京,李金鋼,常罡.森林鼠類對秦嶺南坡3種殼斗科植物種子擴散的影響.生態(tài)學(xué)報,2016,36(21):6750- 6757.

    Zhang B, Shi Z J, Chen X N, Hou X, Wang J, Li J G, Chang G.Seed dispersal of three sympatric oak species by forest rodents in the south slope of Qinling Mountains, China.Acta Ecologica Sinica,2016,36(21):6750- 6757.

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