叢枝菌根真菌對(duì)改善植物磷素營(yíng)養(yǎng)機(jī)制的研究進(jìn)展

景新新　王發(fā)園

摘要：叢枝菌根（Arbuscular mycorrhizal，AM）真菌廣泛分布于各陸地生態(tài)系統(tǒng)，可與絕大多數(shù)高等植物互惠共生。大量研究已經(jīng)廣泛證實(shí)，AM真菌可以改善宿主植物營(yíng)養(yǎng)狀況，尤其是磷素營(yíng)養(yǎng)。AM真菌能夠促進(jìn)植物對(duì)土壤磷的吸收，但同時(shí)菌根效應(yīng)受土壤磷狀況和植物磷素營(yíng)養(yǎng)狀況等因素的影響?？偨Y(jié)了AM真菌對(duì)土壤磷吸收轉(zhuǎn)運(yùn)機(jī)制，AM真菌改善植物磷營(yíng)養(yǎng)的機(jī)理，以及土壤磷水平和磷形態(tài)對(duì)菌根效應(yīng)的影響，并對(duì)未來(lái)的研究方向進(jìn)行了展望。

關(guān)鍵詞：叢枝菌根（Arbuscular mycorrhizal，AM）；土壤磷；磷營(yíng)養(yǎng)；磷形態(tài)；菌根效應(yīng)

中圖分類(lèi)號(hào)：Q945.12 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：A 文章編號(hào)：0439-8114（2016）08-1908-05

DOI：10.14088/j.cnki.issn0439-8114.2016.08.002

Abstract： Arbuscular mycorrhizal （AM） fungi are widely distributed in the terrestrial ecosystem， and form mutualistic symbiosis with the majority of higher plants. It has been widely confirmed that， AM fungi can improve the nutritional status of the host plants， especially the phosphorus nutrition. AM fungi promote phosphorus uptake by plant from soil， but mycorrhizal effects vary with environmental conditions such as phosphorus status in both soil and plants. This treatise summarizes the mechanisms underlying soil phosphorus uptake and transport mediated by AM fungi， the mechanisms by which AM fungi improve the phosphorus nutritional status of plants， and the effects of phosphorus levels and forms in soil on mycorrhizal effect. Future prospects are also discussed.

Key words： arbuscular mycorrhizae（AM）； soil phosphorus； phosphorus nutrition； phosphorus forms； mycorrhizal effects

磷是植物生長(zhǎng)必需的礦質(zhì)元素之一，它不僅是植物中重要化合物的組成成分，也是植物體內(nèi)能量載體的主要組分和提供者，它以多種途徑參與植物體內(nèi)的各種代謝過(guò)程，對(duì)植物的生理生化調(diào)節(jié)有著重要作用[1]。但是由于土壤對(duì)磷的化學(xué)固定作用， 使得土壤中大部分磷難以被植物利用，植物可吸收利用的有效磷嚴(yán)重缺乏。另一方面，磷肥的大量施用不僅耗竭現(xiàn)有的磷礦資源，而且使農(nóng)田土壤環(huán)境、水環(huán)境受到污染，破壞生態(tài)平衡[1，2]。

叢枝菌根（Arbuscular mycorrhizal，AM）是自然界中普遍存在的植物-真菌共生體[3]，是目前已探明的與植物關(guān)系最為密切的土壤微生物之一[4，5]。叢枝菌根對(duì)生態(tài)系統(tǒng)具有重要意義，不僅在促進(jìn)磷素吸收方面有突出的作用[6]，還能改善植物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性，對(duì)外界環(huán)境的脅迫起到很好的緩解作用，促進(jìn)植物生長(zhǎng)有益的元素的吸收，同時(shí)降低重金屬等對(duì)植物不利元素的吸收[7-10]。因此，叢枝菌根在污染土壤修復(fù)[11]、農(nóng)藥殘留控制[12]等領(lǐng)域有廣泛的應(yīng)用。但是，不少研究表明菌根效應(yīng)受土壤磷水平和形態(tài)的影響。本文主要綜述了叢枝菌根真菌對(duì)植物磷營(yíng)養(yǎng)的改善，以及磷營(yíng)養(yǎng)狀況與菌根效應(yīng)的關(guān)系，同時(shí)提出了需要進(jìn)一步完善和深入研究的領(lǐng)域。

1 AM真菌對(duì)磷的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)機(jī)制

菌根植物可以通過(guò)根毛和菌絲兩種途徑從土壤中吸收磷。大多數(shù)研究表明，植物的大部分磷是通過(guò)菌絲吸收和運(yùn)輸?shù)?。已?jīng)從AM真菌菌絲中分離到4個(gè)磷酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)基因（表1）。Sokolski等[13]從Glomus屬10種25個(gè)菌株中鑒定出磷酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)基因，這說(shuō)明磷酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)基因很可能廣泛存在于AM真菌中。

AM真菌外生菌絲的磷酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白將從土壤中吸收的磷轉(zhuǎn)運(yùn)到菌絲內(nèi)，并在聚磷酸酶的作用下合成聚磷酸鹽，儲(chǔ)存于AM真菌的液泡中[33-35]。與植物根系相比菌絲具有較大的磷酸鹽親和力，即使在低磷土壤中菌絲也能吸收磷，菌根植物吸收磷的臨界濃度（Cmin）降低，這使得寄主植物的磷吸收范圍擴(kuò)大[36]。

在磷的整個(gè)吸收轉(zhuǎn)運(yùn)過(guò)程中，磷在叢枝和植物共生界面的卸載速率可能是制約叢枝菌根磷吸收的關(guān)鍵[37]。在這過(guò)程中，磷不僅是AM菌根吸收轉(zhuǎn)運(yùn)的主要營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，同時(shí)磷本身又是一種信號(hào)物質(zhì)，能調(diào)控AM真菌共生體系[38]。AM共生體系能感知信號(hào)并作出反應(yīng)，當(dāng)植物受到磷脅迫時(shí)，不僅能促進(jìn)植物菌絲、叢枝中磷的吸收運(yùn)輸速率，還能提高植物的菌根化水平，進(jìn)而促進(jìn)植物對(duì)土壤中磷的吸收。

2 AM真菌改善植物磷營(yíng)養(yǎng)的機(jī)理

2.1 AM真菌調(diào)控植物中的磷酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)基因

眾多研究表明，AM真菌的調(diào)控植物組織中的磷酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)基因，從而進(jìn)一步影響植物磷營(yíng)養(yǎng)。已經(jīng)從小麥、水稻、煙草、馬鈴薯等10余種作物中鑒定出30多個(gè)受AM真菌調(diào)控的磷酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)基因（表1）。

2.2 擴(kuò)大植物吸收面積

土壤中的磷不易移動(dòng)，并且磷酸根易被Fe、Al等金屬離子固定，或與土壤中的膠體結(jié)合形成難溶性磷。據(jù)統(tǒng)計(jì)，土壤中不能被植物直接吸收利用磷達(dá)到95%。植物根系周?chē)牧妆桓滴蘸蟮貌坏郊皶r(shí)的補(bǔ)充，而形成“缺磷區(qū)”。AM真菌形成的根外菌絲可以延伸穿過(guò)“缺磷區(qū)”，吸收缺磷區(qū)以外土壤中的磷。菌根的菌絲可向根外延伸至11.7 cm的區(qū)域，土壤菌絲體密度為2.5 m/cm3，延伸了“缺磷區(qū)”范圍，縮短了根吸收養(yǎng)分的距離[39]，大大增加了土壤磷的空間有效性[40，41]，促進(jìn)植物對(duì)磷元素的吸收。

2.3 菌絲強(qiáng)大的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)能力

AM真菌對(duì)磷元素的吸收轉(zhuǎn)運(yùn)速率較其他土壤養(yǎng)分高，研究表明摩西球囊霉菌絲在10 d內(nèi)轉(zhuǎn)運(yùn)的P遠(yuǎn)遠(yuǎn)大于S、Zn。在一定的磷濃度下，菌根根系吸收磷速度制約磷的吸收量。菌絲對(duì)磷在吸收速率為18×10-14 mol/（cm·s），是非菌根植物的6倍。由于AM真菌菌絲體沒(méi)有隔膜，根外菌絲吸收的磷可以隨著菌絲細(xì)胞質(zhì)的流動(dòng)很快被轉(zhuǎn)運(yùn)進(jìn)而被植物利用。磷在菌絲中的流動(dòng)速度為20 mm/h，是植物根系的10倍[36]。

2.4 菌根分泌物的活化作用

AM真菌可以活化促進(jìn)難溶性磷的溶解，開(kāi)發(fā)土壤中新的磷源，促進(jìn)植物對(duì)磷的吸收[42]。由于土壤中磷的存在形態(tài)不同，因此AM真菌對(duì)磷的活化吸收機(jī)制也不盡相同[43]。AM真菌能夠分泌H+和一些酸性化合物，這些分泌物能夠螯合土壤中的鈣、鋁等，使PO3-從土壤難溶性磷酸鹽中釋放出來(lái)，增強(qiáng)了土壤中磷的有效性。此外，AM真菌還能分泌酸性磷酸酶，礦化土壤中的有機(jī)磷，增強(qiáng)植物根際土壤酸性磷酸酶和堿性磷酸酶的活性[44]，促進(jìn)植物對(duì)磷的吸收利用[45，46]。

2.5 與其他微生物共同作用

在土壤中AM真菌與細(xì)菌兩者之間存在相互作用，菌絲際解磷細(xì)菌能利用根外菌絲的分泌物參與土壤有機(jī)磷的周轉(zhuǎn)，這將有利于土壤磷素的循環(huán)和植物磷養(yǎng)分的吸收[47]。AM真菌與熒光假單胞菌（Pseudomonas fluorescens）[48]、氮營(yíng)養(yǎng)醋桿菌（Acetobacter diazotrophicus）[49]混合接種試驗(yàn)均表明，AM與其他微生物相互作用能提高植物的生物量與植株磷含量。

2.6 促進(jìn)土壤結(jié)構(gòu)的穩(wěn)定性

AM真菌的侵染能改善土壤的理化性[50]，間接增強(qiáng)植物對(duì)土壤中磷的吸收。由于菌絲直徑比植物根系小很多，能夠通過(guò)更緊實(shí)的土壤區(qū)域，增加土壤的容積[51]。AM真菌分泌的含金屬離子的球囊霉素相關(guān)土壤蛋白（Glomalin-related soil proteins）[52，53]及其他土壤蛋白，是親水性的黏合劑，在土壤有機(jī)質(zhì)組成、土壤碳循環(huán)中起著非常重要的作用，有利于土壤團(tuán)聚體的形成以及土壤結(jié)構(gòu)的穩(wěn)定[54-56]。植物根際菌絲的形成分支并不斷地定殖于新的根系，能夠形成龐大的菌絲網(wǎng)[57]。Degens等[58]利用盆栽試驗(yàn)證明了菌絲網(wǎng)絡(luò)的形成使砂質(zhì)土壤的結(jié)構(gòu)更加穩(wěn)定。

3 植物磷營(yíng)養(yǎng)對(duì)菌根效應(yīng)的影響

叢枝菌根能夠改善植物的磷營(yíng)養(yǎng)狀況，但是菌根效應(yīng)往往受土壤基礎(chǔ)肥力狀況的影響，尤其是土壤磷。當(dāng)土壤磷含量較高時(shí)可能會(huì)影響叢枝菌根的作用，這可能與AM真菌對(duì)高濃度磷的耐受性，植物對(duì)菌根的依賴(lài)性有關(guān)。

3.1 不同磷水平的影響

隨著土壤施加無(wú)機(jī)磷水平的增加，AM真菌侵染率以及對(duì)植物貢獻(xiàn)率均降低。李岳峰等[59]的研究表明，過(guò)高施磷抑制了AM真菌對(duì)水稻/綠豆幼苗的侵染，當(dāng)施磷水平高于20 mg/kg時(shí)，AM真菌對(duì)寄主植物的貢獻(xiàn)率開(kāi)始下降。馮艷梅等[60]采用四室隔網(wǎng)培養(yǎng)裝置，在不同磷濃度下研究AM真菌的生長(zhǎng)及活性影響，也同樣發(fā)現(xiàn)低磷能促進(jìn)菌根效應(yīng)。但當(dāng)磷濃度達(dá)到250、500 mg/kg時(shí)，菌根效應(yīng)受到了抑制，AM真菌不能促進(jìn)植物的生長(zhǎng)和磷的吸收。利用菌根缺陷型和野生型西紅柿研究發(fā)現(xiàn)，菌根效應(yīng)受到土壤磷含量的顯著影響，低磷條件下菌根效應(yīng)更突出，寄主植物對(duì)土壤Zn污染的抵抗能力更強(qiáng)，生物量也較大[61，62]。在用三室培養(yǎng)系統(tǒng)研究G. mosseae對(duì)紅三葉Zn吸收的研究中，在土壤磷含量充足的情況下，接種AM真菌對(duì)植物生長(zhǎng)沒(méi)有顯著影響[63]。這些均表明了較高的磷含量抑制了菌根效應(yīng)。

高磷水平抑制菌根效應(yīng)，這可能是由于土壤高磷水平改變了植物的磷營(yíng)養(yǎng)狀況，從而抑制了AM真菌的侵染、菌絲的伸長(zhǎng)和生長(zhǎng)、AM真菌的代謝活性等[60]，進(jìn)而抑制了對(duì)磷的吸收。其抑制機(jī)制可歸納總結(jié)為以下幾種：①?gòu)闹参餇I(yíng)養(yǎng)代謝水平，這可能是由于較高磷濃度抑制了營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)（如碳水化合物）從根系到菌絲轉(zhuǎn)運(yùn)，從而影響了菌絲的生長(zhǎng)[64-66]。②從細(xì)胞水平上分析，這可能是由于隨著土壤磷水平的提高使植物中磷含量也相應(yīng)地增加，根細(xì)胞膜磷脂成分也隨之增加，使得根細(xì)胞膜的通透性降低，AM真菌對(duì)根系侵染的頻度[67]和與根系形成二次入侵的機(jī)會(huì)大大降低，從而抑制了菌根的侵染。③從分子水平分析，磷酸鹽（Pi）抑制了AM共生體信號(hào)物質(zhì)獨(dú)角金內(nèi)酯（Strigolactones）的合成與分泌，影響共生途徑中基因的表達(dá)等，從而限制了AM真菌與植物的共生體系的建立[38]。

在不同的研究中，所得到的磷抑制濃度存在差異。一方面，這可能是由于研究目的不同導(dǎo)致磷濃度的設(shè)置區(qū)間范圍不同，有的試驗(yàn)主要研究土壤磷水平對(duì)叢枝菌根的影響[59]，但也有試驗(yàn)旨在研究施加的磷水平對(duì)叢枝菌根效應(yīng)的影響[60]；另一方面，可能是由于試驗(yàn)條件，試驗(yàn)材料如供試土壤基本理化性質(zhì)、供試菌劑不同，導(dǎo)致了抑制菌根效應(yīng)的臨界濃度的不同。因此，在研究不同磷水平對(duì)叢枝菌根效應(yīng)的影響時(shí)，應(yīng)根據(jù)試驗(yàn)?zāi)康倪x擇合適的磷濃度范圍。

3.2 不同磷形態(tài)的影響

盡管在培養(yǎng)試驗(yàn)中，一般都以KH2PO4、K2HPO4、Ca（HPO4）2等無(wú)機(jī)磷作為磷源，但在自然條件下，叢枝菌根所吸收利用的磷一般是土壤中的有機(jī)磷，占土壤全磷的20%～50%，有機(jī)磷必須水解成正磷酸鹽后才能被吸收利用。因此，磷形態(tài)的不同也會(huì)影響叢枝菌根真菌的效應(yīng)。

在相同磷濃度下，無(wú)機(jī)磷與有機(jī)磷對(duì)菌根效應(yīng)的影響不同。利用三室隔網(wǎng)培養(yǎng)法研究發(fā)現(xiàn)，施加無(wú)機(jī)磷菌根侵染率低于有機(jī)磷處理，但AM真菌對(duì)不同磷源的利用率因接種AM真菌種類(lèi)的不同而不同[68]。此外，與無(wú)機(jī)磷相比，叢枝菌根對(duì)有機(jī)磷的利用具有延遲性，即在植物的生長(zhǎng)前期無(wú)機(jī)磷的效應(yīng)較大，到生長(zhǎng)后期菌絲對(duì)有機(jī)磷的作用才顯現(xiàn)出來(lái)，表現(xiàn)為促進(jìn)植物生長(zhǎng)[69]。這可能是由于不同形態(tài)的磷存在有效性差異[70]。

AM真菌對(duì)不同有機(jī)磷源的利用效率也不同。菌絲利用不同有機(jī)磷源的能力大小也存在差異，為卵磷脂>植酸鈉>核糖核酸[71]。其中，植酸鈉為磷酸酶的反應(yīng)基質(zhì)，在菌絲分泌的磷酸酶的作用下水解為無(wú)機(jī)磷，被植物吸收利用，所以其菌根利用率較高。

4 展望

盡管關(guān)于叢枝菌根與磷素營(yíng)養(yǎng)的研究較多，但近幾年研究進(jìn)展不大，機(jī)理的研究不夠深入，一些假設(shè)并未得到直接的驗(yàn)證，未來(lái)還應(yīng)在以下幾個(gè)方面加強(qiáng)研究：①叢枝菌根與磷素營(yíng)養(yǎng)的研究，大多停留在現(xiàn)象的研究，而對(duì)機(jī)理的研究較少，向更深層次，如分子和蛋白方面，研究磷素營(yíng)養(yǎng)與叢枝菌根的關(guān)系及其相互作用機(jī)制；②其研究大部分在盆栽條件下進(jìn)行，在大田以及實(shí)際應(yīng)用中的研究很少，因此未來(lái)應(yīng)將其研究結(jié)果進(jìn)一步驗(yàn)證，并與耕作方式[43，59，72]、施肥方式[73-75]相結(jié)合；③叢枝菌根在不同領(lǐng)域應(yīng)用的研究中，如改善植物營(yíng)養(yǎng)狀況、土壤污染修復(fù)應(yīng)用等，人們應(yīng)關(guān)注土壤磷肥力狀況對(duì)AM真菌效應(yīng)的影響，盡量提高菌根的作用，使其效應(yīng)最大化。

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