AEG1與鈣黏附蛋白E在食管癌中表達(dá)的相關(guān)性及其意義

趙潤根，張彩鳳，姬娟娟，張利利，肖懷蔥，夏永華，韓宇（新鄉(xiāng)醫(yī)學(xué)院第一附屬醫(yī)院.消化內(nèi)科，.皮膚科，河南 衛(wèi)輝 45300）

AEG1與鈣黏附蛋白E在食管癌中表達(dá)的相關(guān)性及其意義

趙潤根1，張彩鳳1，姬娟娟1，張利利1，肖懷蔥1，夏永華2，韓宇1
（新鄉(xiāng)醫(yī)學(xué)院第一附屬醫(yī)院1.消化內(nèi)科，2.皮膚科，河南 衛(wèi)輝 453100）

目的研究星形細(xì)胞上調(diào)基因1（AEG1）和鈣黏附蛋白E（E-cad）在食管癌中的表達(dá)的相關(guān)性，并分析與臨床病理特征的關(guān)系。方法采用免疫組織化學(xué)方法和Western blot兩種方法檢測58例食管癌組織及其相應(yīng)的癌旁組織中AEG1和鈣黏附蛋白E的表達(dá)，并分析與臨床病理特征的相關(guān)性。結(jié)果在58例食管癌組織中AEG1表達(dá)的陽性率82.7%明顯高于相應(yīng)的癌旁組織的51.7%（P<0.05），且表達(dá)陽性率與性別、年齡、腫瘤的部位、腫瘤病理類型無相關(guān)性（P>0.05），而與腫瘤分化程度、浸潤深度、臨床分期、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)（P< 0.05）；在58例食管癌組織中鈣黏附蛋白E的陽性率為31%，明顯低于相應(yīng)癌旁組織的94.8%（P<0.05），且表達(dá)陽性率與性別、年齡、腫瘤的部位、腫瘤病理類型無相關(guān)性（P>0.05），而與腫瘤分化程度、浸潤深度、臨床分期、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)（P<0.05）；食管癌中AEG1與鈣黏附蛋白E的表達(dá)呈明顯的負(fù)相關(guān)（r=-0.483，P<0.05）。結(jié)論AEG1和鈣黏附蛋白E在食管癌中的表達(dá)分別表現(xiàn)為高表達(dá)和表達(dá)缺失，且兩者與食管癌的侵潤、轉(zhuǎn)移密切相關(guān)，AEG1可能介導(dǎo)食管癌中鈣黏附蛋白E的表達(dá)下調(diào)。

星形細(xì)胞上調(diào)基因1；鈣黏附蛋白E；食管癌；免疫組織化學(xué)

食管癌是我國常見的惡性腫瘤，由于早期癥狀不典型，多數(shù)患者發(fā)現(xiàn)時(shí)已屬晚期，具有較高的死亡率，居全國各類惡性腫瘤的第4位[1]，其中深度浸潤和轉(zhuǎn)移是主要的死因。目前對(duì)于食管癌的治療除傳統(tǒng)的外科手術(shù)、放化療治療外，隨著人們對(duì)腫瘤發(fā)病的分子水平的研究不斷加深，針對(duì)新分子靶點(diǎn)的分子靶向治療成為食管癌治療的新方向。星形細(xì)胞上調(diào)基因1（astrocyte elevated gene 1，AEG1）是新近發(fā)現(xiàn)的癌基因。研究發(fā)現(xiàn)AEG1在多種腫瘤（如乳腺癌[2]、神經(jīng)膠質(zhì)瘤[3]、前列腺癌[4]、胃癌等[5]）中存在高表達(dá)，并與腫瘤的進(jìn)展、轉(zhuǎn)移與侵襲、不良預(yù)后密切相關(guān)[6-7]。鈣黏附蛋白E（E-cadherin，E-cad）是表達(dá)于正常上皮細(xì)胞表面的黏附分子，介導(dǎo)上皮細(xì)胞間的黏附性。E-cad在多種腫瘤中存在明顯表達(dá)減少甚至缺失，與腫瘤的轉(zhuǎn)移與侵襲、不良預(yù)后密切相關(guān)[8]。然而兩者在食管癌中表達(dá)的相關(guān)性并未見報(bào)道。本研究擬通過免疫組織化學(xué)和Western blot檢測食管癌及相應(yīng)癌旁食管黏膜中AEG1和E-cad表達(dá)水平，并分析兩者與臨床病理特征的關(guān)系，探討兩者在食管癌中表達(dá)的相關(guān)性及其意義。

1　材料與方法

1.1組織材料

選取58例新鄉(xiāng)醫(yī)學(xué)院第一附屬醫(yī)院胃鏡室取得的食管癌病理活檢標(biāo)本，所有標(biāo)本均經(jīng)2位高年資病理科醫(yī)師確診；所有患者均為首次就診，均未接受治療。

1.2試劑與儀器

鼠多克隆AEG1抗體（稀釋倍數(shù)1∶100）和鼠多克隆鈣黏附蛋白E抗體（稀釋倍數(shù)1∶100）、DAB顯色劑均購自武漢博士德生物有限公司，免疫組織化學(xué)SP法二抗試劑盒購自北京中杉金橋生物有限公司，改進(jìn)型枸櫞酸鹽緩沖抗原修復(fù)液（50×）購自碧云天生物科技有限公司，蛋白提取試劑盒、蛋白定量試劑盒、凝膠試劑盒、山羊抗鼠二抗、ECL顯色液均購自碧云天生物科技有限公司，組織包埋機(jī)（湖北孝感，BM-IX）；石蠟切片機(jī)（上海Thermo Shadon，F(xiàn)inesse 325）；Amersham Imager 600凝膠成像系統(tǒng)（美國 GE Healthcare），垂直電泳系統(tǒng)（美國Bio-rad）。

1.3方法與結(jié)果判定

1.3.1免疫組織化學(xué)將取得的組織標(biāo)本用4%中性甲醛固定，進(jìn)行石蠟包埋切片。常規(guī)脫蠟復(fù)水、微波法抗原修復(fù)、過氧化氫中和內(nèi)源性的過氧化氫酶、山羊血清封閉、滴加一抗、4℃過夜、滴加二抗、滴加生物素-卵鏈霉素蛋白、DAB顯色、復(fù)染、中性樹膠封片、觀察。用PBS代替一抗作為陰性對(duì)照。對(duì)于陽性染色結(jié)果的判定采用雙盲法進(jìn)行，由2位高年資病理科醫(yī)師獨(dú)立讀片。AEG1陽性表達(dá)主要定位于細(xì)胞質(zhì)，少量表達(dá)于細(xì)胞膜，陽性表達(dá)為棕黃色顆粒。每張切片隨機(jī)挑選5個(gè)視野（×400），每個(gè)視野計(jì)數(shù)100個(gè)完整的腫瘤細(xì)胞，先根據(jù)陽性細(xì)胞所占的百分?jǐn)?shù)計(jì)分：<5%為0分，5%～25%為1分,26% ～50%為2分，51%～75%為3分，>75%為4分；再根據(jù)陽性細(xì)胞著色程度計(jì)分：無著色為0分，淡黃色為1分，棕黃色為2分，褐黃色為3分.將兩者相乘所得的總分進(jìn)行結(jié)果判定：分別對(duì)應(yīng)4種表達(dá)強(qiáng)度：陰性：-（評(píng)分0～1）、弱陽性：+（評(píng)分2～4）、中度陽性：++（評(píng)分5～8）和強(qiáng)陽性：+++（評(píng)分9～12）；（＋～＋＋＋）統(tǒng)計(jì)為陽性，（－）為陰性。

1.3.2免疫蛋白印跡對(duì)新鮮的食管癌組織和癌旁組織標(biāo)本進(jìn)行總蛋白的提取并定量；將蛋白用8% 的SDS-PAGE膠電泳，電泳后取下凝膠將蛋白電轉(zhuǎn)到聚偏二氟乙烯（PVDF）膜上，用5%脫脂奶粉封閉2 h，加入一抗（AEG1和E-cad濃度均為1∶670）4℃過夜；第2天加入二抗，室溫孵育1 h，在Amersham Imager 600化學(xué)發(fā)光成像系統(tǒng)曝光，蛋白表達(dá)的灰度值運(yùn)用mage-Pro Plus 5.0軟件分析。蛋白相對(duì)表達(dá)為目的基因表達(dá)量與內(nèi)參基因表達(dá)量的比值，Gapdh為內(nèi)參。

1.4統(tǒng)計(jì)學(xué)方法

采用SPSS 11.5統(tǒng)計(jì)軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)分析，計(jì)數(shù)資料用χ2檢驗(yàn)或Fisher's精確檢驗(yàn)，相關(guān)性用Spearman等級(jí)相關(guān)分析，P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2　結(jié)果

2.1AEG1和E-cad在食管癌組織和癌旁組織中的表達(dá)

AEG1在食管癌組中表達(dá)的陽性率明顯高于癌旁組，兩者比較差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P<0.05）。與癌旁組比較，食管癌中E-cad的表達(dá)明顯減少，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。見圖1和表1。

2.2AEG1和E-cad在食管癌組織中表達(dá)的相關(guān)性

AEG1陽性組中E-cad陽性率為20.8%，明顯低于AEG1陰性組中E-cad的陽性率83.3%；兩者在食管癌中的表達(dá)呈明顯負(fù)相關(guān)（r=-0.483），差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P<0.05）。見表2。

圖1　AEG1和E-cad在食管癌及癌旁組織中的表達(dá)

表1　AEG1、E-cad在食管癌及其癌旁組織中的表達(dá)情況

表2　AEG1與E-cad在食管癌中表達(dá)的相關(guān)性

2.3AEG1和E-cad在食管癌中表達(dá)與臨床病理因素之間的關(guān)系

食管癌組織中AEG1的表達(dá)與患者的性別、年齡、腫瘤的部位及病理類型無關(guān)（P>0.05）；而與腫瘤的分化程度、侵潤深度、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況、臨床分期相關(guān)（P<0.05），隨著分化程度的降低、浸潤深度的加深，AEG1的表達(dá)陽性率越高，有淋巴轉(zhuǎn)移的患者中AEG1的陽性率明顯高于無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者。食管癌組織中E-cad的表達(dá)與患者的性別、年齡、腫瘤的部位及病理類型無相關(guān)性（P>0.05）；而與腫瘤的分化程度、侵潤深度、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況、臨床分期相關(guān)（P<0.05），隨著分化程度的降低、浸潤深度的加深，E-cad的表達(dá)陽性率逐漸降低，有淋巴轉(zhuǎn)移的患者中E-cad的陽性率明顯低于無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者。見表3。

2.4食管癌和癌旁組織中AEG1和E-cad蛋白表達(dá)水平的比較

食管癌和癌旁組織中AEG1和E-cad蛋白表達(dá)水平的比較見圖2、3、4。食管癌中AEG1蛋白表達(dá)水平明顯高于相應(yīng)的癌旁組織（P<0.05），食管癌組織中E-cad的表達(dá)水平明顯低于相應(yīng)的癌旁組織（P<0.05），兩者差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。見圖5、6。

圖2　AEG1、鈣黏附蛋白E在食管癌與相應(yīng)的癌旁組織中的表達(dá)情況

表3　AEG1、E-cad在食管癌中的表達(dá)與臨床病理因素之間的關(guān)系

圖3　食管癌與相應(yīng)的癌旁組織中AEG1表達(dá)的比較

圖4　食管癌與相應(yīng)癌旁組織中的E-cad表達(dá)的比較

圖5　食管癌與癌旁組織中AEG1含量的比較

圖6　食管癌與癌旁組織中E-cad含量的比較

3　討論

AEG1是新近發(fā)現(xiàn)的原癌基因，其cDNA序列全長3 611 bp，包含12個(gè)外顯子和11個(gè)內(nèi)含子，位于人類8號(hào)染色體上[9]。大量研究表明，AEG1有促進(jìn)腫瘤細(xì)胞的增殖[10]、抑制細(xì)胞凋亡[11]、促進(jìn)細(xì)胞侵襲和轉(zhuǎn)移、增加化療抗性[12]、促進(jìn)腫瘤血管形成等[13]生物學(xué)功能。提示AEG1在腫瘤的發(fā)生、發(fā)展及惡性進(jìn)程中發(fā)揮重要作用。近年來的研究發(fā)現(xiàn)，神經(jīng)膠質(zhì)瘤[3]、前列腺癌[4]、胃癌[5]、卵巢癌等[14]多種腫瘤中都存在AEG1的高表達(dá)。為研究食管癌中AEG1的表達(dá)情況，本實(shí)驗(yàn)采用免疫組織化學(xué)和Western blot方法對(duì)58例食管癌組織和相對(duì)應(yīng)的癌旁組織中AEG1的表達(dá)情況進(jìn)行檢測。結(jié)果顯示食管癌組織中AEG1的表達(dá)陽性率明顯高于相對(duì)應(yīng)的癌旁組織（P<0.05），兩者比較差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。為進(jìn)一步探討AEG1在食管癌中表達(dá)的意義，本研究比較分析58例食管癌患者的臨床病理資料。

浸潤和轉(zhuǎn)移是導(dǎo)致腫瘤患者死亡的主要原因，浸潤深度和遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移與患者的不良預(yù)后密切相關(guān)[15]。研究證實(shí)，AEG1能促進(jìn)乳腺癌細(xì)胞轉(zhuǎn)移到小鼠的肺部[16]，在轉(zhuǎn)移的淋巴結(jié)中AEG1表達(dá)水平明顯高于無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的腫瘤組織[13]；AEG1的表達(dá)可以明顯抑制腫瘤組織向淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移[12]。這提示AEG1在腫瘤細(xì)胞的浸潤和轉(zhuǎn)移密切相關(guān)。本研究比較分析58例食管癌標(biāo)本，其中浸潤深度在T1-T2之間的病例25例，AEG1的陽性率為64.0%，顯著低于浸潤深度在T3-T4的97.0%（P=0.01）。其中有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者38例，AEG1的陽性率為97.4%，顯著高于無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的55.0%（P=0.00），也支持這一觀點(diǎn)。同時(shí)本研究還發(fā)現(xiàn)在食管癌組織中AEG1的表達(dá)與腫瘤的分化程度和臨床分期密切相關(guān)（P<0.05），而與腫瘤的部位、病理類型、患者的年齡及性別無關(guān)。其具體分子機(jī)制目前尚不清楚。

腫瘤細(xì)胞的轉(zhuǎn)移是一個(gè)多階段的過程[17]。目前多數(shù)研究表明，腫瘤細(xì)胞的轉(zhuǎn)移的發(fā)生起始于上皮間質(zhì)轉(zhuǎn)化（epithelial-mesenchymal transition，EMT）[18]，EMT的過程包括細(xì)胞表面的緊密連接蛋白減少或重新排列以及一些間質(zhì)細(xì)胞蛋白的表達(dá)的增多；從而導(dǎo)致細(xì)胞失去上皮極性并獲得間質(zhì)特性，使細(xì)胞獲得較強(qiáng)的侵襲和轉(zhuǎn)移能力。鈣黏附蛋白E是一種鈣依賴性的細(xì)胞跨膜蛋白；其功能的發(fā)揮主要是E-cad與β連環(huán)素結(jié)合形成E-cad/β連環(huán)素復(fù)合體，錨定于細(xì)胞骨架上，從而介導(dǎo)同種細(xì)胞間的黏附并維持組織結(jié)構(gòu)的功能。研究證實(shí)，E-cad在包括食管癌在內(nèi)的多種腫瘤中都存在表達(dá)的缺失，并與腫瘤的浸潤深度和遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移密切相關(guān)[19]。本研究通過對(duì)58例食管癌標(biāo)本中鈣黏附蛋白E的表達(dá)進(jìn)行比較分析發(fā)現(xiàn)，在AEG1表達(dá)陽性的48例標(biāo)本中僅有10例出現(xiàn)E-cad的陽性，陽性率為20.8%；而在AEG1表達(dá)陰性的10例食管癌標(biāo)本中8例鈣黏附蛋白E表現(xiàn)為陽性，陽性率為80%；相關(guān)分析結(jié)果顯示，AEG1和E-cad在食管癌的表達(dá)中呈明顯負(fù)相關(guān)（r=-0.483，P=0.00），差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。另外，在實(shí)驗(yàn)中還發(fā)現(xiàn)在食管癌標(biāo)本中隨著AEG1陽性程度的增強(qiáng)，E-cad表達(dá)水平相應(yīng)的降低，因此可推測AEG1在食管癌中的過表達(dá)可能通過某種通路下調(diào)E-cad的表達(dá)。有文獻(xiàn)報(bào)道，在肺癌[20]、宮頸癌等[18]的研究中發(fā)現(xiàn)AEG1表達(dá)上調(diào)具有誘導(dǎo)上皮細(xì)胞間質(zhì)化的生物功能，其中Wnt/β-catenin信號(hào)通路在此過程中發(fā)揮重要作用。其可能的機(jī)制為AEG1通過激活酪蛋白激酶（CKIδ）從而誘導(dǎo)糖原合酶激酶-3β（GSK-3β）的磷酸化激活Wnt/β-catenin信號(hào)通路，導(dǎo)致細(xì)胞中β-catenin水平表達(dá)下降，介導(dǎo)上皮細(xì)胞的表面黏附分子的表達(dá)。這與本結(jié)果相一致。

研究表明，在食管癌中分別存在AEG1的表達(dá)上調(diào)和E-cad的表達(dá)缺失，且其表達(dá)水平與食管癌的分化程度、浸潤深度、轉(zhuǎn)移情況密切相關(guān)；AEG1和E-cad有望成為評(píng)估食管癌患者轉(zhuǎn)移和浸潤的重要生物指標(biāo)。相關(guān)分析顯示兩者在食管癌中表達(dá)呈顯著負(fù)相關(guān)。AEG1可能通過Wnt/β-catenin信號(hào)通路介導(dǎo)E-cad的表達(dá)下調(diào)，在食管癌的局部浸潤和轉(zhuǎn)移中發(fā)揮重要作用。然而在本研究中還有諸多不足之處，還需要進(jìn)一步研究驗(yàn)證。

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（張蕾編輯）

臨床論著

Correlationship and significance ofAEG1and expression of E-cad in esophageal carcinoma

Run-gen Zhao1，Cai-feng Zhang1，Juan-juan Ji1，Li-li Zhang1，Huai-cong Xiao1，Yong-hua Xia2，Yu Han1
（1.Department of Gastroenterology；2.Department of Dermatology，the First Affiliated Hospital of Xinxiang Medical University，Weihui，Henan 453100，China）

Objective To explore the correlationship of astrocyte elevated gene 1（AEG1）and expression of E-cadherin（E-cad）protein in esophageal carcinoma，and analyze its relationship with clinical pathological features. Methods Immunohistochemical and Western Blot test methods were used to detect the expression ofAEG1and E-cadherin protein in 58 cases of esophageal carcinoma tissues and its corresponding adjacent tissues.Then we analyzed the relationship ofAEG1，E-cadherin and clinicopathologic correlation.Results In 58 cases of esophageal carcinoma tissues，the positive expression rate ofAEG1was 82.7%；The positive expression rate ofAEG1was 51.7 %in the corresponding adjacent tissues，the positive expression rate ofAEG1in esophageal carcinoma tissues was obviously higher than that in the corresponding adjacent tissues（P＜0.05），and the expression positive rate ofAEG1 in esophageal carcinoma tissues was related to differentiated degree，depth of invasion，clinical stage，and lymph node metastasis（P＜0.05）；but no relation with sex，age，tumor site，and pathologic types（P＞0.05）；in 58 cases of esophageal carcinoma tissues，the positive expression rate of E-cadherin protein was 31%，the positive expressionrate of E-cadherin was 94.8%；the positive expression rate of E-cadherin in esophageal carcinoma tissues was obviously less than that in the corresponding adjacent tissues（P＜0.05）；It is related to differentiated degree，depth of invasion，clinical stage，and lymph node metastasis（P＜0.05）；but no relation with sex，age，tumor site，and pathologic types（P＞0.05）；the expression ofAEG1and E-cadherin protein was significantly negative correlation（r=0.483，P＜0.05）. Conclusions The expression ofAEG1and E-cadherin in esophageal carcinoma was characterized by over-expression and loss-expression，and they were closely associated with invasion and metastasis of esophageal carcinoma，AEG1may be mediated E-cadherin less-expression in esophageal carcinoma.

astrocyte elevated gene1；E-cadherin；esophageal carcinoma；immunohistochemistry

R 735.1

A

10.3969/j.issn.1005-8982.2016.04.007

1005-8982（2016）04-0033-06

2015-10-28

韓宇，E-mail：hy198317@126.com，Tel：13837315730