植物防御激素介導(dǎo)的信號(hào)途徑間的交叉對(duì)話

丁麗娜,楊國興

(1 江蘇大學(xué) 生命科學(xué)研究院，江蘇鎮(zhèn)江 212013; 2 南京農(nóng)業(yè)大學(xué) 動(dòng)物醫(yī)學(xué)院，南京 210095)

植物防御激素介導(dǎo)的信號(hào)途徑間的交叉對(duì)話

丁麗娜1,楊國興2

(1 江蘇大學(xué) 生命科學(xué)研究院，江蘇鎮(zhèn)江 212013; 2 南京農(nóng)業(yè)大學(xué) 動(dòng)物醫(yī)學(xué)院，南京 210095)

摘要:植物與病原物相互作用的過程中，植物體內(nèi)發(fā)生一系列的信號(hào)傳遞，并激發(fā)植物的防御體系，使植物產(chǎn)生抗病性反應(yīng)。目前已經(jīng)明確植物激素如水楊酸、茉莉酸和乙烯在調(diào)控抗病和防衛(wèi)信號(hào)傳導(dǎo)網(wǎng)絡(luò)中扮演了重要的角色。該文綜述了近年來國內(nèi)外有關(guān)3種信號(hào)途徑間相互作用方面的研究進(jìn)展，同時(shí)闡述了NPR1、EDS1、MPK4等關(guān)鍵調(diào)控蛋白在協(xié)調(diào)這些復(fù)雜關(guān)系中的作用，并對(duì)今后的研究前景進(jìn)行了展望。

關(guān)鍵詞:防御反應(yīng)；信號(hào)分子；調(diào)控蛋白；信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑

在自然界中，植物總是不可避免地受到各種病原物(如細(xì)菌、真菌、卵菌、病毒等)的侵襲。植物為了生存在進(jìn)化過程中逐漸建立了一系列復(fù)雜的防御機(jī)制，能夠很好地協(xié)調(diào)對(duì)抗病原菌的侵染。在植物與病原物相互作用的過程中，植物體內(nèi)發(fā)生一系列的信號(hào)傳遞。目前已知的抗病信號(hào)傳導(dǎo)途徑主要包括水楊酸(salicylicacid,SA)、 茉莉酸(jasmonicacid,JA)和乙烯(ethylene,ET)介導(dǎo)的途徑。SA是植物體內(nèi)含量較低的一種內(nèi)源酚類物質(zhì), 植物在受到許多病原菌侵染后都會(huì)大量積累SA。SA與局部抗性和系統(tǒng)獲得性抗性的形成密切相關(guān)，導(dǎo)致許多病程相關(guān)蛋白(如PR-1,PR-2和PR-5)的表達(dá)[1]。JA和ET在自然界中普遍存在，是高等植物體內(nèi)的內(nèi)源生長調(diào)節(jié)物質(zhì)，具有誘導(dǎo)多種次生代謝物的合成、葉片衰老脫落以及果實(shí)成熟等廣泛的生理功能。JA和ET也是逆境信號(hào)分子，在植物組織受到病原菌或昆蟲侵襲時(shí)快速而大量地積累[2,3]。

依據(jù)病原物在寄主內(nèi)生存的方式，可以將病原物分為活體營養(yǎng)型、壞死營養(yǎng)型和半活體營養(yǎng)型[4,5]?；铙w營養(yǎng)型病原物只能從活的植物細(xì)胞和組織中獲得所需要的營養(yǎng)物質(zhì)進(jìn)行生長和繁殖，如細(xì)菌性青枯病(Ralstonia solanacearum)以及大多數(shù)白粉病(Powdery mildew)和霜霉病(Downy mildew)的致病菌。相反，壞死營養(yǎng)型病原物從死的宿主組織中獲取生存和繁殖所需要的營養(yǎng)物質(zhì)，如真菌灰霉病菌(Botrytis cinerea)和黑斑病菌(Alternaria brassicicola)。半活體營養(yǎng)型病原菌，是指在病原物侵入植物時(shí)表現(xiàn)為活體營養(yǎng)的生活周期，而隨后又產(chǎn)生壞死營養(yǎng)的生活周期，如小麥赤霉病菌(Fusarium graminearum)、稻瘟病菌(Magnaporthe grisea)及尖孢鐮刀菌(Fusarium oxysporum)等。在受到不同類型的病原物侵染或昆蟲侵襲的時(shí)候，植物會(huì)產(chǎn)生特異的信號(hào)分子，如SA、JA和ET等。它們?cè)诋a(chǎn)生的數(shù)量、組成及時(shí)間上不同，使植物初次誘導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)具有特異性[6]。這些信號(hào)分子積累后，就會(huì)激活相應(yīng)的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，調(diào)控不同的防衛(wèi)反應(yīng)，對(duì)抗不同的攻擊者。一般來說，SA參與激活植物對(duì)抗活體或半活體營養(yǎng)型病原菌的防衛(wèi)反應(yīng)；JA和ET與植物對(duì)抗死體營養(yǎng)型病原菌或食草昆蟲的防衛(wèi)反應(yīng)相關(guān)[4, 7]。然而在自然界中，植物往往需要同時(shí)與相繼而來的多種病原菌相對(duì)抗，這樣就會(huì)改變植物原初誘導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)，植物可以通過調(diào)節(jié)SA、JA和ET的水平，變更防衛(wèi)相關(guān)基因的表達(dá)，協(xié)調(diào)防衛(wèi)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑之間復(fù)雜的相互關(guān)系，從而激活一種有效的防衛(wèi)反應(yīng)[8-11]。因此，植物需要有效的調(diào)控機(jī)制來適應(yīng)敵對(duì)環(huán)境的變化。防衛(wèi)反應(yīng)-信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑之間的交叉對(duì)話為植物提供了這種機(jī)制。然而，植物是如何協(xié)調(diào)這些復(fù)雜的相互關(guān)系以及其中的分子機(jī)制是什么還不是很清楚。在擬南芥中，已經(jīng)鑒定了一些參與SA、JA和ET交叉對(duì)話的關(guān)鍵調(diào)控蛋白，使我們對(duì)不同信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑間的協(xié)同機(jī)制有了更好的了解。

1SA、JA和ET介導(dǎo)的防衛(wèi)信號(hào)途徑的相互作用

1.1SA和JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的相互作用

許多研究表明SA和JA誘導(dǎo)的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)通路存在交叉對(duì)話。大部分證據(jù)顯示SA和JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑是相互拮抗的關(guān)系(圖1)?？赡芤?yàn)槿绱耍琒A響應(yīng)的激活使植物更易于受到與JA防衛(wèi)反應(yīng)相關(guān)的攻擊者的侵襲[12]。在擬南芥中，活體營養(yǎng)型病原菌丁香假單胞菌(Pseudomonas syringae)的毒力菌株引發(fā)SA介導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)，抑制JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，使侵染后的組織更易感死體營養(yǎng)型病原菌黑斑病菌(A. brassicicola)[8]。Koornneef等也有相似的報(bào)道。他們發(fā)現(xiàn)在多營養(yǎng)級(jí)相互作用過程中，SA比JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑優(yōu)先。作者在很多擬南芥的生態(tài)型中都檢測(cè)到了SA介導(dǎo)的對(duì)JA響應(yīng)基因PDF1.2和VSP2的抑制作用[13]。Robert-Seilaniantz等研究結(jié)果表明SA對(duì)JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的拮抗作用很可能是通過抑制JA介導(dǎo)的對(duì)JAZ蛋白的降解實(shí)現(xiàn)的[14]。

但是也有一些報(bào)道認(rèn)為SA和JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑之間存在協(xié)同作用關(guān)系。昆蟲信息素3-戊醇引發(fā)的擬南芥對(duì)丁香假單胞菌的免疫反應(yīng)同時(shí)激活了SA和JA防衛(wèi)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑[15]。在土豆中，病原物相關(guān)的分子模式(PAMP)誘導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)需要SA和JA途徑的協(xié)同[16]。同時(shí)施加低濃度的SA和JA(10～100μmol/L)比單獨(dú)施加JA更能增強(qiáng)JA/ET響應(yīng)基因的表達(dá)，表明在植物與病原物相互關(guān)系中，激素的濃度對(duì)于最終的調(diào)控結(jié)果是很關(guān)鍵的[17-18]。在擬南芥中有許多基因同時(shí)受到SA和JA的誘導(dǎo)，負(fù)的交叉對(duì)話可能建立在兩種激素共同作用的基礎(chǔ)上，2種激素的組合可能引起植物轉(zhuǎn)錄組的重塑，SA和JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑之間的信號(hào)網(wǎng)絡(luò)遠(yuǎn)比我們想象的要復(fù)雜[19]。

1.2SA和ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的相互作用

除了SA和JA，SA和ET的互作在植物與食草昆蟲及病原物的適應(yīng)反應(yīng)中也發(fā)揮了作用。比如擬南芥受到食草昆蟲菜青蟲(Pieris rapae)咬食后會(huì)產(chǎn)生ET，使得咬食后的組織對(duì)SA的響應(yīng)更快，因此更抗蕪菁皺縮病毒(TCV)的侵染[20]。在豆科植物苜蓿中，ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑通過SA介導(dǎo)的對(duì)JA途徑的抑制作用調(diào)控蟲害誘導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)[21]。Cerato-platanin在擬南芥葉片中可以同時(shí)誘導(dǎo)SA和ET介導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)，而非JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑[22]。在煙草中，ET在引發(fā)SA依賴的對(duì)抗煙草花葉病毒(TMV)的系統(tǒng)獲得性抗性中發(fā)揮了關(guān)鍵作用[23]。在擬南芥類似超敏反應(yīng)的病斑突變體1(hrl1)中，防衛(wèi)基因的表達(dá)及對(duì)毒力細(xì)菌和卵菌病原菌的抗性受到SA和JA/ET防衛(wèi)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的協(xié)同調(diào)控[24]。Leon-Reyes等研究表明，ET能增強(qiáng)依賴SA/NPR1的PR1表達(dá)，并且ET以不依賴NPR1的方式調(diào)控SA介導(dǎo)的對(duì)JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑拮抗作用(圖1)[25]。在擬南芥中，兩個(gè)參與調(diào)控ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑轉(zhuǎn)錄因子EIN3和EIL1負(fù)調(diào)控依賴SID2的SA的合成，進(jìn)而削弱病原物相關(guān)的分子模式引發(fā)的免疫性(PTI)防衛(wèi)反應(yīng)[26]。

圖1　SA、JA和ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑間互作的示意圖Fig. 1　Model for the cross-talk between SA-, JA- and ET-dependent signaling pathways

1.3JA和ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑相互作用

研究表明JA和ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑共同對(duì)抗死體營養(yǎng)型病原菌或食草昆蟲的侵襲，而SA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑?jīng)]有發(fā)揮關(guān)鍵作用[27]。在擬南芥中，JA和ET協(xié)同調(diào)控激活防衛(wèi)相關(guān)基因PR-3、PR-4和PR-12等PR的表達(dá)[4, 28]。ERF1是JA和ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)的正調(diào)控因子[29]。在植物組織與微生物的互惠共生和致病過程中都有需要JA和ET的協(xié)同作用的報(bào)道[30-31]。微陣列分析表明在擬南芥中大約有50%的基因同時(shí)受到JA和ET誘導(dǎo)[32]。而且在茉莉酸不敏感突變體(coi1)和乙烯不敏感突變體(ein2)中，黑斑病菌(A. brassicicola)侵染不能誘導(dǎo)PDF1.2基因的表達(dá)[28, 33]。Laudert等研究表明JA和ET是彼此合成的刺激物，但JA和ET之間并不總是相互協(xié)同的，比如JA激活的傷害響應(yīng)基因受到ET的抑制[34]。ERF1位于JA和ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑協(xié)同對(duì)抗病原菌侵染及ET對(duì)JA誘導(dǎo)傷害響應(yīng)拮抗作用的交匯點(diǎn)(圖1)[35-36]。

2SA、JA和ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑交叉對(duì)話的關(guān)鍵調(diào)控蛋白

2.1NPR1NPR1是SA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的正調(diào)控基因，對(duì)于誘導(dǎo)SA依賴的PR基因的表達(dá)和系統(tǒng)獲得性抗性是很關(guān)鍵的。TGA轉(zhuǎn)錄因子是一類含有保守堿性亮氨酸拉鏈結(jié)構(gòu)域的轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子(bZIP)，因識(shí)別植物和植物病原菌啟動(dòng)子序列中的TGACG/as-1/ocs元件而得名，調(diào)控與防衛(wèi)相關(guān)的PR基因的表達(dá)[37]。NPR1與TGA轉(zhuǎn)錄因子相互作用激活響應(yīng)SA的PR基因，抑制JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑[38-39]。NPR1在SA與JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的交叉對(duì)話中發(fā)揮了分子開關(guān)的作用(圖2)[5, 40]。抑制NPR1依賴的SA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑可以提高JA依賴的對(duì)食草昆蟲的抗性[41]。NPR1的核定位對(duì)激活SA介導(dǎo)的防衛(wèi)基因表達(dá)是很關(guān)鍵的[42], 但不是抑制JA響應(yīng)基因表達(dá)所必需的。這說明SA與JA之間的拮抗作用可能是通過細(xì)胞質(zhì)NPR1來控制的[43]。

2.2EDS1

EDS1(enhanceddiseasesusceptible1)是活體或半活體營養(yǎng)型病原菌引發(fā)的植物基礎(chǔ)抗性的正調(diào)控因子，對(duì)于Toll-白介素-1受體(TIR)類型的核苷酸結(jié)合-富含亮氨酸重復(fù)(NB-LRR)蛋白引發(fā)的抗性也是必需的[44]。EDS1與其互作因子，包括PAD4 (phytoalexindecient4) 和SAG101(senescenceassociatedgene101)，參與調(diào)控超敏反應(yīng)/程序性細(xì)胞死亡(HR/PCD)和SA的積累，SA又可以通過正反饋環(huán)路增強(qiáng)EDS1/PAD4/SAG101表達(dá)；EDS1/PAD抑制JA/ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，因此EDS1/PAD4參與調(diào)控SA與JA/ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑間的拮抗作用(圖2)[45]。EDS1在編碼CC-NBS-LRR的R蛋白介導(dǎo)的防衛(wèi)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑中特異地與SA功能冗余[46]。

2.3WRKY轉(zhuǎn)錄因子

WRKY蛋白是植物特異的多基因家族轉(zhuǎn)錄因子。這類轉(zhuǎn)錄因子因?yàn)楹薪Y(jié)合DNA的WRKY結(jié)構(gòu)域而命名。在它的N端60個(gè)氨基酸中含有保守的WRKYGQK序列，在它的C端含有類似C-C-H-C/H的鋅指基序[47]。WRKY轉(zhuǎn)錄因子與植物防衛(wèi)反應(yīng)及植物衰老有關(guān)。在調(diào)控依賴SA的防衛(wèi)反應(yīng)中WRKY轉(zhuǎn)錄因子作用于NPR1及AtMYB44下游[48-49]。在擬南芥中過量表達(dá)WRKY70導(dǎo)致SA響應(yīng)基因的組成性表達(dá)，提高對(duì)活體營養(yǎng)型病原菌白粉菌的抗性，但是抑制JA響應(yīng)標(biāo)記基因PDF1.2的表達(dá)，減弱對(duì)死體營養(yǎng)型病原菌黑斑病菌的抗性[50-51]；相反，如果抑制WRKY70的表達(dá)，PDF1.2轉(zhuǎn)錄水平的升高，對(duì)黑斑病菌的抗性增強(qiáng)[49]。這些結(jié)果說明WRKY70充當(dāng)SA依賴的防衛(wèi)反應(yīng)的正調(diào)控因子，以及JA依賴的防衛(wèi)反應(yīng)的負(fù)調(diào)控因子(圖2)。因此，它在這兩種信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑中有分子開關(guān)的功能。然而，在wrky70-1突變體中，WRKY70的失活并不能改變對(duì)SA和JA的響應(yīng)，也不能恢復(fù)coi1突變體對(duì)JA的響應(yīng)。這說明WRKY70對(duì)于SA和JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑雖然重要但并不是必不可少的，在調(diào)控SA和JA的響應(yīng)方面可能還存在其它一些與WRKY70功能冗余的調(diào)控因子[52]。

在擬南芥野生型植株中WRKY62受到MeJA和SA的協(xié)同誘導(dǎo)，但是在npr1-3突變體中誘導(dǎo)現(xiàn)象消失[53]。他們通過分析缺失和獲得功能突變體發(fā)現(xiàn)WRKY62可以抑制JA響應(yīng)基因LOX2和VSP2的表達(dá)(圖2)。這些結(jié)果表明在擬南芥中WRKY62可能參與SA介導(dǎo)的對(duì)JA響應(yīng)防衛(wèi)反應(yīng)的抑制。水稻的WRKY13也有類似的作用[54]。相反，擬南芥轉(zhuǎn)錄因子WRKY33對(duì)于死體營養(yǎng)型病原菌灰霉菌的抗性是很關(guān)鍵的，WRKY33的功能突變體可以提高SA的水平，激活SA介導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)，抑制JA介導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)[55]。

2.4GRX480

谷光甘肽因子GRX480也是一個(gè)影響SA和JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑互作關(guān)系的調(diào)控因子。該蛋白參與蛋白質(zhì)活性的氧化還原調(diào)控。SA誘導(dǎo)的NPR1激活GRX480，然后與TGA轉(zhuǎn)錄因子相互作用，調(diào)控響應(yīng)SA的PR基因，抑制響應(yīng)JA的基因PDF1.2的表達(dá)(圖2)[56]。Koornneef等報(bào)道了SA和JA交叉對(duì)話受到氧化還原調(diào)控的實(shí)驗(yàn)證據(jù)[13]。

2.5MPK4

促分裂原活化蛋白4(MPK4)是又一個(gè)參與SA和JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑交叉對(duì)話的關(guān)鍵調(diào)控因子。在擬南芥中MPK4負(fù)調(diào)控SA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，正調(diào)控JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑[57]。在mpk4突變體中，SA水平提高，SA響應(yīng)的PR基因呈組成性表達(dá)，對(duì)活體營養(yǎng)型病原菌丁香假單胞桿菌番茄致病變種(Pseudomonas syringaepvtomato)的抗性增強(qiáng)；JA響應(yīng)基因的表達(dá)受到抑制，對(duì)死體營養(yǎng)型病原菌黑斑病菌的抗性減弱[57, 58]。EDS1/PAD4功能上位于MPK4的下游，與MPK4的作用相反，激活SA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)，抑制JA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)(圖2)[58]。在擬南芥中，MPK4是PAMP誘導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)的調(diào)控因子。MPK4與WRKY33轉(zhuǎn)錄因子在核內(nèi)以復(fù)合體的形式存在，該復(fù)合體依賴MPK4的底物MKS1。在受到丁香假單胞菌或細(xì)菌鞭毛蛋白抗血清侵染時(shí)導(dǎo)致對(duì)MPK4的激活及對(duì)MKS1的磷酸化，隨后引起MKS1和WRKY33從MPK4上釋放，激活對(duì)抗死體營養(yǎng)型病原菌的靶基因的表達(dá)，這其中就包括編碼合成抗菌化合物植保素的酶PAD3[59]。

圖2　SA, JA和ET信號(hào)途徑交叉對(duì)話的關(guān)鍵調(diào)控蛋白的作用模式圖Fig. 2　Model for molecular players action in SA, JA and ET signaling cross-talk

2.6RST1

擬南芥RESURRECTION1 (RST1) 基因編碼一個(gè)定位于質(zhì)膜的蛋白，預(yù)測(cè)含有11個(gè)跨膜結(jié)構(gòu)域。rst1突變體葉子中角質(zhì)單體及角質(zhì)蠟質(zhì)的量都顯著增加。rst1突變體對(duì)專性活體營養(yǎng)型真菌白粉菌的感病性增強(qiáng)，對(duì)死體營養(yǎng)型真菌灰霉病菌和黑斑病菌的抗病性增強(qiáng)。與此相對(duì)應(yīng)，rst1突變體中JA含量及PDF1.2的表達(dá)量均升高，而SA含量及PR1和PR2的表達(dá)量降低[60]。因此，RST1是一個(gè)新的參與SA與JA/ET介導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)信號(hào)途徑間拮抗作用的調(diào)控基因(圖2)。

3總結(jié)和展望

目前研究表明SA、JA、ET依賴的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑在植物抗病反應(yīng)中發(fā)揮了關(guān)鍵的作用，其中SA被認(rèn)為主要調(diào)控植物對(duì)病原菌的防御反應(yīng)，而植物對(duì)食草昆蟲和機(jī)械損傷產(chǎn)生的抗性反應(yīng)主要受到JA和ET的調(diào)控。越來越多的證據(jù)表明這3種信號(hào)分子介導(dǎo)的抗病信號(hào)傳導(dǎo)途徑并不是獨(dú)立的，而是存在著拮抗及協(xié)同的相互作用，并以此為基礎(chǔ)形成了一個(gè)復(fù)雜的防御體系。然而，當(dāng)病原菌抗性增強(qiáng)與昆蟲抗性降低相關(guān)的時(shí)候，植物如何通過權(quán)衡取舍的分子機(jī)制協(xié)調(diào)這些復(fù)雜的相互關(guān)系，以實(shí)現(xiàn)對(duì)病蟲害防御反應(yīng)的精確調(diào)控還需要更深入的研究。盡管目前對(duì)植物抗病反應(yīng)的信號(hào)傳導(dǎo)的研究取得了一系列進(jìn)展，但信號(hào)途徑間協(xié)同或拮抗的相互作用的部位及機(jī)制仍缺少直接的實(shí)驗(yàn)證據(jù)。比如目前僅僅知道乙烯響應(yīng)因子ERF1位于JA和ET信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑協(xié)同對(duì)抗死體型病原菌侵染的交匯點(diǎn)，但關(guān)于其具體的分子機(jī)制仍缺少了解。一般認(rèn)為SA對(duì)JA存在拮抗作用，但是對(duì)于JA對(duì)SA信號(hào)傳導(dǎo)途徑的抑制作用目前并無很多研究報(bào)告。另外，我們對(duì)于病原物效應(yīng)物如何通過操縱激素合成和信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑而使植物致病也不是很清楚。

植物抗病性反應(yīng)機(jī)制十分復(fù)雜多樣，植物與病原物的互作、抗病信號(hào)的轉(zhuǎn)導(dǎo)及防衛(wèi)反應(yīng)的發(fā)生過程中存在著一系列的調(diào)節(jié)因子和基因，它們?yōu)槎喾N防衛(wèi)信號(hào)途徑間的交叉反應(yīng)提供了很大的調(diào)控潛力，從而有助于植物優(yōu)先激活某一個(gè)特定的途徑，實(shí)現(xiàn)對(duì)敵對(duì)環(huán)境的最佳防御。近年來, 國內(nèi)外不少研究者正致力于尋找信號(hào)途徑相互間的調(diào)控蛋白，但是并非所有有關(guān)調(diào)控因子的研究結(jié)果都一致，比如MPK4及RST1，它們?cè)诩に鼗プ髦械年P(guān)鍵作用仍存在爭(zhēng)議，其具體功能以及在激素信號(hào)通路中的作用有待進(jìn)一步的研究。調(diào)控蛋白是進(jìn)行防衛(wèi)信號(hào)途徑間交叉對(duì)話的基礎(chǔ) ,也是調(diào)節(jié)植物整體抗病性的關(guān)鍵因子。尋找新的這樣的聯(lián)系點(diǎn)將是今后植物抗病信號(hào)途徑研究的熱點(diǎn)之一。隨著分子生物學(xué)的發(fā)展，在模式植物擬南芥中已分離鑒定到各種類型的抗病突變體，并克隆了基因。運(yùn)用植物基因工程技術(shù)各種轉(zhuǎn)基因抗病植株相繼建成并應(yīng)用到農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，不但為農(nóng)作物品種的改良開辟了一條新的途徑, 同時(shí)還將對(duì)保護(hù)環(huán)境和維持生態(tài)平衡提供新思路, 具有特別重要的研究意義和廣闊的應(yīng)用前景。

參考文獻(xiàn):

[1]GRANTM,LAMBC.Systemicimmunity[J]. Curr Opin Plant Biol., 2006, 9(4): 414-420.

[2]LOUISJ,BASUS,VARSANIS, et al.Ethylenecontributestomaizeinsectresistance1-mediatedmaizedefenseagainstthephloemsap-suckingcornleafaphid[J]. Plant Physiol., 2015, 169(1): 313-324.

[3]HAEL-CONRADV,ABOU-MANSOURE,DíAZ-RICCIJC, et al.ThenovelelicitorAsEStriggersadefenseresponseagainstBotrytis cinerea in Arabidopsis thaliana[J]. Plant Sci., 241:120-127.

[4]GLAZEBROOKJ.Contrastingmechanismsofdefenseagainstbiotrophicandnecrotrophicpathogens[J]. Annu. Rev. Phytopathol., 2005, 43: 205-227.

[5]SPOELSH,JOHNSONJS,DONGX.Regulationoftradeoffsbetweenplantdefensesagainstpathogenswithdifferentlifestyles[J]. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2007, 104(47): 18 842-18 847.

[6]DEVOSM,VANOOSTENVR,VANPOECECRM, et al.SignalsignatureandtranscriptomechangesofArabidopsisduringpathogenandinsectattack[J]. Mol. Plant Microbe. Interact, 2005, 18(9): 923-937.

[7]THALERJS,HUMPHREYPT,WHITEMANNK.Evolutionofjasmonateandsalicylatesignalcrosstalk[J]. Trends Plant Sci., 2012, 17(5): 260-270.

[8]BARIR,JONESJD.Roleofplanthormonesinplantdefenceresponses[J]. Plant Mol. Biol., 2009, 69(4): 473-488.

[9]GRANTMR,JONESJD.Hormone(dis)harmonymouldsplanthealthanddisease[J]. Science, 2009, 324(5 928): 750-752.

[10]DINGL,XUH,YIH, et al.Resistancetohemi-biotrophicF.graminearuminfectionisassociatedwithcoordinatedandorderedexpressionofdiversedefensesignalingpathways[J]. PLoS One, 2011, 6(4):e19008.

[11]YANGYX,AHAMMEDGJ,WUC, et al.Crosstalkamongjasmonate,salicylateandethylenesignalingpathwaysinplantdiseaseandimmuneresponses[J]. Current Protein and Peptide Science, 2015, 16(5): 450-461.

[12]NAIDOOR,FERREIRAL,BERGERDK, et al.TheidentificationanddifferentialexpressionofEucalyptus grandispathogenesis-relatedgenesinresponsetosalicylicacidandmethyljasmonate[J]. Front Plant Sci., 2013, 4:43.

[13]KOORNNEEFA,LEON-REYESA,RITSEMAT, et al.Kineticsofsalicylate-mediatedsuppressionofjasmonatesignalingrevealaroleforredoxmodulation[J]. Plant Physiol., 2008, 147(3): 1 358-1 368.

[14]ROBERT-SSILANIANTZA,NAVARROL,BARIR, et al.Pathologicalhormoneimbalances[J]. Curr. Opin. Plant Biol., 2007, 10(4): 372-379.

[15]SONGGC,CHOIHK,RYUCM.Gaseous3-pentanolprimesplantimmunityagainstabacterialspeckpathogen, Pseudomonas syringaepv. tomatoviasalicylicacidandjasmonicacid-dependentsignalingpathwaysinArabidopsis[J]. Front Plant Sci., 2015, 6: 821.

[16]HALIMVA,ALTMANNS,ELLINGERD, et al.PAMP-induceddefenseresponsesinpotatorequirebothsalicylicacidandjasmonicacid[J]. Plant J., 2009, 57(2): 230-242.

[17]MURLAJ,KENTONP,ATZORNR, et al.Theoutcomesofconcentration-specificinteractionsbetweensalicylateandjasmonatesignalingincludesynergy,antagonism,andoxidativestressleadingtocelldeath[J]. Plant Physiol., 2006, 140(1): 249-262.

[18]DINGLN,YANGGX,YANGRY, et al.Investigatinginteractionsofsalicylicacidandjasmonicacidsignalingpathwaysinmonocotswheat[J]. Physiol. Mol. Plant P, 2016,doi:10.1016/j.pmpp.2016.01.002.

[19]PROIETTIS,BERTINIL,TIMPERIOAM, et al.CrosstalkbetweensalicylicacidandjasmonateinArabidopsisinvestigatedbyanintegratedproteomicandtranscriptomicapproach[J]. Mol. Biosyst., 2013, 9(6):1 169-1 187.

[20]DEVOSM,VANW,KOORNNEEFA, et al.Herbivore-inducedresistanceagainstmicrobialpathogensinArabidopsis[J]. Plant Physiol., 2006, 142(1): 352-363.

[21]PAUDELJR,BEDEJC.Ethylenesignalingmodulatesherbivore-induceddefenseresponsesinthemodellegumeMedicago truncatula[J]. Mol. Plant Microbe Interact, 2015, 28(5): 569-579.

[22]BACCELLII,LOMBARDIL,LUTIS, et al.Cerato-platanininducesresistanceinArabidopsisleavesthroughstomatalperception,overexpressionofsalicylicacid-andethylene-signalinggenesandcamalexinbiosynthesis[J]. PLoS One, 2014, 9(6):e100959.

[23]VERBERNEMC,HOEKSTRAJ,BOLJF, et al.Signalingofsystemicacquiredresistanceintobaccodependsonethyleneperception[J]. Plant J., 2003, 35(1): 27-32.

[24]DEVADASSK,ENYEDIA,RAINAR.TheArabidopsis hrl1mutationrevealsnoveloverlappingrolesforsalicylicacid,jasmonicacidandethylenesignalingincelldeathanddefenceagainstpathogens[J]. Plant J., 2002, 30(4): 467-480.

[25]LEON-REYESA,SPOELSH,DELANGEES, et al.EthylenemodulatestheroleofNONEXPRESSOROFPATHOGENESIS-RELATEDGENES1incrosstalkbetweensalicylateandjasmonatesignaling[J]. Plant Physiol, 2009, 149(4): 1 797-1 809.

[26]CHENH,XUEL,CHINTAMANANIS, et al.ETHYLENEINSENSITIVE3andETHYLENEINSENSITIVE3-LIKE1repressSALICYLICACIDINDUCTIONDEFICIENT2expressiontonegativelyregulateplantinnateimmunityinArabidopsis[J]. Plant Cell, 2009, 21(8): 2 527-2 540.

[27]ALONM,MALKAO,EAKTEIMANG, et al.ActivationofthephenylpropanoidpathwayinNicotiana tabacumimprovestheperformanceofthewhiteflyBemisia tabaciviareducedjasmonatesignaling[J]. PLoS One, 2013, 8(10):e76619.

[28]PENNINCKXIA,THOMMABP,BUCHALAA, et al.ConcomitantactivationofjasmonateandethyleneresponsepathwaysisrequiredforinductionofaplantdefensingeneinArabidopsis[J]. Plant Cell, 1998, 10(12): 2 103-2 113.

[29]SHERIFS,EI-SHARKAWYI,PALIYATHG, et al.DifferentialexpressionofpeachERFtranscriptionalactivatorsinresponsetosignalingmoleculesandinoculationwithXanthomonas campestrispv. pruni[J]. J. Plant Physiol., 2012, 169(7): 731-739.

[30]VANWEESSC,VANDERENTS,PIETERSECM.Plantimmuneresponsestriggeredbybeneficialmicrobes[J]. Curr Opin Plant Biol., 2008, 11(4): 443-448.

[31]PLETTJM,KHACHANEA,OUASSOUM,etal.EthyleneandjasmonicacidactasnegativemodulatorsduringmutualisticsymbiosisbetweenLaccaria bicolorandPopulusroots[J]. New Phytol, 2014, 202(1): 270-286.

[32]SCHENKPM,KAZANK,WILSONI, et al.CoordinatedplantdefenseresponsesinArabidopsisrevealedbymicroarrayanalysis[J]. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2000, 97(21): 11 655-11 660.

[33]THOMMABPHJ,PENNINCKXIAMA,BROEKAERTWF, et al.ThecomplexityofdiseasesignalinginArabidopsis[J]. Curr. Opin. Immuno., 2001, 13(1): 63-68.

[34]LAUDERTD,WEILEREW.Alleneoxidesynthase:amajorcontrolpointinArabidopsis thalianaoctadecanoidsignaling[J]. Plant J., 1998, 15(5): 675-684.

[35]LORENZOO,CHICOJM,S’ANCHEZ-SERRANOJJ, et al.JASMONATE-INSENSITIVE1encodesaMYCtranscriptionfactoressentialtodiscriminatebetweendifferentjasmonateregulateddefenseresponsesinArabidopsis[J]. Plant Cell, 2004, 16(7): 1 938-1 950.

[36]LORENZOO,PIQUERASR,S’ANCHEZ-SERRANOJJ, et al. ETHYLENE RESPONSE FACTOR1integratessignalsfromethyleneandjasmonatepathwaysinplantdefense[J]. Plant Cell, 2003, 15(1): 165-178.

[37]THUROWC,SCHIERMEYERA,KRAWEZKYS, et al.TobaccobZIPtranscriptionfactorTGA2.2andrelatedfactorTGA2.1havedistinctrolesinplantdefenseresponsesandplantdevelopment[J]. Plant J., 2005, 44(1): 100-113.

[38]DONGX.NPR1,allthingsconsidered[J]. Curr Opin Plant Biol., 2004, 7(5): 547-552.

[39]TADAY,SPOELSH,PAJEROWSKA-MUKHTARK, et al.PlantimmunityrequiresconformationalchargesofNPR1viaS-nitrosylationandthioredoxins[J]. Science, 2008, 321(5 891): 952-956.

[40]CAARLSL,PIETERSECM,VANWEESSC.Howsalicylicacidtakestranscriptionalcontroloverjasmonicacidsignaling[J]. Front Plant Sci., 2015, 6: 170.

[41]STOTZHU,KOCHT,BIEDERMANNA, et al.EvidenceforregulationofresistanceinArabidopsistoEgyptiancottonwormbysalicylicandjasmonicacidsignalingpathways[J]. Planta, 2002, 214(4): 648-652.

[42]KINKEMAM,FANW,DONGX.NuclearlocalizationofNPR1isrequiredforactivationofPRgeneexpression[J]. Plant Cell, 2000, 12(12): 2 339-2 350.

[43]SPOELSH,KOORNNEEFA,CLAESSENSSM, et al.NPR1modulatescross-talkbetweensalicylate-andjasmonate-dependentdefensepathwaysthroughanovelfunctioninthecytosol[J]. Plant Cell, 2003, 15(3): 760-770.

[44]HUG,DEHARTAKA,LIY, et al. EDS1intomatoisrequiredforresistancemediatedbyTIR-classRgenesandthereceptor-likeRgeneVe[J]. Plant J., 2005, 42(3): 376-391.

[45]WIERMERM,FEYSBJ,PARKERJE.Plantimmunity:theEDS1regulatorynode[J]. Curr. Opin. Plant Biol., 2005, 8(4): 383-389.

[46]VENUGOPALSC,JEONGRD,MANDALMK, et al.Enhanceddiseasesusceptibility1andsalicylicacidactredundantlytoregulateresistancegene-mediatedsignaling[J]. PLoS Genet, 2009, 5(7):e1000545.

[47]EULGEMT,RUSHTONPJ,ROBATZEKS, et al.TheWRKYsuperfamilyofplanttranscriptionfactors[J]. Trends Plant Sci., 5(5): 199-206.

[48]EULGEMT,SOMSSICHIE.NetworksofWRKYtranscriptionfactorsindefencesignaling[J]. Curr. Opin. Plant Biol., 2007, 10(4): 366-371.

[49]SHIMJS,CHOIYD.DirectregulationofWRKY70byAtMYB44inplantdefenseresponses[J]. Plant Signal Behav, 2013, 8(6):e20783.

[50]LIJ,BRADERG,KARIOLAT, et al.WRKY70modulatestheselectionofsignalingpathwaysinplantdefense[J]. Plant J., 2006, 46(3): 477-491.

[51]SHIMJS,JUNGC,LEES, et al.AtMYB44regulatesWRKY70expressionandmodulatesantagonisticinteractionbetweensalicylicacidandjasmonicacidsignaling[J]. Plant J., 2013, 73(3): 483-495.

[52]RENCM,ZHUQ,GAOBD, et al.TranscriptionfactorWRKY70displaysimportantbutnoindispensablerolesinjasmonateandsalicylicacidsignaling[J]. J. Integr Plant Biol., 2008, 50(5): 630-637.

[53]MAOP,DUANM,WEIC, et al.WRKY62transcriptionfactoractsdownstreamofcytosolicNPR1andnegativelyregulatesjasmonate-responsivegeneexpression[J]. Plant Cell Physiol., 2007, 48(6): 833-842.

[54]QIUD,XIAOJ,DINGX, et al. OsWRKY13mediatesricediseaseresistancebyregulatingdefense-relatedgenesinsalicylate-andjasmonate-dependentsignaling[J]. Mol. Plant Microbe Interact, 2007, 20(5): 492-499.

[55]BIRKENBIHLRP,DIEZELC,SOMSSICHIE. ArabidopsisWRKY33isakeytranscriptionalregulatorofhormonalandmetabolicresponsestowardBotrytis cinereainfection[J]. Plant Physiol., 2012, 159(1): 266-285.

[56]NDAMUKONGI,ABDALLATAA,THUROWC, et al.SA-inducibleArabidopsisglutaredoxininteractswithTGAfactorsandsuppressesJA-responsivePDF1.2transcription[J]. Plant J., 2007, 50(1): 128-139.

[57]PETERSENM,BRODERSENP,NAESTEDH, et al. Arabidopsismapkinase4negativelyregulatessystemicacquiredresistance[J]. Cell, 2000, 103(7): 1 111-1 120.

[58]BRODERSENP,PETERSENM,BJORNNIELSENH, et al. ArabidopsisMAPkinase4regulatessalicylicacid-andjasmonicacid/ethylene-dependentresponsesviaEDS1andPAD4[J]. Plant J., 2006, 47: 532-546.

[59]QIUJL,FIILBK,PETERSENK, et al. ArabidopsisMAPkinase4regulatesgeneexpressionthroughtranscriptionfactorreleaseinthenucleus[J]. EMBO J., 2008, 27(16): 2 214-2 221.

[60]MANGHG,LALUKKA,PARSONSEP, et al.TheArabidopsisRESURRECTION1generegulatesanovelantagonisticinteractioninplantdefensetobiotrophsandnecrotrophs[J]. Plant Physiol., 2009, 151(1): 290-305.

(編輯:裴阿衛(wèi))

Cross-talkbetweenDefencePhytohormones-MediatedSignalingPathway

DINGLina1,YANGGuoxing2

(1CollegeofLifeSciences,JiangsuUniversity,Zhenjiang,Jiangsu212013,China; 2CollegeofVeterinaryMedicine,NanjingAgriculturalUniversity,Nanjing, 210095,China)

Abstract:In the process of plant-pathogens interaction, a series of signal transduction and defense system are excited in plant, which triggers rapid and effective defense responses. After activation of defense responses, will cause synthesizing and accumulating of a series of exogenous signaling molecules. The plant hormones salicylic acid (SA), jasmonic acid (JA) and ethylene (ET) are recognized as key players in the regulation of the signaling pathways involved. In this review, the recent research advances on the interaction among the three different signaling pathways are summarized. It also presented the function of several key regulatory proteins such as NPR1，EDS1，MPK4, which are known to play important role in SA and JA/ET signaling cross talk and coordinating their complex relationships. In addition, the prospect of future work is discussed in the review.

Key words:defense response; signal molecular; regulatory proteins; signaling pathway

文章編號(hào):1000-4025(2016)05-1066-7

doi:10.7606/j.issn.1000-4025.2016.05.1066

收稿日期:2016-02-25;修改稿收到日期:2016-04-12

基金項(xiàng)目:國家自然科學(xué)基金(31200209)；中國博士后科學(xué)基金(2013M531277)；江蘇省博士后科學(xué)基金(1201070C)；江蘇大學(xué)高級(jí)人才啟動(dòng)基金 (11JDG121)

作者簡(jiǎn)介:丁麗娜(1982-)，女，博士，碩士生導(dǎo)師，研究方向?yàn)橹参锱c微生物互作機(jī)制。E-mail: lnding6@126.com

中圖分類號(hào):Q945.8

文獻(xiàn)標(biāo)志碼:A