M0期結(jié)直腸癌淋巴結(jié)外腫瘤種植的相關(guān)因素分析

程康文 王貴和

·論 著·(直腸癌專題)

M0期結(jié)直腸癌淋巴結(jié)外腫瘤種植的相關(guān)因素分析

程康文 王貴和

目的 研究結(jié)直腸癌淋巴結(jié)外腫瘤種植的影響因素。方法 收集2012年1月至2014年1月249例行結(jié)直腸癌根治術(shù)病人的臨床病理資料，其中男性139例，女性110例，中位年齡55歲(26～81歲)；結(jié)腸癌102例，直腸癌147例；隆起型86例,潰瘍型93例，浸潤(rùn)型70例。高分化80例，中分化102例，低分化和未分化67例。按美國(guó)癌癥聯(lián)合委員會(huì)(AJCC)和國(guó)際抗癌聯(lián)盟(UICC)第7版TNM分期：Ⅰ期55例、Ⅱ期65例、Ⅲ期129例。分析其對(duì)結(jié)直腸癌淋巴結(jié)外腫瘤種植的影響。應(yīng)用SPSS(19.0版)統(tǒng)計(jì)軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)分析，采用卡方檢驗(yàn)進(jìn)行單因素分析，Logistic回歸模型進(jìn)行多因素相關(guān)分析，P=0.05為檢驗(yàn)水準(zhǔn)。結(jié)果 入組的結(jié)直腸癌淋巴結(jié)外腫瘤種植率為17.8% (44/249)；單因素分析結(jié)果顯示腫瘤分化程度(P=0.001)、浸潤(rùn)深度(P=0.000)、陽(yáng)性淋巴結(jié)數(shù)(P=0.000)、脈管浸潤(rùn)(P=0.014)、神經(jīng)周?chē)?rùn)(P=0.000)與淋巴結(jié)外腫瘤種植密切相關(guān)。多因素分析結(jié)果顯示，與結(jié)直腸癌淋巴結(jié)外腫瘤種植相關(guān)因素的相關(guān)程度依次為:神經(jīng)周?chē)?rùn)(P=0.001,OR=5.401,95%CI：1.930-15.117)、脈管浸潤(rùn) (P=0.002,OR=3.581, 95%CI：1.609-7.968)。結(jié)論 結(jié)直腸癌的神經(jīng)周?chē)?rùn)和脈管浸潤(rùn)是淋巴結(jié)外腫瘤種植最主要影響因素。

淋巴結(jié)外腫瘤種植；結(jié)直腸腫瘤；因素分析，統(tǒng)計(jì)學(xué)

結(jié)直腸癌是我國(guó)最常見(jiàn)的惡性腫瘤，而根治性結(jié)腸癌病人術(shù)后輔助治療、隨訪方案、復(fù)發(fā)和生存的預(yù)測(cè)都基于精確的病理分期[1]。關(guān)于淋巴結(jié)外腫瘤種植(extranodal tumor deposits,ENTD)臨床醫(yī)師普遍忽略其重要性，目前多項(xiàng)研究表明ENTD和結(jié)直腸癌根治術(shù)后預(yù)后差相關(guān)[2-3]。2009年美國(guó)癌癥聯(lián)合會(huì)(AJCC)和國(guó)際抗癌聯(lián)盟(UICC)第7版TNM分期規(guī)定ENTD為遠(yuǎn)離原發(fā)灶沉積于結(jié)直腸周?chē)的せ蛑窘M織內(nèi)不具有殘余淋巴結(jié)構(gòu)的腫瘤結(jié)節(jié)，在沒(méi)有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的結(jié)直腸癌中ENTD定義為N1c[4]，而與T分期無(wú)關(guān)，同以往分期相比第7版分期發(fā)生遷移，如N0變?yōu)镹1c使得Ⅰ～Ⅱ期跳躍至Ⅲ期，導(dǎo)致術(shù)后需行輔助化療；而N2變?yōu)镹1使得ⅢC下降為ⅢA～ⅢB，最終導(dǎo)致術(shù)后輔助化療強(qiáng)度的改變[5]。但是，目前ENTD的組織學(xué)指標(biāo)缺乏客觀統(tǒng)一的標(biāo)準(zhǔn)，很多時(shí)候仍基于輪廓外形[6]，診斷存在一定的主觀性，導(dǎo)致術(shù)后病理分期不一致，使臨床實(shí)踐工作中治療決策及預(yù)后評(píng)估受到影響。因此，ENTD不僅直接影響結(jié)直腸癌病人的預(yù)后，同時(shí)決定腫瘤分期和制定術(shù)后個(gè)體化治療方案，我們探討ENTD和臨床病理因素的相關(guān)性，進(jìn)一步提高在個(gè)體差異的病人中開(kāi)展預(yù)判性的重點(diǎn)診斷，從而準(zhǔn)確判斷分期、制定合理治療方案，最終使病人生存獲益。

資料與方法

一、一般資料

回顧性分析我院2012年1月至2014年1月249例行結(jié)直腸癌根治術(shù)病人臨床病理資料，其中男性139例，女性110例，中位年齡55歲(26～81歲)；結(jié)腸癌102例，直腸癌147例；隆起型86例,潰瘍型93例，浸潤(rùn)型70例。高分化80例，中分化102例，低分化和未分化67例。按美國(guó)癌癥聯(lián)合委員會(huì)(AJCC)和國(guó)際抗癌聯(lián)盟(UICC)第7版TNM分期[4]：Ⅰ期55例、Ⅱ期65例、Ⅲ期129例。所有病理報(bào)告的描述都按照第7版TNM分期中的規(guī)定執(zhí)行。納入標(biāo)準(zhǔn)：①術(shù)前均經(jīng)明確的病理診斷，為原發(fā)病灶；②手術(shù)方式都為根治性手術(shù)，其中直腸癌遵循全直腸系膜切除術(shù)(TME)；③術(shù)后病理提示清掃淋巴結(jié)12枚以上；④術(shù)前未接受過(guò)新輔助放化療。排除標(biāo)準(zhǔn):①病例資料不完整；②急診手術(shù)病例；③術(shù)后復(fù)發(fā)再手術(shù)病例；④同時(shí)合并結(jié)腸癌和直腸癌的病例；⑤術(shù)中、術(shù)后證實(shí)存在遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的病人。

二、相關(guān)變量觀察方法

性別、年齡、腫瘤直徑、腫瘤周徑、部位、病理類型、大體分型、分化程度、浸潤(rùn)深度、陽(yáng)性淋巴結(jié)數(shù)、淋巴結(jié)外腫瘤沉積、脈管浸潤(rùn)、神經(jīng)周?chē)?rùn)等通過(guò)查閱病人的病歷及術(shù)后病理資料獲得。

三、統(tǒng)計(jì)學(xué)方法

用SPSS(19.0版)統(tǒng)計(jì)軟件包進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)分析，采用χ2檢驗(yàn)進(jìn)行計(jì)數(shù)資料組間比較，Logistic回歸模型進(jìn)行多因素相關(guān)分析，P=0.05為檢驗(yàn)水準(zhǔn)。

結(jié) 果

入組的結(jié)直腸癌ENTD陽(yáng)性率為17.8%(44/249)，ENTD陽(yáng)性率在Ⅰ期為1.8% (1/55)、Ⅱ期為9.2% (6/65)、Ⅲ期為28.7% (37/129)；ENTD陽(yáng)性率在結(jié)腸為15.7% (16/102)、在直腸為19.0% (28/147)。ENTD陽(yáng)性率在隆起型為16.3% (14/86)、潰瘍型19.4% (18/93)、浸潤(rùn)型為17.1% (12/70)。ENTD陽(yáng)性率在高分化型為6.25% (5/80)、中分化型為18.6% (19/102)、低分化和未分化型為29.9% (20/67)。ENTD陽(yáng)性率在脈管浸潤(rùn)陽(yáng)性中為23.4% (30/128)，脈管浸潤(rùn)陰性中為11.6% (14/121)；ENTD陽(yáng)性率在神經(jīng)周?chē)?rùn)陽(yáng)性中為40.5% (34/84)、在神經(jīng)周?chē)?rùn)陰性中為6.1% (10/165)。

一、ENTD陽(yáng)性組和ENTD陰性組臨床病理資料比較

ENTD陽(yáng)性組和ENTD陰性組在性別、年齡、腫瘤直徑、腫瘤周徑、腫瘤部位和組織學(xué)分型上差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，但在腫瘤分化程度、浸潤(rùn)深度(T分期)、陽(yáng)性淋巴結(jié)數(shù)(N分期)、脈管侵襲和神經(jīng)周?chē)忠u方面差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05，表1)。

二、影響結(jié)直腸癌ENTD陽(yáng)性的臨床病理因素Logistic回歸分析

從單因素統(tǒng)計(jì)結(jié)果出發(fā)，將腫瘤分化程度、T分期、N分期、脈管浸潤(rùn)和神經(jīng)周?chē)?rùn)諸因素帶入Logistic回歸模型進(jìn)行多因素分析，結(jié)果顯示神經(jīng)周?chē)?rùn)(P=0.001,OR=5.401,95%CI：1.930～15.117)、脈管浸潤(rùn)(P=0.002,OR=3.581,95%CI：1.609～7.968)是影響結(jié)直腸癌ENTD的獨(dú)立相關(guān)因素(表2)

討 論

結(jié)直腸癌發(fā)病率和死亡率高，嚴(yán)重危害人們健康[7]。淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況常被作為評(píng)價(jià)病人預(yù)后的重要依據(jù)[8-9]，而目前研究表明ENTD同樣可以預(yù)測(cè)病人的預(yù)后[10-11]，國(guó)內(nèi)王天寶等[12]報(bào)道伴有與不伴有腸系膜腫瘤結(jié)節(jié)的病人總5年生存率分別為38.5%及76.1%(P<0.05)。其中最重要的預(yù)后因素是病理分期。1946年Glover和Waugh等首先發(fā)現(xiàn)遠(yuǎn)離原發(fā)癌組織的特定瘤結(jié)節(jié)，外觀上類似淋巴結(jié)，顯微鏡發(fā)現(xiàn)其為靠近血管區(qū)域的特定小結(jié)節(jié)。之后關(guān)于腫瘤外癌結(jié)節(jié)研究一直未引起廣泛注意，同時(shí)ENTD定義也在不斷變化，直到1997年第5版AJCC/UICC TNM分期中首先定義了ENTD，即對(duì)于沒(méi)有淋巴結(jié)構(gòu)的腫瘤結(jié)節(jié)，直徑大于3 mm歸類為轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)，直徑≤3 mm歸為腫瘤侵襲浸潤(rùn)的T分期[13]。到了第6版TNM分期摒棄了ENTD依據(jù)直徑定義的規(guī)則，有光滑淋巴結(jié)輪廓的結(jié)節(jié)定義為轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)，而不規(guī)則外形的ENTD為癌浸潤(rùn)屬于T分期[14]。然而關(guān)于輪廓定義ENTD仍存在爭(zhēng)議，直到2009年第7版TNM分期規(guī)定ENTD為遠(yuǎn)離原發(fā)灶沉積于結(jié)直腸周?chē)的せ蛑窘M織內(nèi)不具有殘余淋巴結(jié)構(gòu)的腫瘤結(jié)節(jié)，并規(guī)定在沒(méi)有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移中定義為N1c，但是對(duì)于同時(shí)存在淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和ENTD的情況未予以定義[4]，而對(duì)于外形光滑的癌結(jié)節(jié)，如能證明其是腫瘤細(xì)胞完全取代淋巴結(jié)結(jié)構(gòu)，亦定義為ENTD。但由于對(duì)指南理解的層次不一及病理醫(yī)師之間主觀認(rèn)識(shí)差異[15]，相關(guān)組織學(xué)標(biāo)準(zhǔn)未予以定義，因此ENTD的診斷仍存在一定的主觀因素。目前主要認(rèn)為ENTD起源于原發(fā)癌灶不連續(xù)的播散、靜脈侵襲相關(guān)的血管外播散以及淋巴結(jié)被腫瘤細(xì)胞完全取代[6]。

表1 結(jié)直腸癌病人ENTD(+)的單因素分析 [例(%)]

表2 結(jié)直腸癌病人ENTD(+)影響因素多因素Logistic 回歸分析

本組資料中發(fā)現(xiàn)結(jié)直腸癌ENTD陽(yáng)性率為17.8% (44/249)，當(dāng)浸潤(rùn)深度或陽(yáng)性淋巴結(jié)數(shù)不同時(shí)ENTD陽(yáng)性率存在差異，在T1為5.4%(3/56)、T2為14.3%(12/84)、T3為21.7%(15/69)、T4為36.6%(15/41)；而N0為4.2%(5/21)、N1為27.2%(22/81)、N2為35.4%(17/48)。2007年Ueno等[2]報(bào)道ENTD陽(yáng)性率為20%，且隨著T分期和N分期的增加而增加：T2為3.8%、T3為22.4%、T4為28%；N0為4.9%、N1為34.5%、N2為65.3%?？紤]Ueno報(bào)道的病例資料未納入T1組，且主要分布在T3/T4期，但整體增加的趨勢(shì)和我們研究基本相符。2014年Ueno等[3]報(bào)道一項(xiàng)695例pT3/T4結(jié)直腸癌的回顧性研究，表明ENTD陽(yáng)性率為16%(111例)，其中在N0為7%，N1為22%，N2為39%，與我們的研究結(jié)果基本一致。我們同時(shí)發(fā)現(xiàn)ENTD發(fā)病率在Ⅱ期、Ⅲ期分別為9.2%和28.7%，而Ueno報(bào)道Ⅱ期、Ⅲ期ENTD陽(yáng)性率分別為7.4%和26.3%。但進(jìn)一步通過(guò)多因素回歸分析發(fā)現(xiàn)T/N分期不是ENTD的決定因素，不排除我們病例數(shù)偏少，導(dǎo)致統(tǒng)計(jì)結(jié)果偏倚的可能。

單因素分析結(jié)果顯示腫瘤分化程度、浸潤(rùn)深度、陽(yáng)性淋巴結(jié)數(shù)、脈管浸潤(rùn)、神經(jīng)周?chē)?rùn)與ENTD密切相關(guān)，進(jìn)一步多因素分析結(jié)果顯示神經(jīng)周?chē)?rùn)與脈管浸潤(rùn)是ENTD獨(dú)立相關(guān)因素。Ueno等[3]也報(bào)道：通過(guò)單因素分析表明ENTD和性別、腫瘤分布、腫瘤直徑無(wú)關(guān)，與腫瘤的分化、靜脈侵襲、T和N分期有關(guān)。Nagayoshi等[16]認(rèn)為腫瘤在淋巴管系統(tǒng)增殖后破壞淋巴管壁，然后轉(zhuǎn)移至淋巴管外并沉積在其周?chē)慕M織，然后再向更遠(yuǎn)的部位轉(zhuǎn)移，因此ENTD是轉(zhuǎn)移途徑中的“驛站”。Goldstein等[17]通過(guò)連續(xù)切片方法研究了418例T3N+M0結(jié)直腸癌病人標(biāo)本，發(fā)現(xiàn)ENTD是分布在脂肪組織中不含淋巴結(jié)結(jié)構(gòu)的腺癌，并認(rèn)為ENTD是腫瘤突破腸壁固有肌層后沿著神經(jīng)組織周?chē)?、血管外以及血管?nèi)的擴(kuò)散轉(zhuǎn)移所形成。而Puppa等[18]在對(duì)228例Ⅲ、Ⅳ期結(jié)直腸癌病人的研究中推測(cè)ENTD來(lái)源于腫瘤細(xì)胞浸潤(rùn)血管后破壞血管壁擴(kuò)散形成。以上報(bào)道都表明淋巴管、血管及神經(jīng)組織與ENTD的形成有著一定程度的聯(lián)系，而我們研究結(jié)果也進(jìn)一步證實(shí)，但具體機(jī)制仍有待深入研究。

目前多個(gè)研究都表明年齡、性別、腫瘤部位、直徑與ENTD的發(fā)生無(wú)關(guān)[2-3,19]。本組資料中ENTD陽(yáng)性率在高分化型為6.25% (5/80)、中分化型為18.6% (19/102)、低分化和未分化型為29.9% (20/67)(P=0.001)。Ueno等[3]報(bào)道ENTD在結(jié)直腸癌高分化型、中分化型、低分化型分別為10.5%、18.3%、19.4%(P=0.0093)。一項(xiàng)關(guān)于2組ENTD的回顧研究報(bào)道[13]分別基于1 716例和2 242例結(jié)直腸癌病人，其中ENTD陽(yáng)性率分別在高分化型12.0%和12.5%、中分化型19.9%和22.8%、低分化型分別為24%和31.3%(P<0.0001)。我們研究結(jié)果與上述基本相符，考慮腫瘤分化越差其生物學(xué)特性惡性程度越高，因此ENTD陽(yáng)性率亦越高，但進(jìn)一步回歸分析發(fā)現(xiàn)腫瘤分化類型與ENTD無(wú)關(guān)，不排除因病例偏少以及統(tǒng)計(jì)過(guò)程中存在人為主觀因素所致。

目前關(guān)于ENTD的診斷主要是基于無(wú)淋巴結(jié)結(jié)構(gòu)的種植瘤結(jié)節(jié)，ENTD周?chē)袝r(shí)會(huì)混雜神經(jīng)浸潤(rùn)、脈管浸潤(rùn)、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、纖維脂肪組織甚至肉芽組織的非特殊浸潤(rùn)等，顯微鏡下區(qū)分存在一定困難。隨著淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的增加，鏡下很難區(qū)別ENTD、淋巴結(jié)被腫瘤細(xì)胞完全充滿亦或被癌細(xì)胞完全浸潤(rùn)破壞。而且，由于ENTD定義的不斷變遷，以及外科醫(yī)師不能充分考慮和評(píng)估ENTD在pTNM分期中的價(jià)值。此外，ENTD的術(shù)后規(guī)范化病理診斷存在或多或少的問(wèn)題，尤其是缺乏客觀的診斷標(biāo)準(zhǔn)，因此導(dǎo)致術(shù)后病理分期欠精確，使得制定個(gè)體化治療方案和預(yù)后評(píng)估受到影響。目前對(duì)于癌灶距離腫瘤邊緣多少定義為ENTD或?yàn)榘┙?rùn)，仍沒(méi)有明確的定義[20]。但有研究表明增加病理切片層次，可以提高ENTD診斷[21]。Rock等[6]列出6項(xiàng)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的診斷標(biāo)準(zhǔn)：圓形輪廓、外周淋巴細(xì)胞邊緣、淋巴濾泡、被膜下竇、殘留淋巴結(jié)分布在纖維脂肪組織周?chē)约拜^厚的結(jié)節(jié)被膜。因此，對(duì)于那些ENTD與轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)難以區(qū)分的標(biāo)本，可以從圓形輪廓結(jié)合相關(guān)淋巴結(jié)構(gòu)標(biāo)志來(lái)診斷。同時(shí)，病理醫(yī)師需聯(lián)合外科醫(yī)師共同參與ENTD診斷，對(duì)于上述和ENTD發(fā)生獨(dú)立相關(guān)的脈管、神經(jīng)浸潤(rùn)病例尤為注意，防止漏診、誤診，必要時(shí)多次協(xié)商以達(dá)成共識(shí)。

本研究發(fā)現(xiàn)結(jié)直腸癌的神經(jīng)周?chē)?rùn)和脈管浸潤(rùn)是ENTD最主要影響因素?？紤]到結(jié)腸癌目前不推薦行新輔助放化療，同時(shí)考慮化療方案、劑量的差異及其對(duì)ENTD可能產(chǎn)生的影響，我們排除了新輔助放化療的直腸癌病人。為了避免因手術(shù)范圍不足導(dǎo)致術(shù)后標(biāo)本中ENTD陽(yáng)性率下降的可能，研究資料中所有病例都達(dá)到手術(shù)質(zhì)量控制的理想標(biāo)準(zhǔn)。當(dāng)然本研究為回顧性單中心研究，且樣本量偏少，不同病理醫(yī)師對(duì)于ENTD的診斷也存在不同程度差異。因此，我們期待多中心前瞻性對(duì)照研究的證實(shí)。

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Relevant factors of extranodal tumor deposits in M0 colorectal cancer

ChengKangwen,WangGuihe.

DepartmentofGastroenterologicalSurgery,TonglingPeople’sHospital,Tongling244000,China

WangGuihe，Email：yiyuanckw@163.com

Objective To investigate the influencing factors of extranodal tumor deposits in colorectal cancer.Methods The clinicopathological data of patients with colorectal cancer who had undergone radical resection from January 2012 to January 2014 were collected and analyzed by the chi-square test and logistic regression analysis using SPSS 19.0 (P=0.05 for inspection level).Results The rate of extranodal tumor deposits in colorectal cancer was 17.8% (44/249). Univariate analysis revealed that differentiation (P=0.001), tumor invasion depth (P=0.000), number of positive lymph nodes (P=0.001), vessel invasion (P=0.014), and perineural invasion (P=0.000) were closely correlated with extranodal tumor deposits. The results of logistic regression analysis showed the correlativity of risk factors of extranodal tumor deposits in colorectal cancer was as follows: perineural invasion (P=0.001,OR=5.401, 95%CI: 1.930-15.117), and vessel invasion (P=0.002,OR=3.581, 95%CI:1.609-7.968).Conclusions Perineural invasion and vessel invasion are the key risk factors of extranodal tumor deposits in patients with colorectal cancer.

Extranodal tumor deposits; Colorectal neoplasms; Factors analyses, statistics

244000 安徽銅陵，銅陵市人民醫(yī)院胃腸外科

王貴和，Email：yiyuanckw@163.com

R735.3

A

10.3969/j.issn.1003-5591.2016.04.008

2016-02-25)