三突伊氏蛛雌蛛不同交配史對雄蛛交配行為的影響

文樂雷，王彥聰，梁宏合，江慶生，陳　建，劉鳳想，焦曉國,*

1 行為生態(tài)與進化研究中心，湖北生物資源綠色轉(zhuǎn)化協(xié)同創(chuàng)新中心，湖北大學生命科學學院，武漢　430062

2 廣西壯族自治區(qū)亞熱帶作物研究所，南寧　530002

3 湖北荊州農(nóng)業(yè)科學院，荊州　434000

三突伊氏蛛雌蛛不同交配史對雄蛛交配行為的影響

文樂雷1，王彥聰1，梁宏合2，江慶生3，陳建1，劉鳳想1，焦曉國1,*

1 行為生態(tài)與進化研究中心，湖北生物資源綠色轉(zhuǎn)化協(xié)同創(chuàng)新中心，湖北大學生命科學學院，武漢430062

2 廣西壯族自治區(qū)亞熱帶作物研究所，南寧530002

3 湖北荊州農(nóng)業(yè)科學院，荊州434000

摘要:近年來越來越多研究表明，雄性產(chǎn)生精子(精液)也需付出代價。在多次交配的動物中，雄性為獲得最大生殖潛力，必須依據(jù)配偶的質(zhì)量策略性地調(diào)整每次交配的生殖投入。雄性策略性的生殖投入主要體現(xiàn)在兩個方面，一是精子競爭(sperm competition)，二是柯立芝效應(Coolidge effect)。目前精子競爭研究主要集中于昆蟲類群，而柯立芝效應研究集中于高等脊椎動物，同時驗證結(jié)果也時常與假說不一致。以多次交配的三突伊氏蛛為材料，以雄蛛交配行為為指標，在蜘蛛類群中探討和驗證雄性精子競爭強度假說和柯立芝效應。設定3個交配組合：2只雄蛛依次與1只雌蛛各交配1次(A組)、2只雄蛛依次與2只雌蛛各交配1次(B組)和1只雄蛛與1只雌蛛交配2次(C組)，分析比較3個交配組合的三突伊氏蛛第1次交配和第2次交配在交配潛伏期、交配持續(xù)時間和交配回合數(shù)方面的差異，比較三突伊氏蛛雌蛛不同交配史對雄蛛交配行為的影響，以此驗證雄性精子競爭強度假說和柯立芝效應。研究結(jié)果表明A和B組的三突伊氏蛛第2次交配的交配潛伏期和交配持續(xù)時間顯著長于第1次交配。同時，C組的三突伊氏蛛第1次交配的交配潛伏期和交配持續(xù)時間與第2次交配都沒有顯著差異。同時，A、B和C組的三突伊氏蛛第1次交配的交配回合數(shù)與第2次交配都沒有顯著差異。研究結(jié)果支持精子競爭強度假說，而不支持柯立芝效應。

關(guān)鍵詞：三突伊氏蛛；多次交配；交配持續(xù)時間；精子競爭；柯立芝效應

性選擇是動物進化的強大動力[1- 2]。動物性選擇分為性內(nèi)選擇和性間選擇[3]。性內(nèi)選擇是雄性之間為了爭奪配偶而進行的競爭，通常導致格斗武器的多樣化和復雜化[3]。性間選擇就是雌性對雄性的選擇[3]。根據(jù)Trivers的理論，雌性在生殖上的投資通常大于雄性；“殷勤”的雄性嘗試盡可能與多個雌性交配以提高自己的生殖成功率，而“挑剔”的雌性只能依靠加速產(chǎn)卵和產(chǎn)仔來提高生殖成功率[4]。對雄性動物而言，雌性只是它們相互競爭的稀缺資源，從而驅(qū)使雄性個體為爭奪稀缺雌性而展開激烈競爭[2- 3]。對雌性動物而言，那些具有極為張揚、極為異樣飾裝的雄性個體容易受到雌性的“青睞”，從而獲得交配的機會[3]。因為雄性動物這些多樣化飾裝可能是反映雄性個體質(zhì)量優(yōu)劣的可靠信號[2]，雌性可以選擇與具有最為張揚飾裝的雄性個體交配，從而獲得最大的生殖利益，包括直接和/或間接利益[2- 3]。

對多次交配的動物而言，除了上述交配前的性選擇外[1- 4]，交配后性選擇同樣起作用[5- 7]。交配后的性選擇分為雌性的隱秘選擇[8]和雄性的精子競爭[5- 7]。雌性的隱秘選擇即與多個雄性交配過的雌性，選擇與具有某一特殊偏好性狀雄性的精子優(yōu)先授精[8]。近年來越來越多研究表明，雄性精子(精液)的產(chǎn)生也需付出代價[7]。雄性為獲得最大生殖潛力，必須依據(jù)配偶的質(zhì)量策略性地調(diào)整每次交配的生殖投入[5- 7]。雄性策略性的生殖投入首先主要體現(xiàn)在精子競爭方面[5- 7]。雄性精子競爭又可以進一步分為精子競爭風險模型和精子競爭強度模型[7,9- 10]。前者指當雄性感知到雌性與其它雄性即將交配的概率越高時，雄性精液量(精子)投入相應越高[7,9- 10]。后者指當雄性與雌性在交配過程中感知到雌性已與其它雄性交配過時，通常第二個雄性精液投入最大，后續(xù)雄性精液投入量隨著雌性先前交配次數(shù)的增加而逐漸降低[7,9- 10]。同時，柯立芝效應(Coolidge effect)也是雄性策略性生殖投入的另一具體表現(xiàn)[11- 14]。當1雄性與1雌性重復交配時，雄性交配欲望或生殖投入隨著交配次數(shù)的增加而逐漸降低；如果提供另一新的雌性，雄性交配欲望或生殖投入又會增加[11- 12]。相較于雄性精子競爭研究在昆蟲中的廣泛開展[5- 7]，柯立芝效應的研究甚少。并且相關(guān)研究主要集中于高等脊椎動物[11- 12]，其他動物類群的相關(guān)研究有待深入和加強[13- 14]。目前，雄性策略性生殖投入測定指標主要有精液的質(zhì)量、精子數(shù)量和交配持續(xù)時間[9,10]。

三突伊氏蛛Ebrechtellatricuspidata，曾用名三突花蛛Misumenopstricuspidatus，該蛛在全國廣為分布[15]。三突伊氏蛛雌蛛和雄蛛均可與同一個體或不同個體蜘蛛進行多次交配[16]。當三突伊氏蛛雄蛛成熟后，雄蛛用第一對步足探尋雌蛛釋放的絲搜尋定位雌蛛。當雄蛛找到雌蛛后，用前兩對步足觸碰雌蛛的背部，以試探雌蛛的交配意愿。如果雌蛛主動遠離雄蛛，雄蛛會繼續(xù)追逐雌蛛并反復試探；如果雌蛛攻擊雄蛛，雄蛛會放棄試探并與雌蛛保持距離。如果雌蛛在雄蛛試探時保持不動并抬起腹部，則表示雌蛛有交配意愿，雄蛛爬至雌蛛的腹部腹面，身體方向與雌蛛保持一致，將一對觸肢器輪流插入雌蛛生殖厴直到主動與雌蛛分離，然后雄蛛又再次與雌蛛交配。因此三突伊氏蛛的交配行為是不連續(xù)的，完整交配1次包含多個交配回合。根據(jù)三突伊氏蛛的交配預實驗結(jié)果，在三突伊氏蛛的完整1次交配過程中，隨著交配回合數(shù)的增加，交配回合間的時間間隔逐漸增長，最終雄蛛不再與雌蛛交配。當交配回合間的間隔時間超過30 min時，絕大多數(shù)雄蛛不再與雌蛛交配。因此我們設定雄蛛與雌蛛交配后分離時間超過30 min為完整交配1次結(jié)束信號。

本文以具有多次交配習性的三突伊氏蛛為材料，以雄蛛交配潛伏期、交配持續(xù)時間和交配回合數(shù)等交配行為參數(shù)為指標，首次在蜘蛛類群中探討和驗證雄性精子競爭強度假說和柯立芝效應。

1材料與方法

1.1實驗材料

三突伊氏蛛亞成蛛于2013年3月采集于湖北省武漢市東湖梅園。亞成蛛采回后帶回實驗室放入玻璃試管(長10 cm, 直徑2 cm)單頭飼養(yǎng)，試管底部用一塊蘸水的海綿保濕，管口用脫脂棉塞住，防止蜘蛛逃逸，置于實驗室培養(yǎng)箱內(nèi)(28oC，70%—90%RH，光周期為14L∶10D)飼養(yǎng)。每周用黑腹果蠅Drosophilamelanogaster成蟲飼喂2次，每次提供15—20頭。每隔12 h(9:00時和21:00時)觀察記錄三突伊氏蛛蛻皮及成熟情況，成熟后備用。雄蛛成熟后，觸肢器膨大，并且頭胸甲背部在光照下有明顯反光，而成熟的雌蛛生殖厴中央在光照下有一明顯亮點。

實驗前12 h禁止喂食。三突伊氏蛛的交配行為實驗在倒置玻璃試管(長10 cm，直徑3 cm)中進行，管口墊有濾紙，管壁內(nèi)側(cè)貼有濾紙條(長8 cm，寬3 cm)供三突伊氏蛛攀爬。實驗結(jié)束后把玻璃試管清洗并消毒，以備下次使用。

1.2實驗方法

實驗分為3個交配組合，即兩雄一雌、兩雄兩雌和一雄一雌組合。

兩雄一雌交配組合(A組)：每天上午進行交配實驗，交配前隨機選擇蛻皮成熟后5—7d未交配的三突伊氏蛛雌蛛，放入管壁內(nèi)側(cè)貼有濾紙條的倒置玻璃試管中適應30 min。然后隨機選取成熟未交配的三突伊氏蛛雄蛛，輕輕引入倒置玻璃試管中。從引入雄蛛開始用索尼攝像機持續(xù)拍攝90 min，記錄雌雄蛛的交配行為。拍攝時，若雄蛛30 min內(nèi)沒有交配，或雄蛛與雌蛛交配1次后時間超過30 min，認為雄蛛不再交配，則停止拍攝。隨后及時把雄蛛取走，讓交配后的雌蛛在倒置玻璃試管中繼續(xù)適應24 h。在第一只雄蛛交配結(jié)束24 h后，隨機選取另一只未交配的雄蛛輕輕引入倒置玻璃試管中進行雌蛛的二次交配。同樣采用索尼攝像機拍攝90 min，記錄雌雄蛛的第二次交配行為。

兩雄兩雌交叉交配組合(B組)：第一次交配過程同兩雄一雌交配組合的第一次交配，結(jié)束24 h后，隨機選取與其它雌蛛交配過的雄蛛進行二次交配，即同一雌蛛依次與兩只不同雄蛛交配一次。

一雄一雌重復交配組合(C組)：第一次交配過程同兩雄一雌交配組合的第一次交配，雌蛛第一次交配結(jié)束24 h后，選取與該雌蛛交配過的雄蛛再次進行交配，即同一雌蛛與同一雄蛛交配兩次。

通過索尼攝像機拍攝三突伊氏蛛求偶和交配行為，觀察和記錄90 min內(nèi)三突伊氏蛛雌雄蛛性互作過程中交配潛伏期、交配持續(xù)時間和雌雄蛛交配回合數(shù)等行為參數(shù)。交配潛伏期定義為雄蛛從引入試管開始到觸肢器第一次插入雌蛛生殖厴的時間。交配持續(xù)時間定義為一次完整交配過程中雄蛛觸肢器插入雌蛛生殖厴的總時間。雌雄蛛交配回合數(shù)定義為一次完整交配過程中雄蛛爬上雌蛛腹部的總次數(shù)。每一交配組合，如果第二次交配失敗，則該數(shù)據(jù)剔除，不參與統(tǒng)計。

1.3數(shù)據(jù)分析

采用獨立樣本t測驗(SPSS 16統(tǒng)計軟件)分別檢驗不同交配組合的三突伊氏蛛雄蛛第一次和第二次交配的潛伏期、交配持續(xù)時間和交配回合數(shù)差異。數(shù)據(jù)統(tǒng)一采用 Mean + SE 顯示。

2結(jié)果與分析

在不同交配組合中，三突伊氏蛛雄蛛的交配潛伏期比較見圖1。在二雄一雌交配組合中，第二只雄蛛的交配潛伏期顯著高于第一只雄蛛的交配潛伏期 (t=- 2.251, df=38,P=0.037)。在二雄二雌交叉組合中，三突伊氏蛛的第二次交配潛伏期也顯著高于第一次交配潛伏期(t=-2.193, df=45,P=0.037)。相反，在一雄一雌重復交配組合中，雄蛛與雌蛛的第一和第二次交配的交配潛伏期沒有顯著差異(t=-1.007, df=33,P=0.321)。

圖1　三突伊氏蛛不同交配組合第一次和第二次交配的交配潛伏期(Mean + SE)比較(星號示差異顯著)Fig.1　The difference in mating latency between the first and second mating among different mating groups in Ebrechtella tricuspidata (Asterisks indicate statistically significant difference between the first and the second mating)

圖2　三突伊氏蛛不同交配組合第一次和第二次交配的交配持續(xù)時間(Mean + SE)比較(星號示差異顯著)Fig.2　The difference in mating duration between the first and second mating among different mating groups in Ebrechtella tricuspidata (Asterisks indicate statistically significant difference between the first and the second mating)

圖3　三突伊氏蛛不同交配組合第一次和第二次交配的交配回合數(shù)(Mean + SE)比較Fig.3　The difference in mating bouts between the first and second mating among different mating groups in Ebrechtella tricuspidata

由圖2可知，在二雄一雌交配組合中，三突伊氏蛛第一次交配持續(xù)時間極顯著低于第二次交配持續(xù)時間(t=-4.396, df=38,P<0.001)。在二雄二雌交叉組合中，三突伊氏蛛的第一次交配持續(xù)時間也顯著低于第二次交配持續(xù)時間(t=-2.701, df=45,P=0.012)。但在一雄一雌重復交配組合中，三突伊氏蛛的第一次交配和第二次交配的交配持續(xù)時間沒有顯著差異(t=-1.188, df=33,P=0.244)。

在不同交配組合中，三突伊氏蛛雄蛛的交配回合數(shù)比較見圖3。在3種不同交配組合中，三突伊氏蛛的第一次交配和第二次交配的交配回合數(shù)都沒有顯著差異(二雄一雌交配組合：t=-0.350, df=38,P=0.728；二雄二雌交叉交配組合：t=-1.743, df=45,P=0.088；一雄一雌重復交配組合：t=-0.873, df=33,P=0.389)。

3討論

自然界大多數(shù)雌性動物一生可進行多次交配，但通常一次交配雄性提供的精子量足夠使雌性體內(nèi)的卵全部受精[17- 18]。同時，雌性進行多次交配也需付出代價，如消耗能量、增加被天敵捕食的風險、縮短用于取食和產(chǎn)卵的時間、感染疾病和交配過程中的物理性傷害[19]。雌性一生為何進行多次交配一直是進化生物學中一個懸而未決的問題[18]。目前有學者認為雌性進行多次交配可以獲得直接物質(zhì)利益或間接遺傳利益，并且可以預見當這些利益大于上述交配代價時，雌性多次交配行為才能保持[17- 18]。對多次交配的雌性動物而言，多個雄性注入到同一雌性體內(nèi)的精子就會為獲得與卵受精的機會而展開競爭[9- 10]。該競爭可以促使雄性動物產(chǎn)生形態(tài)、生理和行為上的適應性進化[20]。

無論是在兩雄一雌還是兩雄兩雌交配組合中，第二次交配的潛伏期顯著長于第一次交配的潛伏期。該原因可能有二，一是雌蛛交配后其性接受行為下降，導致第二次交配需要更長的交配潛伏期。在實驗過程中也發(fā)現(xiàn)，交配一次后的雌蛛拒絕雄蛛的頻率要明顯高于沒有交配過的雌蛛。其次，雌蛛也可能通過延長交配潛伏期來辨別當前的雄蛛是否就是先前與之交配過的雄蛛。根據(jù)雌性多次交配的間接遺傳利益假說，雌性選擇與不同的雄性交配可以保證后代有較高的遺傳多樣性[18,21]。如果該假說在三突伊氏蛛中成立，那么重復交配組合的第二次交配潛伏期顯著長于第一次交配的潛伏期，但本文結(jié)果發(fā)現(xiàn)重復交配組合的第二次交配潛伏期和第一次交配的潛伏期沒有顯著差異，因此本文可以排除該可能性。

在三突伊氏蛛二雄二雌交叉組合中，三突伊氏蛛的第二次交配持續(xù)時間也顯著長于第一次交配持續(xù)時間。該原因可能有三，一是該組合的三突伊氏蛛雄蛛第一次交配后體內(nèi)的精子可能已經(jīng)不足，導致雄蛛第二次交配持續(xù)時間顯著延長。結(jié)合本文的兩雄一雌交配組合，第二只雄性在交配前未與其它雌性交配，但較之第一只雄蛛的交配持續(xù)時間，第二只雄性交配持續(xù)時間也顯著延長，因此可以排除該可能性。其次，延長交配時間可能是雄性為避免雌性與其它競爭對手交配而產(chǎn)生的適應性行為。第三，雄性為避免精子競爭而產(chǎn)生的策略性生殖投資行為。無論是在兩雄一雌還是兩雄兩雌交配組合，第二次交配的雄蛛都面臨其它雄蛛的精子競爭，雄蛛預期會相應調(diào)整自己的生殖投資行為，以使自己的利益最大化。

根據(jù)精子競爭強度模型，多個雄性與同一雌性交配，第二個雄性的生殖投入最大，表現(xiàn)在精液注入量最大、精子注入最多或交配持續(xù)時間最長[9,10]。以后隨著交配雄性數(shù)量的增加，后續(xù)交配的雄性生殖投入越來越低[9,10]。本文研究發(fā)現(xiàn)，無論是兩雄一雌還是兩雄兩雌交配組合中，第二只雄性的交配持續(xù)時間顯著長于第一只雄性的交配持續(xù)時間?？梢姰斍暗慕Y(jié)果支持精子競爭強度模型。近年來，有研究者發(fā)現(xiàn)精子競爭結(jié)果可能受精子優(yōu)先模式的影響[10,20]。多個雄性與一個雌性交配，到底哪個雄性的精子擁有的父權(quán)最大？目前有3種模式，一是第一個雄性的精子優(yōu)先受精(first-male precedence)；二是混合式受精(mixed precedence)，取決于雄性注入精子的相對量；三是最后一只雄性精子優(yōu)先受精(last-male precedence)[22]。三突伊氏蛛的受精模式需要進一步研究。

根據(jù)柯立芝效應，當同一雄性與同一雌性重復交配時，雄性會逐漸降低自己的交配欲望并相應降低自己的生殖投入[11- 14]。在甲蟲Nicrophorusvespilloides中，當同一雄蟲與同一雌蟲配對時，隨重復交配次數(shù)的增加，雄蟲交配潛伏期逐漸增加[14]。當一只雄性三突伊氏蛛與一只雌性重復交配時，雄性第二次交配的潛伏期預期應顯著長于第一次交配的潛伏期，同時，第二次交配的持續(xù)時間和交配回合數(shù)預期都要顯著低于第一次。但發(fā)現(xiàn)三突伊氏蛛第二次交配的潛伏期、交配持續(xù)時間和交配回合數(shù)較之第一次交配都沒有顯著差異，因此本文結(jié)果不支持柯立芝效應。

盡管兩雄一雌與兩雄兩雌交配組合第二次交配持續(xù)時間顯著長于第一次，但它們在交配回合數(shù)上沒有顯著差異。因為三突伊氏蛛的交配行為不連續(xù)，完整交配1次包含多個交配回合。雖然交配回合數(shù)上沒有顯著差異，但可能第二次交配的單個回合的平均交配時間高于第一次交配的單個回合數(shù)的平均交配時間，從而導致第二次交配的持續(xù)時間顯著長于第一次交配。

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EffectsoffemalematinghistoryonmalematingbehaviorinthecrabspiderEbrechtella tricuspidata

WEN Lelei1, WANG Yancong1, LIANG Honghe2, JIANG Qingsheng3, CHEN Jian1, LIU Fengxiang1, JIAO Xiaoguo1,*

1CenterforBehavioralEcology&Evolution,HubeiCollaborativeInnovationCenterforGreenTransformationofBio-Resources,CollegeofLifeSciences,HubeiUniversity,Wuhan430062,China2SubtropicalCropsResearchInstituteofGuangxiZhuangAutonomousRegion,Nanning530002,China3JingzhouAcademyofAgriculturalSciences,Jingzhou434000,China

Abstract：Sperm (ejaculate) production is known to be costly to males across diverse taxa. Consequently, depending on mate quality, mated males are predicted to strategically allocate their ejaculate so as to maximize their reproductive success. Such male strategies include sperm competition and the Coolidge effect. Sperm competition is widely explored in a wide range of insect taxa, whereas studies on the Coolidge effect have mainly focused on vertebrates. Nevertheless, the results are often inconsistent with the predictions. In the present study, our aim was to test the hypotheses of sperm competition intensity and Coolidge effect by analyzing the effects of female mating history (in the crab spider Ebrechtella tricuspidata) on male mating behavior. By manipulating mating histories of both females and males, we designed three mating groups: Group A (2 virgin males copulated with 1 virgin female 1 time in sequence), Group B (1 virgin male and 1 previously mated-once male copulated with 1 female 1 time in sequence), and Group C (1 male copulated with 1 female 2 times). We compared the differences in male courtship latency, mating duration, and mating bouts between the first and second mating across the 3 mating groups. The mating latency and mating duration of the second mating were significantly longer than those of the first mating in groups A and B. In contrast, there was no significant difference in mating latency and mating duration between the first and second mating in Group C. Furthermore, there was no significant difference in the mating bouts between the first and second mating across the 3 mating groups. Our results suggest that male E. tricuspidata may be able to detect female mating history and strategically allocate their reproductive investment in terms of mating latency and mating duration. When a male “believed” that the female had mated previously with a rival, this male prolonged his mating duration (reproductive investment). When a male repeatedly mated with the same female, the male did not significantly shorten his mating duration in the second mating relative to the first one, as predicted by the hypothesis of the Coolidge effect. Taken together, our data support the model of sperm competition intensity, but contradict the Coolidge effect. To our knowledge, this is the first study to test sperm competition and the Coolidge effect in spiders.

Key Words:Ebrechtella tricuspidata; multiple mating; mating duration; sperm competition; Coolidge effect

基金項目:國家自然科學基金項目(30800121)

收稿日期:2014- 07- 21; 網(wǎng)絡出版日期:2015- 07- 22

DOI:10.5846/stxb201407211481

*通訊作者Corresponding author.E-mail: jiaoxg@hubu.edu.cn

文樂雷，王彥聰，梁宏合，江慶生，陳建，劉鳳想，焦曉國.三突伊氏蛛雌蛛不同交配史對雄蛛交配行為的影響.生態(tài)學報,2016,36(5):1281- 1286.

Wen L L, Wang Y C, Liang H H, Jiang Q S, Chen J, Liu F X, Jiao X G.Effects of female mating history on male mating behavior in the crab spiderEbrechtellatricuspidata.ActaEcologicaSinica,2016,36(5):1281- 1286.