動(dòng)物分散貯食行為對(duì)植物種群更新的影響

梁振玲，馬建章，戎　可東北林業(yè)大學(xué)，野生動(dòng)物資源學(xué)院，哈爾濱　150040

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動(dòng)物分散貯食行為對(duì)植物種群更新的影響

梁振玲，馬建章，戎可*
東北林業(yè)大學(xué)，野生動(dòng)物資源學(xué)院，哈爾濱150040

摘要:分散貯食是許多動(dòng)物取食行為策略的重要組成部分。對(duì)以植物種子為主要貯食對(duì)象的動(dòng)物來(lái)說(shuō)，種子內(nèi)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)含量、種子大小以及種子內(nèi)次生化合物的含量等因素都直接影響動(dòng)物的貯食行為。動(dòng)物偏愛(ài)貯藏個(gè)體較大的種子，大種子多被搬運(yùn)并分散貯藏在遠(yuǎn)離種源的地方，而小種子則多被就地取食，以補(bǔ)充動(dòng)物貯食過(guò)程中的能量消耗。貯食動(dòng)物主要通過(guò)空間記憶、特殊路線以及貯藏點(diǎn)周?chē)闹苯泳€索等途徑重新獲取貯藏點(diǎn)內(nèi)食物。在重取過(guò)程中，一些貯藏點(diǎn)被遺忘，其中的種子成為植物種群更新的潛在種子庫(kù)。因此，分散貯食動(dòng)物不僅是種子捕食者，還是種子傳播者，它們對(duì)植物種子的捕食、搬運(yùn)和貯藏，影響了植物種子的存活和幼苗的建成，從而在一定程度上影響植物種群的更新、分布。植物種群為了促進(jìn)種子的傳播，在進(jìn)化過(guò)程中逐漸形成了形式多樣的適應(yīng)性策略，降低種子的直接被捕食率，提高種子的被貯藏率。研究動(dòng)物分散貯食行為對(duì)植物種群更新的影響，將有助于理解貯食動(dòng)物與植物之間的互惠關(guān)系，從而認(rèn)識(shí)貯食動(dòng)物種群在生態(tài)系統(tǒng)中的作用，為生物多樣性的保護(hù)提供科學(xué)依據(jù)。

關(guān)鍵詞:分散貯食行為;植物更新;適應(yīng)性策略;互惠關(guān)系

梁振玲，馬建章，戎可.動(dòng)物分散貯食行為對(duì)植物種群更新的影響.生態(tài)學(xué)報(bào)，2016，36(4):1162-1169.

Liang Z L，Ma J Z，Rong K.Animal scatter-hoarding behavior and its impact on the regeneration of plant populations.Acta Ecologica Sinica，2016，36(4): 1162-1169.

貯食行為是動(dòng)物取食行為的一種特殊形式，在各個(gè)陸生動(dòng)物類(lèi)群中均有出現(xiàn)，在鳥(niǎo)類(lèi)和嚙齒動(dòng)物中尤為常見(jiàn)［1］。集中貯食和分散貯食是貯食行為的兩種典型模式［1-3］。集中貯食指動(dòng)物將所有食物集中存放在一個(gè)或少數(shù)幾個(gè)貯藏點(diǎn)內(nèi)的行為模式，分散貯食動(dòng)物則在其家域范圍內(nèi)建立眾多貯藏點(diǎn)，每個(gè)貯藏點(diǎn)內(nèi)僅貯藏少量食物［1-3］。以植物種子為貯藏對(duì)象的動(dòng)物，對(duì)相應(yīng)植物的更新有著重要的影響［1-4］。通常情況下集中貯藏的種子對(duì)植物更新幾乎沒(méi)有促進(jìn)作用［4-5］，而分散貯藏的種子在被動(dòng)物遺漏后，可在合適的微生境下萌發(fā)形成幼苗，進(jìn)入植物更新的種子庫(kù)［4］。在長(zhǎng)期的進(jìn)化過(guò)程中，一些植物與貯食動(dòng)物形成了穩(wěn)定的互惠關(guān)系［6］，由動(dòng)物貯食行為導(dǎo)致的植物種子擴(kuò)散和實(shí)生幼苗建成的過(guò)程，被特稱為貯食傳播［1］。動(dòng)物的分散貯食行為對(duì)于植物的種子傳播、種群更新、群落結(jié)構(gòu)及生物多樣性的維持具有積極的意義［6-7］。

分散貯食行為一直是行為生態(tài)學(xué)的研究熱點(diǎn)［1］，分散貯食行為的行為特點(diǎn)［1-3］，分散貯食行為的形成原因［1，3］、影響動(dòng)物貯食行為策略選擇的主要因素［8-9］、分散貯食行為對(duì)植物種群更新的影響［4，6-7，10-16］等主題已經(jīng)被系統(tǒng)地認(rèn)識(shí)。本文旨在這些研究的基礎(chǔ)上，結(jié)合最新的研究成果，從分散貯食行為的進(jìn)化、分散貯食行為的過(guò)程和其對(duì)植物種群更新的影響3個(gè)方面進(jìn)行討論，以期進(jìn)一步認(rèn)識(shí)動(dòng)物分散貯食行為對(duì)動(dòng)植物互惠關(guān)系的影響。

1　動(dòng)物分散貯食行為的進(jìn)化

分散貯食行為是貯食動(dòng)物進(jìn)化穩(wěn)定策略的重要組成部分［1，3］。目前在有關(guān)動(dòng)物貯食行為進(jìn)化的研究中，關(guān)于分散貯食行為形成的原因主要有4種假說(shuō):非適應(yīng)性假說(shuō)［17］、缺乏貯藏空間假說(shuō)［18］、避免盜竊假說(shuō)［19］和快速隔離假說(shuō)［20］。非適應(yīng)性假說(shuō)認(rèn)為分散貯食沒(méi)有適應(yīng)性意義，只是一種退化的、固定的活動(dòng)模式［17］，缺乏空間假說(shuō)認(rèn)為動(dòng)物進(jìn)行分散貯食的原因可能是缺少進(jìn)行集中貯食的空間［18］，避免盜竊假說(shuō)認(rèn)為分散貯食是動(dòng)物因無(wú)力保護(hù)集中貯藏的食物而采取的一種貯食策略［19］，快速隔離假說(shuō)則認(rèn)為分散貯食可能是動(dòng)物快速占據(jù)豐富卻短暫的食物資源的一種競(jìng)爭(zhēng)性策略［20］。

目前，避免盜竊假說(shuō)和快速隔離假說(shuō)得到比較多的證據(jù)支持。“避免盜竊假說(shuō)”的支持者認(rèn)為盜取行為在動(dòng)物界是普遍存在的［2-3，5，21］，對(duì)于貯食者而言，貯藏點(diǎn)被盜意味著貯存的食物受損，尤其對(duì)于集中貯食者，可能喪失其所有的食物，這種災(zāi)難性的損失直接危及動(dòng)物的生存［3］。相反，動(dòng)物分散貯藏食物于許多小的、隱蔽的貯藏點(diǎn)內(nèi)，雖然可能會(huì)丟失部分食物，但卻降低了丟失全部食物的可能性，動(dòng)物在短期內(nèi)的食物供應(yīng)可得到保障［2-3］。因此，降低貯藏點(diǎn)內(nèi)食物被盜率可能是動(dòng)物進(jìn)行分散貯食的主要驅(qū)動(dòng)力［3，5，19，21］。“快速分散假說(shuō)”的支持者認(rèn)為食物資源豐富時(shí)，動(dòng)物的貯食活動(dòng)強(qiáng)烈［5，7］，以最短的時(shí)間獲取更多的食物是貯食動(dòng)物最主要的目的。因此，動(dòng)物搜尋到食物后，在食源附近迅速的分散貯藏食物，其搬運(yùn)距離小于集中貯藏，有效地縮短了動(dòng)物單次貯食時(shí)間［1-3］，從而在單位時(shí)間內(nèi)增加了貯食次數(shù)，提高了貯食效率，進(jìn)而獲得更多的食物資源。因此，分散貯食可能是貯食動(dòng)物快速占據(jù)豐富卻短暫的食物資源的一種有效的競(jìng)爭(zhēng)性適應(yīng)策略［20］。

2　分散貯食的過(guò)程

動(dòng)物的分散貯食包括貯藏和重取兩個(gè)緊密相關(guān)的過(guò)程［1］。貯藏過(guò)程是指貯食者對(duì)食物的選擇、搬運(yùn)、埋藏以及對(duì)貯藏點(diǎn)分布、大小的權(quán)衡等過(guò)程，重取是貯食動(dòng)物重新利用所貯食物的過(guò)程［10，22］。

2.1貯食動(dòng)物對(duì)貯藏對(duì)象的選擇

食物選擇是動(dòng)物對(duì)取食生境中現(xiàn)存食物種類(lèi)做出的選擇，是一個(gè)復(fù)雜的生態(tài)適應(yīng)過(guò)程，不僅與動(dòng)物種群大小及環(huán)境中的食物可利用情況密切相關(guān)［23］，還與動(dòng)物個(gè)體自身生理狀態(tài)及食物本身的物理和生化特征有關(guān)［8］。鳥(niǎo)類(lèi)和嚙齒動(dòng)物貯藏的食物多以植物種子為主［3，15］。一方面，相較于植物組織的其他部分，種子內(nèi)含有較高的脂肪、蛋白質(zhì)、碳水化合物等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，是動(dòng)物重要的能量來(lái)源［15］。另一方面，種子可貯藏較長(zhǎng)的時(shí)間，有利于動(dòng)物日后食用。種子的品質(zhì)、營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)含量、種子大小以及種子內(nèi)次生化合物等因素影響貯食動(dòng)物的食物選擇［7，24］。

2.1.1貯食動(dòng)物對(duì)植物種子品質(zhì)的識(shí)別

動(dòng)物在貯食過(guò)程中通常會(huì)選擇優(yōu)質(zhì)的種子分散貯藏，而淘汰一些空殼、蟲(chóng)蛀、霉變的劣質(zhì)種子［5］。比如冠藍(lán)鴉(Cyanccitta cristata)貯藏的種子100%是飽滿可食的［12］。同樣地，嚙齒動(dòng)物能準(zhǔn)確鑒別蟲(chóng)蛀種子，即使在實(shí)驗(yàn)過(guò)程中增加蟲(chóng)蛀種子的比例，嚙齒動(dòng)物仍顯著貯藏更多的飽滿種子［25］。目前認(rèn)為鴉科鳥(niǎo)類(lèi)主要根據(jù)種子的色澤、相對(duì)重量以及其在喙中聲響來(lái)識(shí)別種子是否正常［12］，嚙齒動(dòng)物則主要靠嗅覺(jué)來(lái)識(shí)別劣質(zhì)種子［25］。

2.1.2種子內(nèi)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)對(duì)動(dòng)物貯食的影響

脂肪和蛋白質(zhì)是動(dòng)物食物中重要的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)。脂肪是食物中富含能量的物質(zhì)，動(dòng)物攝入脂肪含量較高的種子，可滿足自身能量的供應(yīng)，同時(shí)，較多的脂肪含量可增加種子的適口性，因此，動(dòng)物在貯食過(guò)程中偏好脂肪含量較高的種子［24，26］。食物中蛋白質(zhì)對(duì)動(dòng)物生長(zhǎng)、繁殖等具有重要作用，是動(dòng)物維持機(jī)體生長(zhǎng)發(fā)育的必要物質(zhì)，但攝入過(guò)多的蛋白質(zhì)含量可增加其新陳代謝負(fù)擔(dān)，動(dòng)物傾向于貯藏蛋白質(zhì)含量適中的種子［26］。

2.1.3種子大小對(duì)動(dòng)物貯食的影響

動(dòng)物偏好貯藏大種子，且傾向于將大種子貯藏在遠(yuǎn)離種源的地方［21，27］。對(duì)于該現(xiàn)象，主要有兩種解釋:

(1)大種子含有較多能量，有利于動(dòng)物獲得更高的適合度［28］。一般認(rèn)為，小種子所含有能量較少，不足以補(bǔ)償動(dòng)物貯食過(guò)程中投入的時(shí)間和能量［28］，而大種子具有較高的營(yíng)養(yǎng)價(jià)值和能量，動(dòng)物貯藏大種子可獲得更多的凈能量收益。

(2)貯藏在種源附近的大種子更易被競(jìng)爭(zhēng)者發(fā)現(xiàn)。種源附近的貯藏點(diǎn)密度較大，貯藏點(diǎn)被盜率較高［12］，且埋藏有大種子的貯藏點(diǎn)更易被發(fā)現(xiàn)［9］，給貯食動(dòng)物帶來(lái)的損失更大，因此，貯食動(dòng)物傾向于把大種子貯藏在遠(yuǎn)離種源的地方［21，29］。不管是同種還是異種植物種子，大種子被搬運(yùn)和分散貯藏的概率都大于小種子［9，23，29］。如Janson等發(fā)現(xiàn)嚙齒動(dòng)物貯藏同一物種植物種子時(shí)，大種子被搬運(yùn)的速率較快，且搬運(yùn)的距離較遠(yuǎn)［9］。Wang Bo等選擇4種不同物種的植物種子，來(lái)研究嚙齒動(dòng)物的貯食偏好。結(jié)果表明，嚙齒動(dòng)物只搬運(yùn)和貯藏個(gè)體較大的Pinus armandii種子，而就地取食其他3種個(gè)體較小的植物種子［23］。

2.1.4種子內(nèi)次生化合物對(duì)動(dòng)物貯食行為的影響

次生化合物是植物產(chǎn)生的一類(lèi)對(duì)自身無(wú)負(fù)作用，但對(duì)植食性動(dòng)物具有一定毒性，降低或抑制其生理功能的化學(xué)物質(zhì)［26］。常見(jiàn)的植物次生化合物包括酚類(lèi)、萜類(lèi)及含氮類(lèi)化合物等。其中，酚類(lèi)化合物中的單寧酸被廣泛研究［15，26］。目前認(rèn)為，種子內(nèi)的單寧酸對(duì)貯食動(dòng)物既具有負(fù)面效應(yīng)，又有不可忽略的正面效應(yīng)。負(fù)面作用主要體現(xiàn)在種子內(nèi)的單寧酸影響了食種子動(dòng)物的新陳代謝和生長(zhǎng)發(fā)育，動(dòng)物攝入一定濃度的單寧酸可降低自身對(duì)蛋白質(zhì)的消化率，導(dǎo)致其體重降低，生長(zhǎng)抑制［15］。正面效應(yīng)體現(xiàn)在種子內(nèi)的單寧酸隨著貯藏時(shí)間的延長(zhǎng)可逐漸降解［8］，單寧酸含量較高的種子不易腐爛和蟲(chóng)蛀，且萌發(fā)時(shí)間滯后，可以貯藏更長(zhǎng)的時(shí)間［8，30］。貯食動(dòng)物傾向于就地取食單寧酸含量較低的種子，而貯藏單寧酸含量較高的種子［28］。

2.2動(dòng)物對(duì)種子的搬運(yùn)和貯藏

貯食動(dòng)物一般將種子搬離食源一段距離后貯藏，原因在于食源處的種子被捕食率較高，動(dòng)物搬運(yùn)一段距離后貯藏種子，可降低食物被盜率［7，12］。食物資源豐富度影響動(dòng)物對(duì)種子的搬運(yùn)距離，種子產(chǎn)量大年時(shí)，動(dòng)物傾向于在種源附近貯藏種子，因此，動(dòng)物對(duì)種子的距離較短［9］。與此相反，小年時(shí)匱乏的食物資源導(dǎo)致食種子動(dòng)物競(jìng)爭(zhēng)激烈，貯食動(dòng)物為了降低食物被盜率，傾向于將種子搬運(yùn)到較遠(yuǎn)的地方貯藏，增加了種子的搬運(yùn)距離［9］。此外，不同種類(lèi)貯食動(dòng)物搬運(yùn)種子的距離變化很大，鳥(niǎo)類(lèi)搬運(yùn)種子的距離較遠(yuǎn)，可達(dá)幾千米［12］。嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)種子的距離相對(duì)較短［7，10，31］，這可能與嚙齒動(dòng)物的巢區(qū)有關(guān)，嚙齒動(dòng)物的貯藏點(diǎn)多分布在其巢區(qū)周?chē)虼朔N子的搬運(yùn)距離取決于嚙齒動(dòng)物巢區(qū)到種源的距離［32］。

動(dòng)物搬運(yùn)種子到達(dá)貯食區(qū)域后，貯藏點(diǎn)在空間中的分布狀況對(duì)于貯食動(dòng)物保護(hù)和重取貯藏點(diǎn)具有重要意義。最優(yōu)貯藏空間模型(Optimal Cache Spacing Model，OCSM)認(rèn)為，貯藏點(diǎn)在空間中的分布密度應(yīng)滿足既減少食物被盜的損失，又有利于動(dòng)物自身重取成功［27，31-32］。貯藏點(diǎn)密度越大，貯食者重取成功率越高，但貯藏點(diǎn)被盜的概率也相應(yīng)增大［1，27］。在種子雨時(shí)期，貯食動(dòng)物為了在最短的時(shí)間內(nèi)獲取更多的食物，在食源附近快速貯藏食物，造成食源附近出現(xiàn)貯藏點(diǎn)密度較大的現(xiàn)象，這導(dǎo)致食源附近的貯藏點(diǎn)被盜率較高［33］。鳥(niǎo)類(lèi)和嚙齒動(dòng)物為了盡可能減少損失，傾向于將營(yíng)養(yǎng)價(jià)值高的大種子貯藏在遠(yuǎn)離食源且貯藏點(diǎn)密度較低的地方［32］。此外，貯食動(dòng)物一般將貯藏點(diǎn)建立在較隱蔽的地方，如巖石裂縫、土層下、灌叢、枯枝落葉叢內(nèi)等［2，11］。這些隱蔽的貯藏點(diǎn)在一定程度上降低了種子被其它競(jìng)爭(zhēng)者捕食和盜取的幾率。

每個(gè)貯藏點(diǎn)內(nèi)貯藏的食物的多少被稱為貯藏點(diǎn)大小。貯藏點(diǎn)大小一般和食物本身的大小有關(guān)，食物個(gè)體較大時(shí)貯藏量就少，食物個(gè)體較小時(shí)貯藏量就多［2］。貯藏點(diǎn)大小影響貯藏點(diǎn)表面散發(fā)出的化學(xué)氣味強(qiáng)烈程度，從而影響以嗅覺(jué)為重取途徑的嚙齒動(dòng)物的重取成功率［34］。尤其對(duì)于同一種類(lèi)植物種子，貯藏點(diǎn)內(nèi)種子數(shù)量越多，散發(fā)出的化學(xué)氣味就越濃，也越容易被嚙齒動(dòng)物發(fā)現(xiàn)［34］。

2.3貯食動(dòng)物的重取行為

重取是貯食動(dòng)物找回貯藏點(diǎn)內(nèi)食物，從而獲得營(yíng)養(yǎng)和能量的過(guò)程，貯食動(dòng)物重取成功與否對(duì)于其生存和繁殖成功具有重要意義，直接關(guān)系到自身的適合度。分散貯食動(dòng)物主要通過(guò)空間記憶［35-37］、特殊路線［38-39］及直接線索［34，40-41］等途徑來(lái)找到貯藏點(diǎn)［22］。

2.3.1空間記憶

在重取過(guò)程中，貯食動(dòng)物通過(guò)對(duì)貯藏點(diǎn)空間分布的記憶來(lái)重新獲取食物，空間記憶對(duì)于鳥(niǎo)類(lèi)和嚙齒動(dòng)物的重取成功都具有非常重要的作用［35-37］。Balda研究表明北美星鴉(Nucifraga columbiana)利用空間記憶可準(zhǔn)確找到貯藏點(diǎn)，即使人為取走貯藏點(diǎn)內(nèi)的食物，北美星鴉仍能準(zhǔn)確找到貯藏點(diǎn)［35］。Jacobs和Liman發(fā)現(xiàn)灰松鼠(Sciurus carolinensis)利用空間記憶找回自己的貯藏點(diǎn)數(shù)量明顯大于找到其他個(gè)體的貯藏點(diǎn)數(shù)量［36］。不僅如此，貯食動(dòng)物還能記住貯藏點(diǎn)內(nèi)容物，如黑冕山雀(Parus atricapillus)重取時(shí)優(yōu)先選擇埋藏偏好種子的貯藏點(diǎn)［37］。動(dòng)物對(duì)貯藏點(diǎn)的空間記憶不是永久性的，隨著種子貯藏時(shí)間的延長(zhǎng)，動(dòng)物對(duì)貯藏點(diǎn)位置遺忘的概率將增大［37］。因此，一些動(dòng)物在空間記憶的基礎(chǔ)上傾向于借助特殊路線或者貯藏點(diǎn)周?chē)苯泳€索來(lái)重取食物。

2.3.2特殊路線

動(dòng)物貯食過(guò)程中遵循特殊路線，這些特殊路線是其經(jīng)?；顒?dòng)的區(qū)域或者偏愛(ài)的生境，動(dòng)物在這些區(qū)域內(nèi)貯藏食物，增大了重取成功率［38-39］。Bossema和Pot第一次提出松鴉(Garrulus glandarius)在貯食和重取過(guò)程中傾向于使用同一條路線，他們認(rèn)為松鴉在貯食過(guò)程中會(huì)對(duì)貯藏點(diǎn)周?chē)榫爱a(chǎn)生簡(jiǎn)單印象記憶，在重取過(guò)程中，利用這些印象尋找貯藏點(diǎn)［38］。鳥(niǎo)類(lèi)在其偏愛(ài)的固定微生境內(nèi)貯藏食物，可提高重取成功率［39］。嚙齒動(dòng)物的貯藏區(qū)域多在種源和巢區(qū)之間的連線上，因此，嚙齒動(dòng)物的重取路線是相對(duì)穩(wěn)定的，總是沿著幾條固定路線的兩側(cè)尋找貯藏點(diǎn)［10］。

2.3.3直接線索

盡管?chē)X動(dòng)物也可通過(guò)空間記憶來(lái)找回貯藏點(diǎn)，但發(fā)達(dá)的嗅覺(jué)可能對(duì)嚙齒動(dòng)物找到自己或其它個(gè)體的貯藏點(diǎn)更重要。嚙齒動(dòng)物根據(jù)貯藏點(diǎn)內(nèi)種子散發(fā)出的化學(xué)氣味，通過(guò)其靈敏的嗅覺(jué)能力，能夠準(zhǔn)確找回貯藏的食物［34］。如雌性小泡巨鼠(Leopoldamys edwardsi)在搜索埋藏的種子時(shí)，先用鼻子在沙土表面反復(fù)嗅聞，當(dāng)遇到可疑的地方時(shí)則用嘴和前爪進(jìn)行試探性的挖掘［40］。種子的埋藏深度影響嚙齒動(dòng)物對(duì)種子的發(fā)現(xiàn)率，埋藏較淺的種子更易被重取。如小泡巨鼠幾乎能找到埋藏在細(xì)沙淺表(0—1 cm)所有的種子，而很少能夠找到埋藏在6 cm以下的種子［40］。此外，貯藏點(diǎn)周?chē)臉?biāo)記物對(duì)于貯食動(dòng)物準(zhǔn)確重取也起著非常重要的作用。如貯藏點(diǎn)在1—3 d內(nèi)被重取時(shí)，周?chē)鷺?biāo)記物的有無(wú)對(duì)更格盧鼠(Dipodomys merriami)重取行為無(wú)顯著影響，間隔10d后被重取時(shí)，有標(biāo)記的貯藏點(diǎn)被重取率遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于未標(biāo)記的貯藏點(diǎn)［41］。

3　動(dòng)物分散貯食對(duì)植物種群更新的影響

3.1分散貯食動(dòng)物對(duì)植物種子的傳播作用

種子傳播是指種子離開(kāi)母樹(shù)到達(dá)適宜其萌發(fā)和生長(zhǎng)的生境的過(guò)程，種子的成功傳播是實(shí)現(xiàn)植物更新的關(guān)鍵［13］。植物種子可通過(guò)風(fēng)力、螞蟻、水力以及食果實(shí)、種子的鳥(niǎo)類(lèi)和嚙齒動(dòng)物等傳播［42-43］，但一些無(wú)翅、個(gè)體較大的植物種子，如紅松種子，無(wú)法借助風(fēng)力或其他力量傳播，需借助食種子鳥(niǎo)類(lèi)和脊椎動(dòng)物的分散貯食行為實(shí)現(xiàn)傳播［11，43］。雖然貯藏的種子大部分會(huì)被動(dòng)物消耗掉，但總有一部分種子逃脫被捕食的命運(yùn)，進(jìn)入種子庫(kù)，建成幼苗［5］。如北美花鼠(Tamias ameonus)分散貯藏Purshia tridentata種子后，53%的貯藏點(diǎn)會(huì)被重取，47%的貯藏點(diǎn)未被重?。?4］?？梢?jiàn)，貯食動(dòng)物對(duì)種子的分散貯藏是植物擴(kuò)散和更新的一種有效途徑。分散貯食動(dòng)物作為種子的傳播者，通過(guò)對(duì)種子捕食、搬運(yùn)和貯藏影響著植物種子的命運(yùn)，從而影響植物更新。

動(dòng)物分散貯食對(duì)植物種子傳播至少具有4方面的意義:(1)幫助種子逃避種源處的捕食和競(jìng)爭(zhēng)［31］。分布在種源處的種子被捕食率和因密度制約性死亡率都很高，不利于植物種群的更新。(2)有助于植物種群基因流動(dòng)［31］。動(dòng)物搬運(yùn)種子到達(dá)一個(gè)新的分布區(qū)，有助于植物種內(nèi)和種間的基因流動(dòng)。(3)動(dòng)物分散貯藏的種子是定向傳播的［13，42］。貯食動(dòng)物將種子搬運(yùn)至能萌發(fā)的小生境內(nèi)。(4)貯食動(dòng)物對(duì)某些植物種子的選擇性貯藏，影響了這些植物種子的特征進(jìn)化，如種子大小、殼厚度及果實(shí)成熟期等，進(jìn)而影響了這些植物種群的進(jìn)化方向［16］。

3.2植物種子成功傳播的機(jī)制

種子成功傳播的機(jī)制主要體現(xiàn)在兩方面。首先，種子被迅速搬運(yùn)到遠(yuǎn)離母樹(shù)的地方貯藏。種子成熟后，被貯食動(dòng)物迅速搬運(yùn)到遠(yuǎn)離母樹(shù)的地方貯藏，不僅降低了種子的密度制約性和競(jìng)爭(zhēng)性死亡率，還降低了種子自身霉變、腐爛的概率，保證了種子的完整性和萌發(fā)潛質(zhì)［9］。其次，種子被埋藏在土層里。埋藏在土層里的種子通常比地表的種子存活率和萌發(fā)率高［31，40，42］。

埋藏在深度適宜的土層里的種子獲得了較大的存活率和萌發(fā)率，主要有以下兩個(gè)方面的原因:(1)埋藏在土層里的種子被捕食者發(fā)現(xiàn)和捕食的風(fēng)險(xiǎn)降低［5］。種子被埋藏在土層下，減少了被其他動(dòng)物取食的風(fēng)險(xiǎn)，并且，隨著埋藏深度的增加，貯藏點(diǎn)表面散發(fā)出的化學(xué)氣味信號(hào)強(qiáng)度逐漸變?nèi)?，以嗅覺(jué)覓食的動(dòng)物獲取種子的概率將降低［40］，一些未被獲取的貯藏點(diǎn)內(nèi)種子，在適宜的條件下建成幼苗。(2)埋藏在深度適宜的土層內(nèi)的種子萌發(fā)率高于地表種子［5，42］。埋藏在深度適宜土層里的種子，其周?chē)臏囟群蜐穸容^地表種子波動(dòng)范圍小，具有相對(duì)溫和，利于種子萌發(fā)的有利環(huán)境，更易建成幼苗。

3.3分散貯食動(dòng)物對(duì)植物種群產(chǎn)生的負(fù)效應(yīng)

貯食動(dòng)物在促進(jìn)種子傳播的同時(shí)，也給種子的存活和幼苗的建成以及植物種群更新帶來(lái)了負(fù)面效應(yīng)。如大年里約50%的蒙古櫟(Quercusm ongolica)種子被動(dòng)物取食，小年里被取食率接近100%［45］?？梢?jiàn)，動(dòng)物取食是櫟屬植物種群天然更新的主要限制因子［45］。貯食動(dòng)物微生境利用與植物生長(zhǎng)所需微生境的匹配程度也影響植物種子的萌發(fā)［4］，一些貯食動(dòng)物將種子貯藏在不利于萌發(fā)和生長(zhǎng)的地方，如懸崖、峭壁、樹(shù)干等，這些地方貯藏的種子萌發(fā)率都較低，很少能建成幼苗［7，12，31］。

動(dòng)物在貯食過(guò)程中對(duì)種子的處理同樣影響了種子的成活率。一些嚙齒動(dòng)物為了延長(zhǎng)種子的貯藏期，防止其在貯存期間萌發(fā)，切除了植物種子的胚胎組織［46］，這一行為破壞了種子的完整性，使其失去了萌發(fā)的潛質(zhì)，無(wú)法建成幼苗。還有一些貯食動(dòng)物在一個(gè)貯藏點(diǎn)內(nèi)存放較多的植物種子，造成種子密度制約性死亡，失去萌發(fā)的機(jī)會(huì)［4，47］。

對(duì)于以上這些不利于植物更新的因素，植物種群在長(zhǎng)期進(jìn)化過(guò)程中逐漸形成了形式多樣的適應(yīng)性對(duì)策。對(duì)植物而言，一方面要吸引動(dòng)物取食、擴(kuò)散、埋藏其種子。另一方面，又要防止種子被過(guò)度捕食［46］。種子植物為了吸引動(dòng)物取食、搬運(yùn)種子，通過(guò)生產(chǎn)營(yíng)養(yǎng)價(jià)值較高的種子或者貯食者偏愛(ài)的大種子吸引動(dòng)物取食和搬運(yùn)［5，48-50］。在減少動(dòng)物對(duì)種子的取食消耗方面，也形成了多種多樣的防御機(jī)制，如形成堅(jiān)硬的種皮、增加種子內(nèi)次生物質(zhì)的含量、種子產(chǎn)量大小年變化等［24，29，43，51-54］。

3.4植物種群的適應(yīng)性策略

3.4.1生產(chǎn)個(gè)體較大、能量較高的種子

在自然選擇的壓力下，植物種群為了延續(xù)后代，適應(yīng)性地產(chǎn)生了大小不同的種子。種子的大小與種子被捕食、傳播以及萌發(fā)等命運(yùn)息息相關(guān)［48］。大種子對(duì)植物種群更新的貢獻(xiàn)更大［5，48-49］，這是因?yàn)?(1)許多嚙齒動(dòng)物和鳥(niǎo)類(lèi)偏愛(ài)搬運(yùn)和分散貯藏大種子，促進(jìn)了大種子的傳播;(2)動(dòng)物傾向于把大種子搬運(yùn)到遠(yuǎn)離種源的地方分散貯藏，且通過(guò)多次貯藏來(lái)進(jìn)一步降低貯藏點(diǎn)間的平均密度［29］，使擴(kuò)散后的大種子具有較高的存活率和萌發(fā)率;(3)大種子內(nèi)豐富的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)為種子萌發(fā)、幼苗建成等提供了充分的養(yǎng)分含量［50］。因此，植物生產(chǎn)大種子，不僅促進(jìn)了動(dòng)物分散貯食行為，還為自身繁殖成功提供了有利的條件。

3.4.2增加處理種子難度，迫使動(dòng)物貯藏種子

在長(zhǎng)期的進(jìn)化過(guò)程中，植物主要通過(guò)物理障礙和化學(xué)防衛(wèi)來(lái)降低種子被取食率，從而促進(jìn)種子傳播。物理障礙主要體現(xiàn)在一些植物種群為降低動(dòng)物取食效率，生產(chǎn)了具有堅(jiān)硬外殼的種子，動(dòng)物在取食這些種子前需花費(fèi)較長(zhǎng)時(shí)間去除種殼，不僅降低了種子直接利用價(jià)值，還增加了動(dòng)物被天敵捕食的風(fēng)險(xiǎn)［24］。因此，動(dòng)物避免就地取食處理難度較大的種子，而是選擇貯藏此類(lèi)種子［24，29，43］。對(duì)植物而言，實(shí)現(xiàn)了種子的傳播。

種子內(nèi)的次生化合物是植物重要的的化學(xué)防衛(wèi)機(jī)制，食種子動(dòng)物一次性攝入過(guò)多富含次生化合物的種子，輕則造成自身新陳代謝負(fù)擔(dān)，重則危及生命［15］。植物通過(guò)生產(chǎn)次生化合物含量較多的種子，來(lái)防御食種子動(dòng)物的過(guò)度消耗，從而迫使其貯藏更多的種子。種子內(nèi)的單寧酸是動(dòng)物覓食過(guò)程中主要的阻遏劑［15］，顯著影響動(dòng)物對(duì)植物種子的捕食，主要表現(xiàn)在抑制動(dòng)物取食頻次和數(shù)量上［51］。動(dòng)物一般就地取食單寧酸含量較低的種子，而貯藏次生化合物含量較高的種子［26］。這些現(xiàn)象表明，植物產(chǎn)生單寧酸含量較高的種子有利于植物種群的更新。

3.4.3植物種子產(chǎn)量年際波動(dòng)

植物種群在長(zhǎng)期的適應(yīng)性進(jìn)化過(guò)程中逐漸形成了種子產(chǎn)量年際間波動(dòng)的規(guī)律，即種子植物間隔3—5a同步生產(chǎn)大量種子，之后連續(xù)幾年內(nèi)產(chǎn)量驟減的現(xiàn)象［52］。由于未來(lái)的不確定性，動(dòng)物會(huì)在種子產(chǎn)量大年里，盡可能多貯藏食物［32］，其食物貯藏量往往大于其消耗量［28］，以致很多貯藏點(diǎn)被遺忘或拋棄，這部分貯藏點(diǎn)內(nèi)種子可在合適的微生境下萌發(fā)，建成幼苗。大年植物種子的存活率較高的原因包括:(1)大年里，豐富的食物資源為貯食動(dòng)物提供了更多可選擇的食物，種子存活率增大［9］;(2)大年時(shí)，貯藏點(diǎn)盜取率降低，貯食動(dòng)物對(duì)貯藏點(diǎn)管理頻率減少，很少有二次貯藏［53］，這些有利條件使得種子在沒(méi)有干擾的合適微生境下萌發(fā)并建成幼苗。

植物種群通過(guò)種子產(chǎn)量年際間的波動(dòng)來(lái)調(diào)控捕食者的種群大小，從而緩解種子被捕食的壓力［28］。植物種子產(chǎn)量小年時(shí)，匱乏的食物資源不能滿足各種食種子動(dòng)物的生存需求，動(dòng)物種內(nèi)和種間的食物競(jìng)爭(zhēng)激烈，導(dǎo)致許多弱勢(shì)群體被淘汰，動(dòng)物種群數(shù)量急劇下降［15］。當(dāng)種子產(chǎn)量大年來(lái)臨時(shí)，動(dòng)物種群大小不能迅速恢復(fù)，種子產(chǎn)量遠(yuǎn)遠(yuǎn)超過(guò)捕食者群體對(duì)種子的消耗量時(shí)，可能出現(xiàn)種子捕食者飽和現(xiàn)象［5，31］。大年的種子消失率比小年慢的現(xiàn)象，即表明大年下落的種子量較大，鼠類(lèi)和鳥(niǎo)類(lèi)的捕食迅速飽和［54］。捕食者飽和現(xiàn)象被認(rèn)為是植物和食種子動(dòng)物之間的高度協(xié)同進(jìn)化作用的結(jié)果，是植物限制捕食者破壞種子、提高被擴(kuò)散種子存活率的一種選擇壓力［52］。

3.4.4生產(chǎn)化學(xué)氣味較弱的種子

植物通過(guò)產(chǎn)生化學(xué)氣味較弱的種子來(lái)避免貯藏的種子被發(fā)現(xiàn)和重取。動(dòng)物經(jīng)過(guò)長(zhǎng)期的進(jìn)化逐漸形成了較為完善的貯食和重取能力，因而大部分被埋藏的種子會(huì)被再次取食，只有少數(shù)得以存留、萌發(fā)。研究發(fā)現(xiàn)，化學(xué)氣味較濃烈的種子被以嗅覺(jué)為主要重取途徑的嚙齒動(dòng)物發(fā)現(xiàn)的概率遠(yuǎn)大于化學(xué)氣味較弱的種子［28］。因此，植物生產(chǎn)化學(xué)氣味較弱的種子可降低種子被發(fā)現(xiàn)率和重取率，從而增大種子的傳播成功率。

4　結(jié)語(yǔ)

綜上所述，動(dòng)物分散貯食行為反映了動(dòng)物對(duì)生存環(huán)境的適應(yīng)，這種適應(yīng)性行為經(jīng)過(guò)長(zhǎng)期的進(jìn)化形成一種相對(duì)穩(wěn)定的生存策略。動(dòng)物貯藏植物繁殖體，不僅滿足了自身生存需求，同時(shí)擴(kuò)大了植物的分布范圍，對(duì)植物種群的更新起到了非常重要的作用。因此，動(dòng)物在貯食的過(guò)程中承擔(dān)著捕食者和傳播者的雙重角色［7］，分散貯食行為對(duì)動(dòng)物和植物物種的進(jìn)化都有利。研究動(dòng)物分散貯食行為及其對(duì)植物種群更新的影響，將有助于理解動(dòng)物與植物之間的協(xié)同進(jìn)化規(guī)律，了解生態(tài)系統(tǒng)演替過(guò)程中各組分之間的關(guān)系，認(rèn)識(shí)動(dòng)物種群在生態(tài)系統(tǒng)中的作用，進(jìn)而為生物多樣性保護(hù)提供科學(xué)依據(jù)。

致謝:楊慧、劉蓓蓓、聶家旭、宗誠(chéng)、程鯤對(duì)寫(xiě)作給予幫助，特此致謝。

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Animal scatter-hoarding behavior and its impact on the regeneration of plant populations

LIANG Zhenling，MA Jianzhang，RONG Ke*
College of Wildlife Resources，Northeast Forestry University，Harbin 150040，China

Abstract:Scatter-hoarding is one of the most important foraging strategies for many animals.For animals whose hoarding targets are seeds，the hoarding behavior is directly affected by many factors relevant to seeds，including their size，the nutrient content，and secondary metabolites inside the seeds.Animals prefer larger seeds that are delivered and scatterhoarded somewhere far away from the food sources.Smaller seeds are eaten on the spot by animals in compensation for the energy consumed during the hoarding process.Hoarding animals retrieve the food at the cache sites mainly according to the following:spatial memory，particular paths，and direct clues around the cache sites.During the retrieval process，some cache sites are forgotten or missed by the hoarding animals，and these seeds become potential pools for the regeneration of some plant populations.Therefore，scatter-hoarding animals play two roles in ecological systems:they are not only consumers，but also circulators，of seeds.The serial behavior of scatter-hoarding animals(i.e.，retrieval，delivery，and storage)，directly influence both the survival of seeds and creation of seedlings.Furthermore，to some degree，the regeneration and distribution of certain plant populations are affected by the behavior of scatter-hoarding animals.As for plant populations，the most urgent mission is to protect their own seeds.In other words，in order to avoid being consumed and to decrease the forage rate by animals，the plant populations have gradually formed multiple and various adaptivebook=1163,ebook=275strategies during the evolutionary process.Following a brief statement of conception and research background of hoarding behavior，the main text of this paper comprises four parts.In the first part，the evolution of scatter-hoarding behavior is discussed.In the second part，the process of scatter hoarding is divided into four sections.First，we consider how hoarding animals select their hoarding targets，including(i)the determination of seed quality by hoarding animals，(ii)the effect of nutrients inside the seeds on animal hoarding，(iii)the effect of seed size on animal hoarding，and(iv)the effect of secondary metabolites inside the seeds on animal hoarding.Second，we consider the delivery and storage of seeds by animals.Third，we review the retrieval behavior of hoarding animals(e.g.，spatial memory，particular path，and relevant direct clues).In the third part of the paper，we elaborate the influence of animal scatter-hoarding behavior on the regeneration of plant populations.A number of problems are discussed in detail(i.e.，the dispersion effect of scatterhoarding animals on plant seeds，the dispersion mechanism of plant seeds，the negative effects of scatter-hoarding animals on plant populations，and the adaption strategies of plant populations.)In the last part of this paper，the substantial content is thoroughly summarized.Specifically，this paper is focused on animal scatter-hoarding behavior and its impact on the regeneration of plant populations.These results should be helpful for understanding the mutualism that exists between hoarding animals and plant species，thereby revealing the species-specific functions of hoarding animals in ecological systems.Ultimately，this paper is intended to provide a scientific basis for the protection of biodiversity.

Key Words:scatter-hoarding behavior;plant regeneration;adaption strategies;mutualism

*通訊作者

Corresponding author.E-mail:rongke@nefu.edu.cn

收稿日期:2014-05-30;網(wǎng)絡(luò)出版日期:2015-07-09

基金項(xiàng)目:國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31372209);中央高校基本科研業(yè)務(wù)費(fèi)專(zhuān)項(xiàng)資金(2572014CAY01);黑龍江省自然科學(xué)基金項(xiàng)目(C201131)

DOI:10.5846/stxb201405301116