甜瓜鹽堿逆境生理響應(yīng)及相關(guān)基因研究進(jìn)展

趙麗娜，張芙蓉，莫 霏，黃隆堂，張屹東

（上海交通大學(xué)農(nóng)業(yè)與生物學(xué)院，農(nóng)業(yè)部都市農(nóng)業(yè)（南方）重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海 200240）

甜瓜鹽堿逆境生理響應(yīng)及相關(guān)基因研究進(jìn)展

趙麗娜，張芙蓉，莫 霏，黃隆堂，張屹東*

（上海交通大學(xué)農(nóng)業(yè)與生物學(xué)院，農(nóng)業(yè)部都市農(nóng)業(yè)（南方）重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海 200240）

綜述了近年來(lái)甜瓜（Cucumis melo L.）在鹽堿逆境脅迫下的生理指標(biāo)變化規(guī)律以及相關(guān)基因的研究進(jìn)展，主要包括滲透調(diào)節(jié)類物質(zhì)及相關(guān)基因、逆境脅迫蛋白、轉(zhuǎn)錄因子等，為甜瓜抗逆性研究和生產(chǎn)實(shí)踐提供參考。

甜瓜（Cucumis melo L.）；逆境生理；鹽脅迫；綜述

植物在生長(zhǎng)過(guò)程中會(huì)受到多種非生物逆境脅迫，如干旱、鹽堿、低溫、高溫、弱光、低氧等。這些脅迫嚴(yán)重影響植物的生長(zhǎng)發(fā)育，包括植株形態(tài)、產(chǎn)量和品質(zhì)等。同時(shí)，植物在長(zhǎng)期進(jìn)化過(guò)程中，形成了一系列對(duì)逆境脅迫的適應(yīng)機(jī)制。當(dāng)植物受到逆境脅迫時(shí)，會(huì)發(fā)生基因表達(dá)、生理生化、形態(tài)等方面的改變，來(lái)降低或消除危害［1］。

甜瓜（Cucumis melo L.）是世界上普遍栽培、經(jīng)濟(jì)價(jià)值較高的一種園藝作物。隨著我國(guó)經(jīng)濟(jì)發(fā)展和農(nóng)村產(chǎn)業(yè)結(jié)構(gòu)調(diào)整，甜瓜的需求量和栽培面積也逐年增加。中國(guó)農(nóng)業(yè)統(tǒng)計(jì)資料顯示，2013年全國(guó)甜瓜播種面積42.31萬(wàn)hm2，總產(chǎn)量1 433.70萬(wàn)t［2］。由于保護(hù)地栽培面積的逐年增加，設(shè)施土壤長(zhǎng)期得不到雨水的淋洗，鹽分積累而引發(fā)土壤的次生鹽漬化，直接影響了甜瓜的產(chǎn)量和品質(zhì)。因此，研究甜瓜對(duì)鹽堿逆境的生理反應(yīng)及適應(yīng)機(jī)制，對(duì)甜瓜生產(chǎn)和培育抗（耐）逆甜瓜新品種具有重要的現(xiàn)實(shí)意義。

甜瓜逆境生理的研究，主要集中在植株形態(tài)、離子含量、滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)及酶活性等方面。隨著分子生物學(xué)技術(shù)的不斷發(fā)展，甜瓜的逆境生理研究逐漸深入到分子水平。本文綜述了近年來(lái)甜瓜在鹽堿逆境條件下的生理指標(biāo)變化規(guī)律以及相關(guān)基因的研究進(jìn)展，主要包括滲透調(diào)節(jié)類物質(zhì)及相關(guān)基因、功能蛋白以及轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)因子等幾方面。

1 鹽堿逆境對(duì)甜瓜中滲透調(diào)節(jié)類物質(zhì)及相關(guān)基因的影響

植物在鹽堿、干旱等逆境條件下，通常會(huì)引起水分脅迫。植物體內(nèi)通過(guò)合成與滲透調(diào)節(jié)有關(guān)的小分子物質(zhì)來(lái)降低水勢(shì)，保證細(xì)胞正常的生理功能［3］。參與逆境脅迫的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)主要包括無(wú)機(jī)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)（如K+、Cl－和無(wú)機(jī)酸鹽等）和有機(jī)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)（如脯氨酸、甜菜堿、蔗糖、果糖等）。

1．1 無(wú)機(jī)離子類

逆境條件下，無(wú)機(jī)離子的種類和含量會(huì)因作物品種和組織器官的不同而不同。Na+是植物鹽脅迫的主要離子，植物對(duì)Na+的響應(yīng)機(jī)制，主要有3種方式：降低Na+的吸收、Na+的外排和Na+的區(qū)隔化。甜瓜植株在鹽脅迫下，葉片中Na+、Cl－含量增加，K+、Ca2+含量降低，并且根中Na+含量高于地上部，而Cl－含量低于地上部，對(duì)K+和Ca2+的選擇吸收和運(yùn)輸能力可能成為甜瓜耐鹽的一個(gè)重要生理指標(biāo)［4］。甜瓜種子用NaCl（電導(dǎo)率EC值：18 dS·m－1）預(yù)先處理3 d，可以顯著提高葉片氣孔導(dǎo)度、相對(duì)葉綠素含量和K+、Ca2+含量，同時(shí)降低Na+在葉片、莖中的積累，從而提高甜瓜坐果率，說(shuō)明NaCl預(yù)處理可以減輕鹽分對(duì)植株的傷害［5］。而對(duì)甜瓜幼苗進(jìn)行低濃度的NaCl（EC值＜4.5 dS·m－1）處理，植株生物量、葉片相對(duì)含水量、氣孔密度、果實(shí)產(chǎn)量以及Ca2+、K+、葉綠素a、b含量都顯著降低，Na+、脯氨酸含量及細(xì)胞膜透性增加；外源添加KNO3后，顯著降低了鹽分對(duì)植株的不利影響，產(chǎn)量和各項(xiàng)生理指標(biāo)也均有所改善［6］。最早從啤酒酵母中發(fā)現(xiàn)的HAL1是與K+吸收轉(zhuǎn)運(yùn)有關(guān)的調(diào)節(jié)基因，其作用主要是通過(guò)提高細(xì)胞內(nèi)K+/Na+比例來(lái)提高酵母的耐鹽性。將HAL1轉(zhuǎn)化甜瓜后，轉(zhuǎn)基因植株在NaCl脅迫下耐鹽性增強(qiáng)且顯著促進(jìn)了根系的形成與生長(zhǎng)［7］，說(shuō)明外源與耐鹽有關(guān)的基因也可以增加甜瓜內(nèi)K+吸收轉(zhuǎn)運(yùn)能力，從而提高植物耐鹽性。

1．2 氨基酸及其衍生物

脯氨酸是最大的水溶性氨基酸，與水具有較強(qiáng)的結(jié)合能力。正常情況下，植株體內(nèi)的脯氨酸含量很低，脯氨酸積累是植物抵抗?jié)B透脅迫的有效方式之一。甜瓜幼苗經(jīng)逆境（鹽堿）脅迫后，脯氨酸含量顯著增加，細(xì)胞水勢(shì)降低，從而有利于從外界環(huán)境中獲得水分，提高甜瓜幼苗的抗逆性［8-9］。外源添加脯氨酸能顯著降低鹽分對(duì)植株的不利影響［6］。在谷氨酸生成脯氨酸的過(guò)程中有兩個(gè)關(guān)鍵酶：吡咯啉-5-羧酸合成酶（Δ’-pyrroline-5-carboxylate synthetase，P5CS）和吡咯啉-5-羧酸還原酶（Pyrroline-5-carboxylate reductase，P5CR）。我們?cè)谔鸸消}脅迫轉(zhuǎn)錄組分析中發(fā)現(xiàn)，編碼這兩個(gè)酶的基因受鹽脅迫誘導(dǎo)高度上調(diào)表達(dá)［10］。植物在逆境條件下會(huì)積累脯氨酸，而吡咯啉-5-羧酸合成酶（P5CS）則會(huì)在植物各組織中快速地誘導(dǎo)表達(dá)，使植物免受滲透脅迫傷害［11］。P5CS和P5CR在甜瓜鹽脅迫下的高表達(dá)，可能也與植物提高體內(nèi)脯氨酸含量，抵抗?jié)B透脅迫傷害的能力有關(guān)。

甜菜堿（三甲基甘氨酸）是植物體內(nèi)一種重要的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，其滲透調(diào)節(jié)作用與脯氨酸相似。研究表明，甜菜堿的積累可以調(diào)節(jié)一些酶的活性及保持細(xì)胞膜的完整性，從而有利于植物對(duì)逆境脅迫的抵抗［12］。膽堿單氧化酶（CMO）和甜菜堿醛脫氫酶（BADH）是合成甜菜堿過(guò)程中僅需要的兩種酶［13］。甜瓜在NaCl、干旱、高溫以及低溫、ABA處理后，葉片中CmBADH基因表達(dá)量顯著上調(diào)，最高達(dá)18.5倍，表明其在甜瓜適應(yīng)非生物脅迫中可能發(fā)揮重要作用［14］。

瓜氨酸是一種強(qiáng)的抗氧化劑，可以有效的清除羥自由基［15］。對(duì)4個(gè)品種的甜瓜幼苗進(jìn)行鹽處理，12 d后，處理組的瓜氨酸含量均顯著提高。同時(shí)耐鹽品種瓜氨酸含量為敏感品種的2倍多，說(shuō)明瓜氨酸的累積可以作為甜瓜抗性篩選的早期生化指標(biāo)［16］。

1．3 糖類

糖類一方面可以為植物生長(zhǎng)提供能量，另一方面可以作為滲透保護(hù)劑，起到穩(wěn)定細(xì)胞膜結(jié)構(gòu)和保持細(xì)胞膨壓的作用，避免逆境初期植物發(fā)生萎蔫或受鹽離子毒害［17］。糖類主要有海藻糖、蔗糖和果聚糖等。鹽脅迫下，用0.6%海藻糖噴施甜瓜葉面，根系活力與可溶性糖含量提高，葉片MDA和細(xì)胞膜透性降低，有效緩解了鹽對(duì)甜瓜植株的傷害［18］。在甜瓜耐鹽轉(zhuǎn)錄組分析中，鹽脅迫后編碼蔗糖合酶（Sucrose synthase，SuSy）、半乳糖苷合酶（Beta-galactosidase）、己糖轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白（Hexose transporter）的基因上調(diào)表達(dá)，說(shuō)明這些糖類參與甜瓜對(duì)鹽脅迫逆境的調(diào)節(jié)作用［10］。轉(zhuǎn)錄組分析中還發(fā)現(xiàn)，在鹽脅迫下編碼己糖激酶（Hexokinase，HK）的基因表達(dá)受到較大程度的抑制，可能是甜瓜通過(guò)降低己糖激酶的活性來(lái)減少鹽脅迫對(duì)光合作用的抑制作用［10］。

2 鹽堿逆境對(duì)甜瓜中蛋白的影響

2．1 抗氧化酶活性蛋白

鹽脅迫下，植物會(huì)產(chǎn)生一些清除活性氧的酶類和抗氧化物質(zhì)來(lái)緩解氧化損傷。超氧化物歧化酶SOD是所有植物體內(nèi)防御氧化損害的關(guān)鍵酶。甜瓜在不同離子脅迫下，葉片中Cu-Zn SOD活性較高，表明其在甜瓜中由于離子脅迫引起的抗氧化中有一定作用［19］。在不同甜瓜品種愈傷組織培養(yǎng)中，耐鹽品種在鹽處理后，其SOD和過(guò)氧化氫酶（CAD）活性均有明顯提高，說(shuō)明甜瓜通過(guò)增加抗氧化酶防御系統(tǒng)來(lái)適應(yīng)鹽脅迫帶來(lái)的氧化傷害［20］。我們?cè)谔鸸消}脅迫轉(zhuǎn)錄組分析中，鑒定出3個(gè)基因參與過(guò)氧化物酶體過(guò)程，分別編碼過(guò)氧化物酶體膜蛋白（PMP）和過(guò)氧化物酶體腺嘌呤核苷酸載體（PNC1）。另外還發(fā)現(xiàn)過(guò)氧化物酶（POD）、谷胱甘肽-S-轉(zhuǎn)移酶（Glutathione S-transferase，GSTs）、谷胱甘肽還原酶（Glutathione reductase，GR）等氧化還原酶類基因［10］。這些蛋白類的編碼基因大都上調(diào)表達(dá)，說(shuō)明其可能減少了逆境脅迫導(dǎo)致的體內(nèi)活性氧的積累，在植物的逆境脅迫反應(yīng)中發(fā)揮重要作用。

2．2 轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白及其他功能蛋白類

離子轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白在植物抗逆中具有重要的生理功能。鉀是保持植物細(xì)胞膨壓的重要元素，鹽脅迫下，鉀離子轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白對(duì)植物耐鹽性有重要作用［21］。目前在甜瓜中報(bào)道的只有一個(gè)屬于Shaker家族的鉀離子通道基因MIRK［22］。MIRK主要在甜瓜葉片和初期發(fā)育的果實(shí)中表達(dá)，根中不表達(dá)，葉片中主要在保衛(wèi)細(xì)胞膜中表達(dá)［23］。將MIRK轉(zhuǎn)入擬南芥，NaCl處理后，轉(zhuǎn)基因植株的Fv/Fm值和葉綠素含量均高于對(duì)照，相對(duì)電導(dǎo)率僅為對(duì)照的57.7%，說(shuō)明MIRK基因的轉(zhuǎn)入在一定程度上提高了擬南芥植株的耐鹽性［24］。利用酵母及轉(zhuǎn)入爪蟾卵母細(xì)胞電生理分析，發(fā)現(xiàn)外界Na+對(duì)通道活性有抑制作用，這種現(xiàn)象在植物鉀離子通道中首次發(fā)現(xiàn)，表明其可能對(duì)植物耐鹽有一定作用［22-25］。MIRK的表達(dá)量還與甜瓜葉片氣孔的開(kāi)關(guān)有高度相關(guān)性，在鹽處理下，MIRK在耐鹽品種中的表達(dá)量要高于在鹽敏感品種中的表達(dá)量，其氣孔閉合度也較小。說(shuō)明其可能在調(diào)節(jié)K+運(yùn)輸、控制氣孔開(kāi)閉和平衡CO2的交換中有著重要作用，從而有助于提高甜瓜的耐鹽性［26］。

液泡膜中的逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因NXH依靠H+-ATPase和H+-PPase產(chǎn)生的質(zhì)子驅(qū)動(dòng)力介導(dǎo)Na+的跨膜運(yùn)輸，促進(jìn)Na+在液泡中的區(qū)隔效應(yīng)，從而調(diào)節(jié)植物的耐鹽能力［21］。甜瓜液泡膜Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白CmNHX1基因在甜瓜根莖葉中均有表達(dá)［27］。在鹽脅迫條件下，隨著NaC1濃度和處理時(shí)間的增加，甜瓜根中CmNHX1表達(dá)持續(xù)增強(qiáng)，葉片中表達(dá)下降。CmNHX1可以提高鹽敏感型酵母對(duì)NaCl的抗性，說(shuō)明CmNHX1具有轉(zhuǎn)運(yùn)Na+的功能，在甜瓜適應(yīng)鹽脅迫過(guò)程中起著重要作用［28］。

水通道蛋白（Aquqporins，AQPs）在水分的跨膜轉(zhuǎn)運(yùn)及逆境脅迫過(guò)程中起非常重要的作用。大量研究表明，植物通過(guò)控制AQPs的活性來(lái)抵御各種逆境脅迫。在逆境條件下，大多數(shù)AQPs基因表達(dá)下調(diào)，通道活性下降甚至消失［29］。我們?cè)趦蓚€(gè)耐鹽性不同的甜瓜品種轉(zhuǎn)錄組測(cè)序結(jié)果中發(fā)現(xiàn)至少有5個(gè)鹽脅迫應(yīng)答的水通道蛋白家族基因存在。對(duì)其在鹽脅迫下的表達(dá)模式進(jìn)行了比較分析，發(fā)現(xiàn)這些AQPs基因的表達(dá)量在脅迫后都改變8倍以上，其中4個(gè)AQP基因表達(dá)受到抑制，只有一個(gè)在耐鹽品種中受高濃度鹽脅迫上調(diào)表達(dá)［10］。表明水通道蛋白可能在鹽脅迫條件下調(diào)節(jié)細(xì)胞內(nèi)外的水分平衡，使水快速出入液泡以保證液泡能迅速膨脹和緊縮，從而應(yīng)對(duì)逆境脅迫。

泛素可以降解細(xì)胞內(nèi)的蛋白質(zhì)，泛素通路基因在植物抵抗多種非生物脅迫中起重要作用［30-31］。Baloglu等從甜瓜中克隆出了一個(gè)泛素結(jié)合酶基因CmUBC，其在甜瓜根莖葉中均有分布，受干旱、鹽誘導(dǎo)表達(dá)，說(shuō)明CmUBC可能在植物水分脅迫中起重要作用［32］。

熱激蛋白（Heat Shock Proteins，HSP）是一類受高溫誘導(dǎo)的蛋白，但熱脅迫并非誘導(dǎo)HSPs表達(dá)的唯一因素，諸如水分脅迫、鹽脅迫、滲透脅迫和外源ABA等其他逆境也會(huì)誘導(dǎo)其大量表達(dá)［33］。熱激轉(zhuǎn)錄因子（Hsfs）對(duì)于真核生物調(diào)節(jié)熱激反應(yīng)具有重要作用。我們?cè)谔鸸消}脅迫響應(yīng)基因中共鑒定出了5個(gè)熱激蛋白基因及3個(gè)熱激轉(zhuǎn)錄因子，其在不同耐鹽品種中的表達(dá)模式有較大差異，但熱激轉(zhuǎn)錄因子都是上調(diào)表達(dá)［10］，說(shuō)明熱激轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)有助于提高甜瓜鹽脅迫的適應(yīng)性。

3 鹽堿逆境對(duì)甜瓜中轉(zhuǎn)錄因子類的影響

基因轉(zhuǎn)錄水平上的調(diào)節(jié)是植物脅迫應(yīng)答過(guò)程中極為重要的環(huán)節(jié)。植物中許多重要功能基因的表達(dá)受到脅迫誘導(dǎo)或抑制，是由幾個(gè)轉(zhuǎn)錄因子調(diào)節(jié)一組脅迫反應(yīng)基因，或多個(gè)轉(zhuǎn)錄因子共同激活同樣的基因。甜瓜在鹽處理后，最先感應(yīng)的植物根部中有多種轉(zhuǎn)錄因子表達(dá)上調(diào)，包括NAC類、WRKY類、MYB類和AP2/ERF類等［34］。在甜瓜鹽處理轉(zhuǎn)錄組測(cè)序中，我們發(fā)現(xiàn)兩個(gè)耐鹽性不同的甜瓜品種，在鹽脅迫下均有約20個(gè)轉(zhuǎn)錄因子家族的近百個(gè)轉(zhuǎn)錄因子基因表達(dá)發(fā)生顯著變化，兩個(gè)甜瓜品種既表現(xiàn)特異性，也存在部分重疊［35］。

AP2/ERF是植物對(duì)逆境脅迫的響應(yīng)基因。目前，在甜瓜中共鑒別得到136個(gè)AP2/ERF家族的基因。其中：13個(gè)AP2亞家族，119個(gè)ERF亞家族和4個(gè)RAV亞家族［36］。由Mizuno等通過(guò)酵母單雜交從不同逆境脅迫處理的甜瓜葉片中分離得到2個(gè)ERF亞家族基因：CMe-ERF1和CMe-ERF2。CMe-ERF1可被高鹽、干旱、水楊酸和乙烯誘導(dǎo)表達(dá)；CMe-ERF2可被低溫脅迫誘導(dǎo)表達(dá)，表明其功能可能與逆境脅迫應(yīng)答機(jī)理相關(guān)［37］。

NAC基因家族廣泛分布于植物界，且為植物界所特有。大量報(bào)道顯示NAC基因在逆境脅迫中起重要作用，如干旱［38］、鹽分脅迫［39］、冷害［40］等。在甜瓜基因組中含有82個(gè)NAC基因，主要集中在第四個(gè)亞家族的第二分支。QRT-PCR結(jié)果表明，這一分支的9個(gè)CmNAC基因有8個(gè)受到鹽脅迫的誘導(dǎo)表達(dá)，1個(gè)受鹽脅迫抑制。轉(zhuǎn)酵母功能驗(yàn)證表明其中表達(dá)量最高的CmNAC34增加了酵母細(xì)胞對(duì)鹽的敏感度并抑制酵母的生長(zhǎng)，其在逆境中獨(dú)特的生理作用還有待研究［41］。

4 問(wèn)題與展望

植物對(duì)逆境的響應(yīng)是一個(gè)復(fù)雜的過(guò)程。甜瓜作為一種重要的經(jīng)濟(jì)作物，研究其抗逆性具有重要意義。綜上所述，目前已經(jīng)從甜瓜中鑒別出了多種鹽堿逆境響應(yīng)基因，尤其是在甜瓜耐鹽性方面，已經(jīng)通過(guò)抑制差減雜交技術(shù)及轉(zhuǎn)錄組測(cè)序（RNA-Seq）等技術(shù)，鑒別出了許多鹽響應(yīng)基因，并根據(jù)擬南芥相關(guān)代謝途徑初步繪制出甜瓜的部分鹽脅迫信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑［37］。但是對(duì)這些逆境響應(yīng)基因的具體生理功能和作用機(jī)理還了解甚少，需進(jìn)一步研究。隨著現(xiàn)代分子生物學(xué)的迅速發(fā)展，可以通過(guò)RNAi和超量表達(dá)等技術(shù)分析不同功能基因?qū)μ鸸峡鼓嫘缘挠绊?，了解基因在抗逆中的作用，同時(shí)深入探索抗逆候選基因的調(diào)控途徑，從而更好地理解甜瓜對(duì)于逆境脅迫的響應(yīng)機(jī)制，為甜瓜抗逆基因工程提供線索。

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（責(zé)任編輯：程智強(qiáng)）

Research progress on physiological responses of melon under saline stress and their related genes

ZHAO Li-na，ZHANG Fu-rong，MO Fei，HUANG Long-tang，ZHANG Yi-dong*
（School of Agriculture and Biology，Shanghai Jiaotong University；Key Laboratory of Southern Urban Agriculture，Ministry of Agriculture，Shanghai 200240，China）

The paper reviews recent-year advances of researching into the physiological index variations of melon（Cucumis melo L.）under saline stress and their related genes，mainly including osmoregulatory substances and related genes，stress proteins，transcription factors，and so on，so as to provide clues for research on melon’s stress resistance and melon production.

Melon（Cucumis melo L.）；Stress physiology；Salt stress；Review

S652

A

1000-3924（2016）06-176-05

2015-11-13

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（31372079）；上海市自然科學(xué)基金項(xiàng)目（13ZR1422400）；上海市園藝學(xué)重點(diǎn)學(xué)科培育與建設(shè)項(xiàng)目

趙麗娜（1989—），女，碩士，研究方向：甜瓜耐鹽分子生理。E-mail：1223445457＠qq.com

*通信作者：張屹東（1971—），男，博士，副研究員，研究方向：植物營(yíng)養(yǎng)分子生理與逆境生理。E-mail：zhyd＠sjtu.edu.cn