基于氮穩(wěn)定同位素的九龍江口魚類營養(yǎng)級研究

廖建基，鄭新慶，杜建國*，陳彬

（1.國家海洋局第三海洋研究所，福建廈門361005）

基于氮穩(wěn)定同位素的九龍江口魚類營養(yǎng)級研究

廖建基1，鄭新慶1，杜建國1*，陳彬1

（1.國家海洋局第三海洋研究所，福建廈門361005）

采用氮穩(wěn)定同位素技術(shù)對2013年6—8月九龍江口采集到的隸屬于13目42科61屬共71種魚類的營養(yǎng)級進(jìn)行研究。結(jié)果表明，九龍江口魚類的δ15N值跨度較大，介于7.23‰～14.66‰之間。以菲律賓蛤仔（Ruditapes philippinarum）為基準(zhǔn)生物估算出魚類的營養(yǎng)級介于1.70～3.89之間，營養(yǎng)級最低與最高的魚類分別為少牙斑鲆（Pseudorhombus oligodon）與多鱗鱚（Sillago sihama）。與Eishbase同種魚類的營養(yǎng)級數(shù)據(jù)進(jìn)行比較，83.1%的魚類的營養(yǎng)級均值處于Eishbase同種魚類的營養(yǎng)級范圍內(nèi)，但81.7%的魚類的營養(yǎng)級均值比Eishbase同種魚類的營養(yǎng)級均值略低；與傳統(tǒng)的胃含物分析結(jié)果比較，58.3%的魚類的營養(yǎng)級在0.5個營養(yǎng)級的誤差范圍內(nèi)。基于氮穩(wěn)定同位素估算的魚類營養(yǎng)級較低的原因可能與本研究樣品中低齡魚及幼魚比例較大有關(guān)。與其他方法相比，穩(wěn)定同位素法在研究體型較小的幼魚和低齡魚營養(yǎng)級更具優(yōu)勢。魚類營養(yǎng)級隨其個體大小的變化明顯，但存在種的差異性：不同體長的髭縞鰕虎魚（Tridentiger barbatus）和綠鰭魚（Chelidonichthys kumu）的營養(yǎng)級跨度較大，分別為1.54和1.43；而鰳（Ilishaelongata）等的營養(yǎng)級則跨度較小，這可能與不同魚類的食性變化有關(guān)。

穩(wěn)定同位素；九龍江口；魚類；營養(yǎng)級

廖建基，鄭新慶，杜建國，等.基于氮穩(wěn)定同位素的九龍江口魚類的營養(yǎng)級研究［J］.海洋學(xué)報，2015，37（2）：93—103，doi：10.3969/ j.issn.0253-4193.2015.02.010

Liao Jianj i，Zheng Xinqing，Du Jianguo，et al.Study on trophic level of main fishesin the Jiulong River Estuary based on stable nitrogen isotope［J］.Haiyang Xuebao，2015，37（2）：93—103，doi：10.3969/j.issn.0253-4193.2015.02.010

1　引言

營養(yǎng)級是海洋食物網(wǎng)研究的重要內(nèi)容，能夠反映海洋生態(tài)系統(tǒng)動態(tài)變化的多種信息［1］，是認(rèn)識和管理生態(tài)系統(tǒng)的重要指標(biāo)。營養(yǎng)級既強調(diào)了系統(tǒng)內(nèi)各物種的功能地位，也反映了物質(zhì)和能量在生態(tài)系統(tǒng)中流動和傳遞的模式［2］。魚類營養(yǎng)級的變化能夠反映魚類餌料生物的變化及食性變化，魚類群落平均營養(yǎng)級的變化能夠反映魚類生態(tài)系統(tǒng)群落結(jié)構(gòu)的變化［3］，還可反映魚類資源變動對海洋生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)動力學(xué)的影響等。營養(yǎng)級的研究方法主要有胃含物分析法和穩(wěn)定同位素分析法。

穩(wěn)定同位素作為一種天然的示蹤物，對于研究特定生態(tài)系統(tǒng)中各種生物種群之間的攝食關(guān)系、營養(yǎng)物質(zhì)和能量流動這一生態(tài)學(xué)難題提供了新的研究手段［4］。在一定環(huán)境條件下，動物組織δ15N值在相鄰營養(yǎng)級間存在明顯的同位素分餾，故氮穩(wěn)定同位素常用來測定食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)和營養(yǎng)級［5—6］，結(jié)合碳穩(wěn)定同位素，已成為研究生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和營養(yǎng)關(guān)系及其變化的重要方法和技術(shù)支撐，目前已廣泛應(yīng)用于稻田、潮間帶、湖泊、海灣［7—11］等不同水域生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)級與食物網(wǎng)研究。然而，目前我國采用穩(wěn)定同位素技術(shù)開展的海洋魚類營養(yǎng)級研究中，研究區(qū)域大多集中在海灣，而對河口的研究則比較少；研究對象大多為成魚，對幼魚或低齡魚的關(guān)注不夠［11—15］。而河口是許多漁業(yè)資源的哺育場，具有重要的生態(tài)價值和經(jīng)濟(jì)價值［16］；幼魚尚處于發(fā)育階段，其營養(yǎng)級隨著體長的變化而變化也比較明顯［17—18］。因此，在近年來漁業(yè)資源出現(xiàn)小型化和低齡化的背景下，采用穩(wěn)定同位素研究河口魚類，尤其是低齡魚的營養(yǎng)級具有重要意義。本文選取九龍江口魚類的低齡魚及少數(shù)幼魚作為研究對象，應(yīng)用氮穩(wěn)定同位素分析其營養(yǎng)級，并與該海域的胃含物分析結(jié)果及Eishbase營養(yǎng)級數(shù)據(jù)進(jìn)行比較，旨在為該海域魚類生態(tài)營養(yǎng)動力學(xué)研究和食物網(wǎng)營養(yǎng)結(jié)構(gòu)提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)，為魚類資源及生態(tài)系統(tǒng)的保護(hù)與修護(hù)提供科學(xué)依據(jù)。

2　材料與方法

2.1研究區(qū)概況

九龍江位于福建省西南部，全長1 923 k m，是福建省第二大河流。九龍江河口區(qū)的總面積為854.03 k m2［19］，附近有大小島嶼共31個，岸線曲折，水質(zhì)肥沃，灘涂廣闊，淺水面大，是很多經(jīng)濟(jì)魚蝦蟹類天然索餌、繁殖和生長的良好場所［20］。九龍江口常見魚類為234種類，并可分為6種食性類型和4個營養(yǎng)級，其中低級肉食性魚類占絕對優(yōu)勢；常見稚幼魚有33種，定置網(wǎng)和流刺網(wǎng)對低齡魚的危害比較嚴(yán)重［21—26］。

2.2樣品的前處理

樣品取自2013年6—8月九龍江口采集到的71種（每種選取最小的3尾）魚類，樣品放置于內(nèi)含冰塊的便攜式冰箱速凍保存，帶回實驗室鑒定及分析。魚類樣品的種類鑒定、稱重、計數(shù)及生物學(xué)測量均按照《海洋調(diào)查規(guī)范第6部分：海洋生物調(diào)查》（G B 12763.6-2007）［27］的有關(guān)規(guī)定進(jìn)行。每尾魚類樣品利用干凈的鑷子及剪刀取適量背部去掉魚皮和魚骨白肌肉（約1～2 g）于凍存管中，每取一次樣即用超純水清洗取樣工具，避免相互污染，樣品-20℃冷凍保存，經(jīng)冷凍真空干燥機于-40℃以下干燥至恒重，干燥后的樣品用瑪瑙研缽充分研磨成粉末狀以便混合均勻，100目篩絹網(wǎng)過濾，將粉末狀樣品按質(zhì)譜儀測試要求的質(zhì)量范圍（0.150～0.200 mg）用十萬分之一分析天平準(zhǔn)確稱取于錫杯中，壓成無棱角圓球狀（里面不留空氣）。

2.3氮穩(wěn)定同位素測定

所有樣品均采用國家海洋局第三海洋研究所的同位素比率質(zhì)譜儀（Delta V advantage）測定，經(jīng)氣化、純化、電離等一系列的分析，直至測定結(jié)果輸出。氮以國際原子能委員會（IA E A）和美國國家標(biāo)準(zhǔn)和技術(shù)研究所（NIST）頒布的大氣氮氣（R=0.003 676）作為參考標(biāo)準(zhǔn)。為保持實驗結(jié)果的準(zhǔn)確性和儀器的穩(wěn)定性，每測定12個樣品后插測1個標(biāo)準(zhǔn)樣，并且對個別樣品進(jìn)行2～3次復(fù)測。氮穩(wěn)定同位素比值精密度為±0.2‰。

δ15N值按以下公式計算：

式中，R（15N/14Nsample）表示樣品的氮同位素比值，R（15N/14Nair）為標(biāo)準(zhǔn)大氣氮同位素比值。

營養(yǎng)等級計算公式：

式中，T L為營養(yǎng)級，δ15Nsample和δ15Nbaseline分別表示魚類樣品和基線生物的δ15N值；T E E表示相鄰營養(yǎng)級的氮穩(wěn)定同位素富集度；本研究選擇初級消費者作為評估營養(yǎng)級的基準(zhǔn)生物，λ為基線生物的營養(yǎng)級，通常定為2。

2.4基線δ15N值和富集度的確定

從營養(yǎng)級的計算公式可看出，基線值和同位素富集度對營養(yǎng)級計算結(jié)果均有影響。同位素基準(zhǔn)的目的是反映食物網(wǎng)生物最初物質(zhì)來源的同位素特征，基線生物的選擇以及基準(zhǔn)同位素的準(zhǔn)確性對推斷和分析不同層次與尺度的生態(tài)學(xué)問題至關(guān)重要［28］。本研究選取與魚類樣品采集相同時間及地點的菲律賓蛤仔（Ruditapes philippinarum）閉殼肌δ15N平均值8.24‰作為本研究的基線值。富集度則參考有關(guān)綜述性文獻(xiàn)［29-31］及相關(guān)書籍［32-33］，取平均值3.4‰。

2.5魚類營養(yǎng)級數(shù)據(jù)獲取與校正

采用胃含物分析時，國內(nèi)對海洋營養(yǎng)級的劃分標(biāo)準(zhǔn)并不統(tǒng)一，主要體現(xiàn)在將第一營養(yǎng)層次的初級生產(chǎn)者營養(yǎng)級定為1或0的問題上，從而導(dǎo)致研究結(jié)果難以進(jìn)行比較分析和進(jìn)一步的深入研究［34］。本研究采用國際上通用的劃分標(biāo)準(zhǔn)，即將第1營養(yǎng)級的綠色植物和碎屑營養(yǎng)級定為1級。故在參考九龍江口鄰近海域的魚類營養(yǎng)級［35—36］時，加1進(jìn)行修正，附錄表1中胃含物分析法營養(yǎng)級數(shù)據(jù)為修正后結(jié)果。另外，登陸Eishbase官網(wǎng)［37］，按照拉丁文名查找相關(guān)魚類營養(yǎng)級，并將利用穩(wěn)定同位素法得到的營養(yǎng)級結(jié)果分別與Eishbase、胃含物分析法營養(yǎng)級相比較。

2.6營養(yǎng)級隨體長變化分析

根據(jù)穩(wěn)定同位素測定結(jié)果（見附錄表1），選取4種營養(yǎng)級隨體長變化較大及1種體長相差較大、但營養(yǎng)級變化小的魚類相關(guān)數(shù)據(jù)進(jìn)一步分析。

3　結(jié)果

3.1樣品分析

九龍江口采集魚類71種，分別隸屬于13目42科61屬（表1），其中軟骨魚類5種，硬骨魚類66種。

表1　九龍江口魚類種類組成Tab.1 Species composition of fishes in Jiulong River Estuary

3.2δ15N值與營養(yǎng)級

九龍江口71種魚類的體質(zhì)量、體長、δ15N值及營養(yǎng)級計算結(jié)果見附錄表1，并將其與魚類生物學(xué)資料庫Eishbase中的魚類營養(yǎng)級以及胃含物分析法得到的營養(yǎng)級結(jié)果相比較。結(jié)果顯示九龍江口主要魚類的δ15N值跨度較大，范圍介于7.23‰～14.66‰之間。其中少牙斑鲆（Pseudorhombus oligodon）的δ15N平均值為7.23‰，小于本研究基線生物菲律賓蛤仔的δ15N平均值8.24‰，其營養(yǎng)級為（1.70±0.09），明顯小于Eishbase營養(yǎng)級（4.2± 0.73）。此外，斑鰶（K onosirus punctatus）、短棘銀鱸（Gerreslimbatus）、木葉鰈（Pleuronichthys cornutus）的δ15N值也僅略高于基線值。

九龍江口主要魚類營養(yǎng)級范圍為1.70～3.89，最低與最高分別為少牙斑鲆與多鱗鱚（Sillago sihama），營養(yǎng)級主要集中在2.1～3.8之間。

3.3穩(wěn)定同位素法與胃含物分析法、Fishbase營養(yǎng)級比較

與Eishbase中的營養(yǎng)級數(shù)據(jù)相比較，有58種（81.7%）魚類的營養(yǎng)級平均值比Eishbase平均值低；有50種（70.4%）魚類的營養(yǎng)級與Eishbase的結(jié)果在0.5個營養(yǎng)級的誤差范圍內(nèi)；剩余21種在0.5個營養(yǎng)級誤差范圍外的魚類中，除了縱帶副緋鯉（Upeneus subvittatus）體型稍大外，其余皆為幼魚或低齡魚。有59種（83.1%）魚類的營養(yǎng)級平均值在Eishbase營養(yǎng)級的范圍內(nèi)。

與利用胃含物分析法研究該海域魚類營養(yǎng)級的36種魚類營養(yǎng)級比較（見圖1），有21種魚類的分析結(jié)果在0.5個營養(yǎng)級的誤差范圍內(nèi)，約占58.3%；有13種魚類的營養(yǎng)級結(jié)果比胃含物分析結(jié)果大（六指多指馬鲅與金色小沙丁，僅大0.01個營養(yǎng)級）。而與閩南臺灣淺灘漁場的研究對比，在17種共有種中，除二長棘鯛（Parargyropsedita）稍低外，其余16種魚類都在其計算的營養(yǎng)級范圍內(nèi)，有很好的一致性。

圖1　穩(wěn)定同位素法與胃含物分析法營養(yǎng)級對比圖Eig.1 Comparison plot of trophic levels based on stable isotope technique and stomach content method

3.4不同體長魚類營養(yǎng)級

由于魚類在生長過程中食性的變化以及環(huán)境中餌料豐度的季節(jié)變動，相同魚類的營養(yǎng)級容易受到個體大小的影響。有鑒于此，通過附錄1中穩(wěn)定同位素測定結(jié)果，選取4種營養(yǎng)級隨體長變化較大及1種體長相差較大，但營養(yǎng)級變化小的魚類相關(guān)數(shù)據(jù)組成表2，結(jié)果表明：髭縞鰕虎魚（Tridentiger barbatus）、綠鰭魚（Chelidonichthys kumu）、鲬（Platycephalus indicus）和海鰻（M uraenesox cinereus）隨著個體大小的增加，其δ15N也相應(yīng)增加，它們的營養(yǎng)級跨度較大，分別為1.54、1.43、1.40和0.72；而鰳（Ilisha elongata）等體長相差較大，但δ15N值與營養(yǎng)級變化較小。

表2　九龍江口不同體長魚類營養(yǎng)級變化Tab.2 Variation of trophic levels with body length in Jiulong River Estuary

4　討論

4.1δ15N值與營養(yǎng)級分析

九龍江口71種魚類的δ15N值跨度較大。其中少牙斑鲆的δ15N平均值小于基線生物菲律賓蛤仔的δ15N，其營養(yǎng)級為（1.70±0.09），明顯小于Eishbase營養(yǎng)級（4.2±0.73），此外，斑鰶、短棘銀鱸、木葉鰈的δ15N值也僅略高于基線值，這與采集的樣本體型過小及不同生活史階段的食性有關(guān)。短棘銀鱸攝食端足類、多毛類、橈足類等、斑鰶以浮游生物為食；少牙斑鲆、木葉鰈等鰈形目魚類的幼魚，經(jīng)變態(tài)發(fā)育后，轉(zhuǎn)為底棲生活，以底棲端足類等甲殼動物為主食［38］。此外，兩種鰈形目魚類按照食物網(wǎng)中各營養(yǎng)級的相對量度方法，低級肉食性動物營養(yǎng)級為3.0～3.8［35］（加1修正后），與本文研究結(jié)果差異較大，除了本研究樣品與前人研究樣品相比，體型較小外，是否與鰈形目特殊的系統(tǒng)發(fā)育及食性變化有關(guān)還需進(jìn)一步認(rèn)證。

九龍江口魚類營養(yǎng)級主要集中在2.1～3.8之間，這些營養(yǎng)級譜中段的魚類在食物鏈中起著承上啟下的連接作用，這些種類往往是海洋生態(tài)系統(tǒng)的關(guān)鍵類群，其數(shù)量波動和種類變化等營養(yǎng)標(biāo)簽信息是生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能變化的主要表現(xiàn)［39］。

4.2基線值的確定

同位素基準(zhǔn)的目的是反映食物網(wǎng)生物最初物質(zhì)來源的同位素特征，基準(zhǔn)生物的選擇取決于具體問題與所研究的生態(tài)系統(tǒng)。理論上，應(yīng)該以第一營養(yǎng)級自養(yǎng)生物（海洋植物）的氮穩(wěn)定同位素值確定營養(yǎng)級的基準(zhǔn)，但是生產(chǎn)者的營養(yǎng)來源較復(fù)雜，穩(wěn)定氮同位素值隨種類、時間、空間的變化范圍很大，而基準(zhǔn)生物的穩(wěn)定同位素季節(jié)變化在一定程度上可以通過加密時間尺度上樣品密度以及選擇同位素周轉(zhuǎn)速率慢、壽命長的生物來克服［28，40］。此外，由于動物各組織新陳代謝速率不同，不同組織同位素值能反映不同時間尺度的食物特征［41］，肌肉相比外套膜、內(nèi)臟團(tuán)、腮等組織，更能反映一段時間內(nèi)環(huán)境中穩(wěn)定同位素的變化。本研究綜合考慮了基準(zhǔn)生物的分類地位、取樣部位、時空變化等因素后，選取與魚類樣品采集相同時間及地點的6—8月九龍江口菲律賓蛤仔閉殼肌δ15N平均值作為本研究的基線值。

但本研究中少牙斑鲆的δ15N平均值為7.23‰，小于基線值，斑鰶、短棘銀鱸、木葉鰈的δ15N值也僅略高于基線值。這讓我們對基線值的確定提出思考，很多利用穩(wěn)定同位素法對海域食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的研究中，部分次級消費者并不以研究中的基線生物為食，從物質(zhì)循環(huán)及能量流動的角度考慮，各自的食物鏈并無相交于同一食物網(wǎng)中，因此，如何更好的確定不同生態(tài)系統(tǒng)的基線值，能夠全面的反映所研究食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)，還需進(jìn)一步研究。

4.3營養(yǎng)級測定方法的比較

近年來，穩(wěn)定同位素技術(shù)在動物生態(tài)學(xué)研究中的應(yīng)用越來越廣泛，在食物來源及比例、食物網(wǎng)構(gòu)建、遷徙洄游等研究中的應(yīng)用迅速發(fā)展。在魚類營養(yǎng)級研究中也能克服很多胃含物分析法的缺陷，對于已經(jīng)滅絕、大型珍稀動物、小型動物（浮游生物、底棲生物、仔稚魚）的攝食情況，穩(wěn)定同位素方法顯示了其優(yōu)越性，使我們能更深入的了解生物在物質(zhì)循環(huán)及能量流動中的作用［42—44］。

幼魚期性腺尚未發(fā)育成熟，第二性征不明顯或無，此期通常是魚類生長快速期，與外界營養(yǎng)的關(guān)系日益重要［45］。本研究中羽鰓鮐（Rastrelliger kanagurta）、金色小沙?。⊿ardinella aurita）、斑鰶、長體蛇鯔（Sauridaelongata）等多種魚類還處于幼魚期，未達(dá)到最小性成熟體長。對于多數(shù)幼魚，采用胃含物分析法難度較大，且很難保證數(shù)據(jù)的準(zhǔn)確性；對于仔稚魚、小型腹足類、雙殼類軟體動物難度更大，而穩(wěn)定同位素法所需樣品量很少（0.150～0.200 m g），而這也正是穩(wěn)定同位素法分析幼魚的優(yōu)勢之一。目前，全球近海漁業(yè)資源衰退嚴(yán)重，出現(xiàn)小型化、低齡化等特征，在此背景下利用穩(wěn)定同位素技術(shù)分析魚類幼魚期甚至仔稚魚的攝食、食物網(wǎng)、營養(yǎng)關(guān)系等，可更精確、便捷地研究海洋生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)與能量流動。

4.4個體大小對魚類營養(yǎng)級的影響

海洋生物的個體大小是影響生物間生態(tài)相互作用的一個重要特征。個體大小直接影響生理與生態(tài)習(xí)性，包括新陳代謝速率、生長率與死亡率［46］，產(chǎn)卵數(shù)量、卵細(xì)胞重量、繁殖時間、存活時間及其它生活史特征［47］，種群數(shù)量及密度［48］，物種分布［49］等。海洋生物個體大小與許多生活史特征間的關(guān)系表明個體大小的變化能顯著影響從個體到生態(tài)系統(tǒng)的不同層次。對海洋生物不同個體大小的營養(yǎng)級的研究有助于加深對海洋生態(tài)系統(tǒng)生物間相互作用的了解。

魚類營養(yǎng)級取決于其食性。同一種類不同階段及個體大小間由于食性的變化，從而導(dǎo)致營養(yǎng)級的變化。魚類食性發(fā)生轉(zhuǎn)變時，其穩(wěn)定同位素比值發(fā)生變化的原因有兩方面：一是個體的生長，即生長過程中新生組織（穩(wěn)定同位素組成不同）對舊組織穩(wěn)定同位素組成的稀釋作用；二是個體組織的代謝周轉(zhuǎn)速度，即新生組織對舊組織的替換作用，這種機制在魚類沒有凈增長的情況下依然發(fā)揮作用［50］。

個體大小對魚類營養(yǎng)級的影響因魚而異。利用穩(wěn)定同位素對雷州灣海域的長體蛇鯔（Saurida elongata）及大頭狗母魚（Trachinocephalus myops）營養(yǎng)級研究發(fā)現(xiàn)，營養(yǎng)級跨度分別達(dá)到了1.5、0.9［11］，本研究中，綠鰭魚、鲬、髭縞鰕虎魚、海鰻等同種魚類個體的營養(yǎng)級差異比魚類的種間營養(yǎng)級差異更大，這可能與其在生長過程中，食性發(fā)生較大的轉(zhuǎn)變有關(guān)，許多種類生長增加4～5個數(shù)量級時，營養(yǎng)級可能會出現(xiàn)3次重要的轉(zhuǎn)折點［51］。對于本研究中鰳等體長相差較大，但營養(yǎng)級相差較小，這同樣可能也與其食性有關(guān)。因此，在利用穩(wěn)定同位素或胃含物分析法計算魚類營養(yǎng)級時，需注明魚類體長、不應(yīng)忽略其對營養(yǎng)級的影響。

［1］Pauly D，W atson R.Background and interpretation of the“M arine Trophic Index”as a measure of biodiversity［J］.Phi l Trans R Soc B，2005，360（1454）：415-423.

［2］紀(jì)煒煒，李圣法，陳雪忠.魚類營養(yǎng)級在海洋生態(tài)系統(tǒng)研究中的應(yīng)用［J］.中國水產(chǎn)科學(xué)，2010，17（4）：878-887.

Ji W eiwei，Li Shengfa，Chen Xuezhong.Appl ication of fish trophic levelin marine ecosystem［J］.Journal of Eishery Sciences of China，2010，17（4）：878-887.

［3］薛瑩，金顯仕.魚類食性和食物網(wǎng)研究評述［J］.海洋水產(chǎn)研究，2003，24（2）：76-87.

Xue Ying，Jin Xianshi.Review of the study on feeding habits of fishes and food webs［J］.Marine Eisheries Research，2003，24（2）：76-87.

［4］李忠義，金顯仕，莊志猛，等.穩(wěn)定同位素技術(shù)在水域生態(tài)系統(tǒng)研究中的應(yīng)用［J］.生態(tài)學(xué)報，2005，25（11）：3052-3060. Li Zhongyi，Jin Xianshi，Zhuang Zhimeng，et al.Appl ications of stable isotope techniquesin aquatic ecological studies［J］.Acta Ecologica Sinica，2005，25（11）：3052-3060.

［5］DeNiro M J，Epstein S.Influence of diet on the distribution of nitrogen isotopesin animals［J］.Geochim Cosmochim Acta，1981，45（3）：341-351.

［6］Minagawa M，W ada E.Stepwise enrich ment of15N along food chains：further evidence and the relation between δ15N and animal age［J］.Geochim Cosmochim Acta，1984，48（5）：1135-1140.

［7］張丹，閔慶文，成升魁，等.應(yīng)用碳、氮穩(wěn)定同位素研究稻田多個物種共存的食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和營養(yǎng)級關(guān)系［J］.生態(tài)學(xué)報，2010，30（24）：6734-6740.

Zhang Dan，Min Qingwen，Cheng Shengkui，et al.Ecologicalstudies on thefood web structures and trophic relationships of multiple species coexis-t

ence in paddy fields using stable carbon and nitrogen isotopes［J］.Acta Ecologica Sinica，2010，30（24）：6734-6740.

［8］蔡德陵，洪旭光，毛興華，等.嶗山灣潮間帶食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的碳穩(wěn)定同位素初步研究［J］.海洋學(xué)報，2001，23（4）：41-47.

Cai Del ing，Hong Xuguang，M ao Xinghua，et al.Prel iminary studies on trophic structure of tidal zonein the Laoshan Bay by using carbon stable isotopes［J］.Haiyang Xuebao，2001，23（4）：41-47.

［9］鄭新慶，黃凌風(fēng)，杜建國，等.筼筜湖綠潮期間顆粒有機物及沉積有機物的來源研究［J］.海洋學(xué)報，2013，35（5）：102-111.

Zheng Xinqing，H uang Lingfeng，Du Jianguo，et al.The source of particulate organic matter and sedimentation organic matter during macroalgal bloom in Yundang Lagoon［J］.Haiyang Xuebao，2013，35（5）：102-111.

［10］商栩，管衛(wèi)兵，張國森，等.互花米草入侵對河口鹽沼濕地食物網(wǎng)的影響［J］.海洋學(xué)報，2009，31（1）：132-142.

Shang Xu，Guan W eibing，Zhang Guosen，et al.The impact ofSpartina alternifloraon the food webs of estuarine salt marshes［J］.Haiyang Xuebao，2009，31（1）：132-142.

［11］盧伙勝，歐帆，顏云榕，等.應(yīng)用氮穩(wěn)定同位素技術(shù)對雷州灣海域主要魚類營養(yǎng)級的研究［J］.海洋學(xué)報，2009，31（3）：167-174.

Lu H uosheng，Ou Ean，Yan Yunrong，et al.Study on trophiclevel of main fishesin the Leizhou Bay with stable nitrogen isotope techniques［J］. Haiyang Xuebao，2009，31（3）：167-174.

［12］楊國歡，侯秀瓊，孫省利，等.流沙灣食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的初探——基于穩(wěn)定同位素方法的分析結(jié)果［J］.水生生物學(xué)報，2013，37（1）：150-156.

Yang Guohuan，H ou Xiuqiong，Sun Shengl i，et al.Construction food web model of Liusha Bay using stable isotope analysis results［J］.Acta Hydrobiologica Sinica，2013，37（1）：150-156.

［13］孫明，劉修澤，李軼平，等.應(yīng)用氮穩(wěn)定同位素技術(shù)研究遼東灣海域主要漁業(yè)生物的營養(yǎng)級［J］.中國水產(chǎn)科學(xué)，2013，20（1）：189-197.

Sun Ming，Liu Xiuze，Li Yiping，et al.Trophic level analysis of key speciesin Liaodong Bay using stable nitrogen isotopes［J］.Journal of Eishery Sciences of China，2013，20（1）：189-197.

［14］顏云榕，張武科，盧伙勝，等.應(yīng)用碳、氮穩(wěn)定同位素研究北部灣帶魚（Trichiurus lepturus）食性及營養(yǎng)級［J］.海洋與湖沼，2012，43（1）：192-200.

Yan Yunrong，Zhang W uke，Lu H uosheng，et al.Using stableisotopes to analyze feeding habits and trophic position of hairtai l（Trichiurus lepturus）from the Beibu Gulf，South China Sea［J］.Oceanologia et Limnologia Sinica，2012，43（1）：192-200.

［15］王田田，呂振波，李凡，等.基于穩(wěn)定碳氮同位素的萊州灣4種鳀鯡科魚類營養(yǎng)級研究［J］.中國水產(chǎn)科學(xué)，2013，20（5）：1076-1085.

Wang Tiantian，Lv Zhenbo，Li Ean，et al.Determination of the trophic levels of four fish species in Engraul idae and Clupeidae in Laizhou Bay based on stable carbon and nitrogen isotopes［J］.Journal of Eishery Sciences of China，2013，20（5）：1076-1085.

［16］Hobbie J E.Estuarine Science：a synthetic approach to research and practice［M］.W ashington D C：Island Press，2000：1-338.

［17］Akin S，Winemi l ler K O.Body size and trophic position in a temperate estuarine food web［J］.Acta Oecologica，2008，33（2）：144-153.

［18］Layman C A，Winemi l ler K O，Arrington D A，et al.Body size and trophic position in a diverse tropicalfood web［J］.Ecology，2005，86（9）：2530 -2535.

［19］余興光，劉正華，馬志遠(yuǎn)，等.九龍江河口生態(tài)環(huán)境生態(tài)環(huán)境狀況與生態(tài)系統(tǒng)管理［M］.北京：海洋出版社，2012：18-20.

Yu Xingugang，Liu Zhenghua，M a Zhiyuan，et al.The state of ecological environ ment and ecosystem management of Jiulong River Estuary［M］. Bei j ing：China Ocean Press，2012：18-20.

［20］杜建國，劉正華，余興光，等.九龍江口魚類多樣性和營養(yǎng)級分析［J］.熱帶海洋學(xué)報，2012，31（6）：76-82.

Du Jianguo，Liu Zhenghua，Yu Xingguang，et al.Eish species diversity and trophiclevelin the Jiulong Estuary［J］.Journal of Tropical Oceanography，2012，31（6）：76-82.

［21］洪惠馨，林利民，翁奮發(fā)，等.福建九龍江口近海定置作業(yè)漁獲物組成及其數(shù)量變動的調(diào)查研究［J］.臺灣海峽，2004，23（2）：174-185.

Hong H uixin，Lin Limin，W eng Eenfa，et al.Prel iminary study on species composition andits amountfluctuation of set-net catchesin Jiulongj iang Estuary，Euj ian［J］.Journal of Oceanography in Taiwan Strait，2004，23（2）：174-185.

［22］劉勇，沈長春，馬超，等.九龍江口春秋季魚類種類組成及數(shù)量分布特征［J］.福建水產(chǎn)，2014，36（3）：191-197.

Liu Yong，Shen Changchun，M a Chao，et al.Species composition and quantitative distribution offishesin spring and autumn in Jiulong River Estuary［J］.Journal of Euj ian Eisheries，2014，36（3）：191-197.

［23］林楠，沈長春，鐘俊生.九龍江口仔、稚魚種類組成和季節(jié)變化［J］.南方水產(chǎn)，2009，5（4）：1-8.

Lin Nan，Shen Changchun，Zhong Junsheng.Species composition and seasonal variation of fish larvae and juveni les in Jiulongj iang estuary［J］. South China Eisheries Science，2009，5（4）：1-8.

［24］常國芳.九龍江河口區(qū)魚類群落生態(tài)學(xué)研究［D］.廈門：集美大學(xué)，2013.

Chang Guofang.Study on fish com munity ecology in Jiulong River Estuary［D］.Xiamen：Jimei U niversity，2013.

［25］黃良敏.閩江口和九龍江口及其鄰近海域漁業(yè)資源現(xiàn)狀與魚類多樣性［D］.青島：中國海洋大學(xué)，2011.

H uang Liangmin.Study on fishery resources and fish diversity in Minj iang River Estuary and Jiulong River Estuary and their adjacent waters［D］. Qingdao：Ocean University of China，2011.

［26］黃良敏，謝仰杰，張雅芝，等.廈門海域漁業(yè)資源現(xiàn)存量評析［J］.集美大學(xué)學(xué)報（自然科學(xué)版），2010，15（2）：81-87.

H uang Liangmin，Xie Yangzhi，Zhang Yazhi，et al.Currentfisheries resources assessmentin Xiamen coastal waters［J］.Journal of Jimei U niversity（Natural Science），2010，15（2）：81-87.

［27］G B/T 12763.6-2007，海洋調(diào)查規(guī)范（第6部分：海洋生物調(diào)查）［S］.北京：中國標(biāo)準(zhǔn)出版社，2007.G B/T 12763.6-2007，Specifications for oceangraphic survey（Part6：Marine biological survey）［S］.Bei j ing：Standards Press of China，2007.

［28］徐軍，張敏，謝平.氮穩(wěn)定同位素基準(zhǔn)的可變性及對營養(yǎng)級評價的影響［J］.湖泊科學(xué)，2010，22（1）：8-20.

Xu Jun，Zhang Min，Xie Ping.Variabi l ity of stable nitrogen isotopic basel ines and its consequence for trophic model ing［J］.Journal of Lake Sciences，2010，22（1）：8-20.

［29］McCutchan J H Jr，Lewis WM Jr，Kendall C，et al.Variation in trophic shift for stable isotope ratios of carbon，nitrogen，and sulfur［J］.Oikis，2003，102（2）：378-390.

［30］Peterson B J，Ery B.Stable isotopes in ecosystem studies［J］.Annu Rev Ecol Evol Syst，1987，18：293-320.

［31］Boecklen W J，Yarnes C T，Cook B A，et al.On the use of stableisotopesin trophic ecology［J］.Annu Rev Ecol Evol Syst，2011，42：411-440.

［32］Ery B.Stable Isotope Ecology［M］.Baton Rouge：Springer Science+Business M edia，2008.

［33］Michener R，Lajtha K.Stable Isotopes in Ecology and Environ mental Science［M］.2nd ed.Oxford：Blackwel l Publ ishing，2007.

［34］張波，唐啟升.渤、黃、東海高營養(yǎng)層次重要生物資源種類的營養(yǎng)級研究［J］.海洋科學(xué)進(jìn)展，2004，22（4）：393-404.

Zhang Bo，Tang Qisheng.Study on trophiclevel ofimportant resources species at high trophiclevelsin the Bohai Sea，Yel low Sea and East China Sea［J］.Advances in M arine Science，2004，22（4）：393-404.

［35］張其永，林秋眠，林尤通，等.閩南-臺灣淺灘漁場魚類食物網(wǎng)研究［J］.海洋學(xué)報，1981，3（2）：275-290.

Zhang Qiyong，Lin Qiu mian，Lin Youtong，et al.Eood web of fishesin Minnan-Taiwan chientan fishing ground［J］.Haiyang Xuebao，1981，3（2）：275-290.

［36］黃良敏，張雅芝，潘佳佳，等.廈門東海域魚類食物網(wǎng)研究［J］.臺灣海峽，2008，27（1）：64-73.

H uang Liangmin，Zhang Yazhi，Pan Jiaj ia，et al.Eood web of fish in Xiamen eastern waters［J］.Journal of Oceanography in Taiwan Strait，2008，27（1）：64-73.

［37］Eishbase.http：//w w w.fishbase.org/search.php.

［38］蘇永全，王軍，戴天元，等.臺灣海峽常見魚類圖譜［M］.廈門：廈門大學(xué)出版社，2011.

Su Yongquan，Wang Jun，Dai Tianyuan，et al.Atlas of com mon sea fishes in Taiwan Strait［M］.Xiamen：Xiamen University Press，2011.

［39］紀(jì)煒煒.東海中北部主要游泳動物食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和營養(yǎng)關(guān)系初步研究：基于穩(wěn)定同位素技術(shù)［D］.青島：中國科學(xué)院海洋研究所，2011.

Ji W eiwei.Ecological studies on the food web structures and trophic relationships of northern and central East China Sea using stable carbon and nitrogen isotopes［D］.Qingdao：Institute of Oceanology，Chinese Academy of Sciences，2011.

［40］Vander Zanden M J，Casselman J M，Rasmussen J B.Stable isotope evidence for the food web consequences of speciesinvasionsin lakes［J］.Nature，1999，401（6752）：464-467.

［41］林光輝.穩(wěn)定同位素生態(tài)學(xué)［M］.北京：高等教育出版社，2013.

Lin Guanghui.Stable Isotope Ecology［M］.Bei j ing：Higher Education Press，2013.

［42］Ericke H C，Hencecroth J，H oerner M E.Lowland-upland migration of sauropod dinosaurs during the Late Jurassic epoch［J］.Nature，2011，480（7378）：513-515.

［43］Hentschel B T.Intraspecific variations in δ13C indicate ontogenetic diet changesin deposit-feeding polychaetes［J］.Ecology，1998，79（4）：1357-1370.

［44］Cerl ing T E，Wittemyer G，Rasmussen H B，et al.Stableisotopesin elephant hair document migration patterns and diet changes［J］.Proceedings of the National Academy of Sciences of the U nited States of A merica，2006，103（2）：371-373.

［45］王軍，陳明茹，謝仰杰.魚類學(xué)［M］.廈門：廈門大學(xué)出版社，2008.

Wang Jun，Chen Mingru，Xie Yangj ie.Ichthyology［M］.Xiamen：Xiamen U niversity Press，2008.

［46］Peters R H.The Ecological Impl ication of Body Size［M］.Cambridge：Cambridge University Press，1983.

［47］Loeui l le N，Loreau M.Evolution of body size in food webs：does energetic equivalence rule hold？［J］.Ecol Lett，2006，9（2）：171-178.

［48］Cohen J E，Jonson T，Carpenter S R.Ecologicalcom munity description using thefood web，species abundance，and body size［J］.Proceedings ofthe National Academy of Sciences of the U nited States of A merica，2003，100（4）：1781-1786.

［49］Ackerman J L，Bellwood D R，Brown J H.The contribution of smal lindividualsto density-body size relationships：examination of energetic equivalence in reef fishes［J］.Oecologia，2004，139（4）：568-571.

［50］徐軍.應(yīng)用碳、氮穩(wěn)定性同位素探討淡水湖泊的食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和營養(yǎng)級關(guān)系［D］.武漢：中國科學(xué)院水生生物研究所，2005.

Xu Jun.Ecological studies on the food web structures and trophic relationships offreshwaterlakesin China using stable carbon and nitrogen isotopes［D］.W uhan：Institute of H ydrobiology，Chinese Academy of Sciences，2005.

［51］Caddy J E，Csirke J，Garcia S M，et al.H ow pervasive is“fishing down marine food webs”？［J］.Science，1998，282（5393）：1383.

附錄：

Study on trophic level of main fishesin the Jiulong River Estuary based on stable nitrogen isotope

Liao Jianj i1，Zheng Xinqing1，Du Jianguo1，Chen Bin1
（1.Third Institute of Oceanography，State Oceanic Ad ministration，Xiamen361005，China）

Stable isotope technique has been increasingly appl ied in food web studiesin the past two decades.In the study，we used the stable nitrogen isotope to analyze the trophiclevels（T Ls）ofthe 71 fishes belonging to 61 genera，42 fami l ies and 13 orders，which were sampled from June to August 2013 in the Jiulong River Estuary.The δ15N values of fishes showed the significant variation，ranging from 7.23‰to 14.66‰.Benthic filter-feederRuditapes philippinarumwas used as basel ine organism，and the estimated T Ls of fishes ranged from 1.70 ofPseudorhombusoligodonto 3.89 ofSillagosihama，respectively.Compared to the data from Eishbase，it was found that the T Ls of a majority offishes（83.1%）fell within the range of Eishbase，but 83.1%offish species was modestly lowerin T L than Eishbase data.The T Ls of 58.3%species estimated by stable isotope technique differed by less than 0.5 with T Ls by traditional stomach content analysis.Relatively low T Ls based on stable nitrogen isotope may attribute to the fact that the collected samples in our study were mainly composed of young and juveni le fishes.Our results demonstrate that stable isotope technology is a more useful toolin the estimation of T Ls of juvenile fishes.In our study，T Ls of some fishes varied significantly with the body size and showed species-specific characteristics：T Ls ofTridentiger barbatusandChelidonichthys kumuspanned 1.54 and 1.43 with body size increasing，respectively，which was far higher than that ofIlisha elongate.Dietary shift of differentfishes may be the main factors leading to the difference.

stable isotope；Jiulong River Estuary；fishes；trophic levels

附錄表1 九龍江口主要魚類體重、體長、δ15N值及營養(yǎng)級（平均值±標(biāo)準(zhǔn)差）

續(xù)附錄表1

S917.4

A

0253-4193（2015）02-0093-11

2014-07-15；

2014-09-13。

國家自然科學(xué)基金（31101902）；國家海洋局第三海洋研究所基本科研業(yè)務(wù)費專項資金（海三科2011006）；福建省自然科學(xué)基金（2012J05074，2014J01127）；國家留學(xué)基金（201309660067）；海洋公益性行業(yè)科研專項經(jīng)費項目（201305030-4，201405007）。

廖建基（1988—），男，福建省三明市人，從事海洋生物與生態(tài)學(xué)研究。E-mai l：l iaoj ianj i@tio.org.cn

杜建國（1981—），男，博士，副研究員，從事海洋生物與生態(tài)學(xué)研究。E-mai l：duj ianguo@tio.org.cn