3D-ASL與DSC對星形細胞瘤血流灌注評估的相關性研究

袁濤， 丁芳芳， 全冠民， 楊素君

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·中樞神經影像學·

3D-ASL與DSC對星形細胞瘤血流灌注評估的相關性研究

袁濤， 丁芳芳， 全冠民， 楊素君

目的：探討星形細胞瘤動脈自旋標記(3D-ASL)與動態(tài)磁敏感對比增強(DSC)對腦血流量(CBF)評估的相關性。方法：70例經病理證實的星形細胞瘤患者[毛細胞型星形細胞瘤(Ⅰ級)4例，彌漫性星形細胞瘤(Ⅱ級)28例，間變性星形細胞瘤(Ⅲ級)22例，膠質母細胞瘤(Ⅳ級)16例]行常規(guī)MR平掃、3D-ASL、DSC及增強T1WI檢查，分別測量腫瘤實性區(qū)最大CBF、近瘤周區(qū)及鏡像區(qū)CBF，計算腫瘤實性區(qū)及近瘤周區(qū)rCBF；評估兩種灌注方法rCBF的相關性。結果：70例星形細胞瘤3D-ASL和DSC法實性區(qū)rCBF(采用中位數(shù)與四分位數(shù)間距表示，下同)分別為3.069、2.151和3.7943、3.825，相關系數(shù)r=0.944；兩者近瘤周區(qū)rCBF分別為0.913、0.576和1.095、0.783，r=0.732。高級別膠質瘤(HGG)組(38例)3D-ASL和DSC法實性區(qū)rCBF分別為3.662、2.054和4.179、3.468，r=0.918；兩者近瘤周區(qū)rCBF分別為1.171、0.760和0.974、0.703，r=0.757。低級別膠質瘤(LGG)組(32例)3D-ASL和DSC實性區(qū)rCBF分別為2.109、2.205和2.591、3.988，r=0.931；兩者近瘤周區(qū)rCBF分別為0.781、0.438和0.965、0.944，r=0.840。結論：3D-ASL與DSC法測量星形細胞瘤實性及近瘤周區(qū)rCBF值均有較好的相關性，且LGG組相關性更好，提示3D-ASL對星形細胞瘤CBF的評估具有可行性。

星形細胞瘤； 磁共振成像； 動脈自旋標記； 動態(tài)磁敏感對比增強； 腦血流量

星形細胞瘤是腦內最常見的神經膠質瘤，其治療方案和預后在一定程度上取決于可靠的術前評估，其中包括對腫瘤微血管生成這一重要指標的評估。近年來，MR灌注成像為星形細胞瘤的評估開拓了新視角，其方法包括動態(tài)磁敏感對比增強(dynamic susceptibility contrast，DSC)和動脈自旋標記(arterial spin labeling，3D-ASL)，兩者均可通過評估微血管灌注為星形細胞瘤的診斷、鑒別及術后評估提供更多信息，其中DSC較為成熟，研究證實DSC灌注成像參數(shù)腦血流量(cerebral blood flow，CBF)與星形細胞瘤微血管密度(microvessel density，MVD)及血管內皮生長因子(vascular endothelial growth factor，VEGF)表達具有較好的相關性，為活體動態(tài)評估MVD及VEGF表達提供了可能性[1]。

DSC灌注成像在星形細胞瘤診斷、分級及術前評估方面的價值已得到公認，但這種灌注成像需要注射外源性對比劑，且必須在對比劑首過時采集數(shù)據，不能在短時間內重復檢查。3D-ASL較DSC具有無創(chuàng)性及可重復性強等優(yōu)勢，目前已有研究證實健康成人在兩臺同一機型MR掃描儀分別進行一次3D-ASL檢查，掃描間隔時間為10～15 d，所得結果一致性較好，說明3D-ASL可用于隨訪及多中心研究[2]。但是目前關于3D-ASL評估腦血流準確度的研究較少，尤其缺乏3D-ASL灌注成像對星形細胞瘤的探討[3]。本研究以DSC為對照，通過對星形細胞瘤3D-ASL與DSC檢查rCBF的相關性進行評價，旨在探討3D-ASL在星形細胞瘤灌注評估的可靠性。

材料與方法

1.病例資料

搜集2012年10月-2013年12月病理證實為星形細胞瘤的患者70例，其中男41例，女29例，年齡9～75歲，平均(40.67±13.25)歲，包括高級別膠質瘤(high grade glioma，HGG)38例，低級別膠質瘤(low-grade glioma，LGG)32例。病理檢查由2位高年資神經病理醫(yī)師(主任醫(yī)師)按2007年WHO神經系統(tǒng)腫瘤組織學分類標準[4]進行獨立評價，若2位醫(yī)師診斷意見不同，協(xié)商后統(tǒng)一診斷意見。70例星形細胞瘤中毛細胞型星形細胞瘤(Ⅰ級)4例、彌漫性星形細胞瘤(Ⅱ級)28例、間變性星形細胞瘤(Ⅲ級)22例、膠質母細胞瘤(Ⅳ級)16例。主要臨床癥狀包括頭暈、嘔吐、癲癇發(fā)作及偏身感覺障礙等。本研究獲得醫(yī)院倫理委員會批準，檢查前所有患者均告知檢查詳情并簽署知情同意書。

2.檢查方法

所有患者均行常規(guī)MRI平掃、3D-ASL灌注、DSC灌注及MRI增強檢查。采用GE Discovery MR 750 3.0T磁共振掃描儀，標準8通道頭顱相控陣線圈，行常規(guī)MR平掃及3D-ASL掃描后，肘靜脈團注對比劑釓噴酸葡胺后行DSC檢查，隨即行T1WI增強掃描。

常規(guī)MRI掃描參數(shù)：軸面T1WI(T1-FLAIR序列) TR 1750 ms，TE 25.0 ms，T1 780 ms；軸面T2WI(FSE序列) TR 4257 ms,TE 103.8 ms；軸面T2-FLAIR TR 8400 ms,TE 148.5 ms,TI 2100 ms，層厚5.0 mm，層間隔1.0 mm，矩陣512×256，視野24 cm×24 cm，激勵次數(shù)1；矢狀面T2WI(FRFSE序列)TR 3260 ms,TE 93.2 ms，層厚5.0 mm，層間隔1.0 mm，矩陣384×384，視野24 cm×24 cm，激勵次數(shù)2。

3D-ASL掃描參數(shù)：3D-ASL(3D Spiral)，TR 4632 ms，TE 10.5 ms，T1 1525.0 ms，視野24 cm×24 cm，矩陣512×8，層厚4 mm。掃描層數(shù)40層，激勵次數(shù)3，掃描時間4 min 29 s。為保證圖像質量，掃描前均行ASSET序列勻場處理，掃描范圍包括全腦。增強T1WI掃描參數(shù)：軸面T1WI(3D-FSPGR序列)TR 8.2 ms，TE 3.2 ms，T1 450 ms，層厚1.2 mm，矩陣256×256，視野24 cm×24 cm，激勵次數(shù)1。

DSC掃描參數(shù)(GRE-EPI序列)：TR 230 ms，TE 100 ms，層厚5.0 mm，層間距1.0 mm，視野23 cm×23 cm，矩陣128×128。經肘靜脈注射對比劑釓噴酸葡胺(Gd-DTPA，拜耳保健醫(yī)藥公司)，劑量0.1 mmol/kg，注射流率為4 mL/s，共采集1000幅圖像。

3.圖像處理及數(shù)據分析

將采集到的原始圖像于ADW 4.5工作站采用Functool軟件進行后處理，構建每一掃描層面的CBF偽彩圖，了解腫瘤各層面大體血流灌注分布情況。

實性區(qū)相對CBF測量及計算：根據腫瘤各層面CBF偽彩圖,在3D-ASL與DSC法CBF偽彩圖同一層面，依據色階確定腫瘤實性CBF最大區(qū)域(紅色)，采用公認的“熱點法”放置ROI，避開囊腫、出血、大血管及偽影明顯區(qū)域，面積50～60 mm2，每個ROI測量3次，取平均值為腫瘤實性區(qū)最大CBF(CBF實性)。再采用復制ROI的方法測量同層面對側正常腦組織的CBF值(CBF鏡像)。根據公式：rCBF實性=CBF實性/CBF鏡像，獲得腫瘤實性區(qū)rCBF。

近瘤周區(qū)相對CBF測量及計算：瘤周區(qū)定義為常規(guī)MR瘤體周圍不強化、T2WI表現(xiàn)為高信號的區(qū)域[5]，由于越鄰近實體組織越容易受到腫瘤組織的污染，血管增殖越明顯[6]，因此本研究瘤周區(qū)選取距離腫瘤強化邊緣1 cm處放置ROI，即近瘤周區(qū)，測量3次，取平均值，以同樣方法獲得近瘤周區(qū)rCBF。

4.統(tǒng)計學處理

采用SPSS 13.0軟件包進行統(tǒng)計學分析，首先進行數(shù)據正態(tài)性檢驗，經統(tǒng)計學分析本研究數(shù)據不符合正態(tài)分布，以中位數(shù)及四分位數(shù)間距表示，兩種灌注方法之間的比較采用Wilcoxon符號秩和檢驗。以P<0.05為差異有統(tǒng)計學意義。3D-ASL及DSC法與腫瘤實性區(qū)及近瘤周區(qū)rCBF的相關性是兩個獨立樣本之間的評估，采用Spearman線性相關檢驗。

圖1 女，38歲，左側額葉彌漫性星形細胞瘤(WHO Ⅱ級)。a) T2WI示左側額葉不規(guī)則等、高混雜信號病灶； b) 增強T1WI示病灶呈線樣輕度強化； c) DSC圖像rCBF實性為1.331，rCBF瘤周為0.729 ; d) 3D-ASL CBF偽彩圖示斑片狀高灌注伴周圍較低灌注區(qū)；rCBF實性為1.110，rCBF瘤周為0.619。 圖2 男，28歲，左側額葉-胼胝體膝部多形性膠質母細胞瘤(WHO Ⅳ級)。a) T2WI示不規(guī)則混雜信號病灶伴周圍水腫； b) 增強T1WI示病變明顯線樣強化； c) DSC圖像rCBF實性為7.287，rCBF瘤周為1.731; d) 3D-ASL CBF偽彩圖示高灌注區(qū)與強化區(qū)相對應，周圍呈較低灌注區(qū)；rCBF實性為5.253，rCBF瘤周為1.290。

結 果

1.3D-ASL與DSC法rCBF值及其相關性

星形細胞瘤實性區(qū)3D-ASL和DSC法rCBF(圖1、2)相關性很好(r=0.944，P<0.01)；兩種灌注方法近瘤周區(qū)rCBF(圖1、2)相關性較好(r=0.732，P<0.01)。星形細胞瘤實性區(qū)rCBF較近瘤周區(qū)相關性好(表1)。

表1 兩種灌注方法腫瘤實性區(qū)與近瘤周區(qū)rCBF值比較

注：本組數(shù)據不符合正態(tài)分布，用中位數(shù)及四分位數(shù)表示，下同。

2.HGG組及LGG組兩種灌注方法rCBF值及其相關性

HGG實性區(qū)3D-ASL和DSC法rCBF相關性很好(r=0.918，P<0.01)；兩種灌注方法近瘤周區(qū)rCBF相關性較好(r=0.757，P<0.01，表2)。

表2 HGG組兩種灌注方法腫瘤實性區(qū)及近瘤周區(qū)rCBF值比較

LGG組實性區(qū)3D-ASL和DSC法rCBF相關性很好(r=0.931，P<0.01)；兩種灌注方法近瘤周區(qū)rCBF相關性較好(r=0.840，P<0.01，表3，圖3～5)。LGG組實性區(qū)及近瘤周區(qū)rCBF相關性均較HGG組好。

表3 LGG組兩種灌注方法腫瘤實性區(qū)及近瘤周區(qū)rCBF值比較

圖3 70例星形細胞瘤(38例HGG，32例LGG)3D-ASL與DSC法rCBF相關性散點圖。a) 腫瘤實性區(qū)rCBF相關性散點圖； b) 近瘤周區(qū)rCBF相關性散點圖。 圖4 38例HGG組3D-ASL與DSC法rCBF相關性散點圖。a) 腫瘤實性區(qū)rCBF相關性散點圖； b) 近瘤周區(qū)rCBF相關性散點圖。 圖5 32例LGG組3D-ASL與DSC法rCBF相關性散點圖。a) 腫瘤實性區(qū)rCBF相關性散點圖； b) 近瘤周區(qū)rCBF相關性散點圖。

1.星形細胞瘤3D-ASL與DSC法rCBF相關性研究的必要性

近年來迅速發(fā)展的磁共振灌注成像是一種功能成像方法，通過反映組織內部微血管密度及分布情況，在傳統(tǒng)MRI診斷困難時可提供有價值的信息。磁共振灌注成像技術根據引入內、外源性對比劑的差異，分為DSC與3D-ASL兩類[1]。目前被臨床廣泛認可并使用的是DSC方法，DSC法通過靜脈團注順磁性對比劑后采用快速掃描方法，獲得對比劑首次通過感興趣區(qū)的一系列動態(tài)圖像，獲得血流動力學信息，目前多用于腦腫瘤術前診斷、分級及術前評估等，但是所得血流動力學參數(shù)準確性易受血腦屏障破壞、對比劑劑量及注射流率等因素的影響，并且容易產生順磁性偽影[7]。3D-ASL以自由彌散的水作為內在示蹤劑，利用反轉脈沖標記上游區(qū)的動脈血，該標記血流從標記層流入成像層，根據局部組織縱向弛豫時間T1的變化，將標記前、后的圖像減影從而獲得CBF圖像。3D-ASL與DSC相比主要有以下三方面優(yōu)點：①無需注射對比劑，完全無創(chuàng)；②不易受血腦屏障的影響，對CBF評估更準確[5]；③操作簡單，不存在對比劑注射與排泄影響，更適合患者短時間重復檢查。因此，3D-ASL在嬰、幼兒及腎功能不全患者腦灌注應用方面具有較大優(yōu)勢[8]。然而，3D-ASL在星形細胞瘤中的應用仍處于初步臨床和實驗研究階段，相關研究較少，所提供信息的可靠性有待于進一步驗證。本研究通過3D-ASL與DSC對星形細胞瘤進行對照研究，旨在探討3D-ASL測量CBF的準確性及其在星形細胞瘤中的應用價值。

MR灌注成像參數(shù)較多，其中對腫瘤評估最有價值的是CBF，反映的是血液輸送量，即組織的供血血管數(shù)量及單個血管血流量的綜合體現(xiàn)[9]，對于腫瘤組織的病理血管密度評估效果較好，并且CBF是3D-ASL與DSC的唯一共同參數(shù)。國內外已有研究[7,10]表明，CBF可對組織灌注進行有效評估，目前關于兩種灌注方法的CBF的相關性研究也有一些報道。如J?rnum等[11]采用脈沖動脈自旋標記(pulsed arterial spin labeling，p3D-ASL)和DSC技術對28例行常規(guī)MR增強的腦腫瘤(12例膠質母細胞瘤，2例間變性星形細胞瘤，4例少突膠質細胞瘤，1例毛細胞型星形細胞瘤，4例腦膜瘤，3例轉移瘤，1例淋巴瘤，1例原始神經外胚層腫瘤)進行研究，發(fā)現(xiàn)兩種方法rCBF對腦腫瘤血管灌注評估有很好的相關性(r=0.82)。此外，Lehmann等[12]利用p3D-ASL和DSC對27例不同種類腦腫瘤患者進行研究，驗證了3D-ASL方法檢測腦腫瘤的可行性，結果顯示p3D-ASL可以像DSC一樣較好評價腫瘤血流灌注，并且兩種方法rCBF密切相關(r=0.97)。

但是上述研究中腫瘤類型較多，未將各類型進行分類探討，并且未對近瘤周區(qū)進行研究。本研究對70例星形細胞瘤實性區(qū)與及近瘤周區(qū)rCBF的相關性進行了探討。

2.星形細胞瘤兩種灌注方法rCBF的相關性

星形細胞瘤早期為無血管期，生長緩慢，一旦進入血管期，瘤體體積迅速增大，并向周圍組織浸潤，腫瘤血管的生成是星形細胞瘤生長、浸潤及轉移的重要基礎[13]。相關研究證實，在血管生成過程中水通道蛋白-1(aquaporin-1，AQP1)與VEGF的表達呈明顯正相關，兩者共同作用促進內皮細胞遷移，最終誘發(fā)腫瘤新生血管生成[14,15]。MR灌注成像參數(shù)CBF通過反映微血管密度及分布，為星形細胞瘤的研究提供了新途徑[16]。本研究結果說明3D-ASL及DSC法所得結果的一致性與相關性均較好，證實了3D-ASL對于星形細胞瘤實性區(qū)評估的可行性。大量研究證實近瘤周區(qū)微觀結構的認識可對星形細胞瘤的評估提供更多補充信息，水腫是瘤細胞向周圍浸潤形成的結果[17,18]，盡管異型性相對較輕[19]，但是仍然存在異常血管增殖。本研究觀察70例星形細胞瘤近瘤周區(qū)rCBF值，發(fā)現(xiàn)其相關性較實性區(qū)低，分析其原因，可能包括以下兩點：首先，星形細胞瘤近瘤周區(qū)病理成分復雜，包括血管源性水腫、腫瘤細胞浸潤、灰白質和反應性膠質增生等，并且鄰近實體組織的標本會受到腫瘤組織的污染，瘤細胞浸潤越多，血管增殖越明顯[6]，瘤周組織MVD計數(shù)量較小，界限難以確定；其次，血流通過時間的多變、不易確定，對白質等低血流區(qū)灌注的低估以及上矢狀竇等大靜脈的污染等都會影響灌注測量的準確性。以上原因均在一定程度上影響rCBF測量的準確性，導致兩種灌注方法的測量值偏差較大。

以往研究證實不同級別腫瘤血管的結構形態(tài)不同，腫瘤級別與MVD計數(shù)呈線性正相關[1,20]，并且進一步證實HGG與LGG組rCBF差異有統(tǒng)計學意義[13]，因此有必要對HGG與LGG分別進行探討。

3.HGG與LGG組3D-ASL與DSC法rCBF相關性分析

星形細胞瘤分級與微血管形態(tài)、MVD計數(shù)直接相關[1,21-23]，因此將星形細胞瘤按級別分組研究rCBF的相關性具有重要價值。本研究對38例HGG及32例LGG兩種灌注方法實性區(qū)rCBF的相關性進行研究，證實LGG較HGG實性區(qū)rCBF相關性好。近瘤周區(qū)微觀結構對星形細胞瘤的分級及判斷預后具有重要作用，以往研究發(fā)現(xiàn)HGG與LGG近瘤周區(qū)VEGF表達均為陽性，VEGF是調控腫瘤血管生成作用最強、特異性最高的因子之一，不僅能促進腫瘤細胞增殖，還能促進血管內皮細胞增殖及腫瘤血管生成，且VEGF計數(shù)與星形細胞瘤級別明顯相關[1,20]。本研究證實LGG組的實性區(qū)及近瘤周區(qū)rCBF相關性均優(yōu)于HGG組，考慮其原因可能包括以下幾點：①VEGF參與腫瘤血管形成，且VEGF在LGG中的表達率較HGG低，因此LGG較HGG生長較慢，實性區(qū)及近瘤周區(qū)血管增殖程度也相對較輕[23]，并且相關研究證實LGG腫瘤結構發(fā)育不完整[24,25]，管壁菲薄，基底膜不完整，通透性高于正常血管，導致HGG對比劑滲漏較LGG增加；②血腦屏障破壞程度與星形細胞瘤級別呈正相關，HGG血腦屏障破壞程度較LGG嚴重。以上原因導致DSC法中HGG組較LGG組對比劑滲漏增加[26,27]，HGG組DSC與3D-ASL法rCBF之間的偏差較大，也間接支持了本研究中LGG組較HGG組兩種灌注方法rCBF相關性更好的結論。

本研究通過對星形細胞瘤實性區(qū)及近瘤周區(qū)rCBF進行分析，試圖探討DSC與3D-ASL血流灌注參數(shù)的相關性，并得出初步結論。由于本研究Ⅰ級星形細胞瘤數(shù)量較少，未將I級與Ⅱ級、Ⅲ級與Ⅳ級星形細胞瘤進一步分組討論， 因此關于星形細胞瘤DSC與3D-ASL相關性的確切結論有待于增加樣本量進一步證實。

總之，本研究表明星形細胞瘤實性區(qū)3D-ASL與DSC兩種灌注方法的rCBF呈明顯正相關，近瘤周區(qū)兩者rCBF相關性較實性區(qū)稍低，并且LGG組實性區(qū)及近瘤周區(qū)的rCBF相關性均高于HGG組，提示3D-ASL可較好地反映星形細胞瘤的血流特點及高、低級別星形細胞瘤之間的差異。

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Correlation study of arterial spin labeling and dynamic susceptibility-weighted contrast enhanced MR imaging in the blood flow of astrocytoma

YUAN Tao,DING Fang,QUAN Guang-min,et al.Department of Radiology,Second Hospital of Hebei Medical University,050000,P.R.China

Objective： To study the correlationship between three dimensional arterial spin labeling (3D-ASL) and dynamic susceptibility weighted contrast enhanced (DSC) MR imaging in the blood flow of astrocytoma.Methods:Seventy cases of pathology proven astrocytoma underwent conventional MR plain and contrast enhanced,3D-ASL and DSC sequences.According to WHO classification of central nervous system tumors and grading criteria,there were pilocytic astrocytoma (gradeⅠ,4 cases),diffuse astrocytoma (grade Ⅱ,28 cases),anaplastic astrocytoma (grade Ⅲ,22 cases) and glioblastoma (grade Ⅳ,16 cases).Maximum cerebral blood flow (CBF) was measured in the solid region and immediate peritumoral region of the tumor as well as the mirror region of the contra-lateral.The rCBF of the solid region and immediate peri-tumoral region were calculated.The differences and correlation between the two perfusion methods were analyzed.Results:Of the 70 astrocytomas,the rCBF values (median,interquartile range) measured by 3D-ASL and DSC in solid region were (3.069,2.151) and (3.7943,3.825) respectively,the correlation coefficient was (r=0.944);the rCBF values in peritumoral region were (0.913,0.576) and (1.095,0.783) respectively,the correlation coefficient was (r=0.732).In high grade glioma (HGG) group (n=38),the rCBF value measured by 3D-ASL and DSC in solid region were (3.662,2.054) and (4.179,3.468) respectively,the correlation coefficient was (r=0.918),the rCBF values in the peritumoral region were (1.171,0.760) and (0.974,0.703) respectively,the correlation coefficient was (r=0.757).In low grade glioma (LGG) group (n=32),the rCBF values of 3D-ASL and DSC in solid region were (2.109,2.205) and (2.591,3.988) respectively,the correlation coefficient was (r=0.931),the rCBF values in the peritumoral region were (0.781,0.438) and (0.965,0.944) respectively,the correlation coefficient was (r=0.840).Conclusion:The rCBF vlaues measured by 3D-ASL and DSC were positively correlated in astrocytoma,and the correlationship of rCBF in LGG group was better than that in HGG group.3D-ASL can be a good alternative method for DSC to evaluate the perfusion in astrocytic tumors.

Astrocytic tumors;Magnetic resonance imaging;Arterial spin labeling;Dynamic susceptibility weighted contrast enhanced;Cerebral blood flow

050000 石家莊，河北醫(yī)科大學第二醫(yī)院影像科(袁濤、全冠民)；056001 河北，邯鄲中心醫(yī)院影像科(丁芳芳、楊素君)

袁濤(1976-)，女，河北定州人，博士，副教授，主要從事神經及胸部影像診斷工作。

全冠民，E-mail：quanguanmin@163.com

R739.41; R445.2

A

1000-0313(2015)09-0922-06

10.13609/j.cnki.1000-0313.2015.09.008

2015-03-10

2015-05-01)