四明山脈溪流區(qū)水產(chǎn)經(jīng)濟動物棘胸蛙(Paa spinosa)同生群兩性親體間的形質差異*

楊 程 富 裕 朱衛(wèi)東, 申屠基康, 斯烈鋼, 王志錚①

(1. 浙江海洋學院 舟山 316022; 2. 余姚市水產(chǎn)技術推廣中心 余姚 315400; 3. 寧波市海洋與漁業(yè)研究院 寧波 315012)

棘胸蛙(Paa spinosa)隸屬于兩棲綱、無尾目、蛙科、棘蛙屬,系分布于我國南方丘陵溪流區(qū)中具滴水產(chǎn)卵繁育特性的特有大型食用蛙(林光華等,1990; 丁松林等,2009),具很高的食用和藥用價值,素有“百蛙之王”之美譽,是一種極具開發(fā)利用潛力的名貴水產(chǎn)品。上世紀八十年代以來,我國學者為破解棘胸蛙野生種質資源日趨衰退和商品棘胸蛙市場消費需求日益高漲之困局,先后就棘胸蛙種質生物學(李炳華等,1983; 胡知淵等,2005; 凌云等,2012)、繁殖與發(fā)育生物學(林光華等,1990; 劉元楷等,1990; 虞鵬程等,1995; 俞寶根等,2008; 丁松林等,2009)以及人工養(yǎng)殖技術(謝海妹等,2007)等開展了較為深入的研究,有力促進了浙江、安徽、福建、湖南、江西等地棘胸蛙增養(yǎng)殖業(yè)的蓬勃發(fā)展,但迄今有關該蛙優(yōu)質親體選育途徑及其精細化培育方面的研究則尚未見報道。

形質作為生物的表型信息,它既是生物外觀表型和體質狀況等宏觀生物學指標的集中反映,也是生物營養(yǎng)生理狀況及其生存對策的外在體現(xiàn)(王志錚等,2012)。開展目標水產(chǎn)養(yǎng)殖動物兩性親體間形質特征的差異研究,無疑對于揭示其用于區(qū)分性別的典型體征以及性間選擇對策具重要學術價值。為此,本文作者針對棘胸蛙成體具雌小雄大兩性異形特征(劉春濤等,2007; 路慶芳等,2008),以及形態(tài)性狀對體質量和凈體質量影響效果上具鮮明性別差異(斯烈鋼等,2015)的實際,于2013年6月16日以位于四明山脈溪流區(qū)的浙江省余姚市下魯石蛙養(yǎng)殖場養(yǎng)成的 3年齡棘胸蛙同生群養(yǎng)殖群體中的成熟個體為研究材料,以生物學測定指標以及形質特征指標參數(shù)的性別差異為線索,以弄清導致該蛙兩性成體間典型體征和性間選擇對策差異的真實原因為目標,借助聚類分析、主成分分析和判別分析方法較系統(tǒng)地開展了棘胸蛙兩性成體間的形質差異研究,以期為指導該蛙兩性優(yōu)質親體選育及精細化培育提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試蛙來源及數(shù)量

2013年6月16日于浙江省余姚市下魯石蛙養(yǎng)殖場親蛙培育池中,隨機選取產(chǎn)卵時間為 2010年 6月20日的 3周齡余姚本地品系棘胸蛙同生群雌、雄成熟個體各84只作為本研究測定群體。

1.2 生物學指標測定與形質評價指標計算

實驗樣品逐一編號后,進行生物學指標測定。其中,尺寸性狀測定指標依次為: 體長(吻端至泄殖腔孔后緣的水平距離,SUL)、吻長(吻端至眼前角的水平距離,SL)、頭長(吻端至頸褶的水平距離,HL)、肩肛距(頸褶至肛孔后緣的的水平距離,SAL)、前足長(前肢基部至第三指末端的直線距離,FFL)、前肢長(肩關節(jié)至第三指末端的直線距離,FLL)、后足長(后肢基部至最長趾末端的的直線距離,HFL)、后肢長(體后端正中部位至第四趾末端的直線距離,HLL)、眼間距(左右上眼瞼內(nèi)側緣間的水平距離,IS)、鼻間距(左右鼻孔間的水平距離,INS)、頭寬(頭部左右兩側的最大水平距離,HW)和肩寬(左右肩點間的水平距離,SW); 重量性狀指標依次為: 體質量(BW)、心質量(WH)、腎質量(WK)、肺質重(WLU)、肝質量(WL)、胃質量(WS)、腸質量(WI)、性腺質量(WG)。根據(jù)所測結果,分別計算尺寸性狀比(各尺寸性狀之間的比值)、臟心質量比(各臟器質量與心質量的比值)、臟器系數(shù)(各臟器質量占體質量的百分比)和 Fulton’s指數(shù)K=體重/體長3×100(Fulton,1911)等形質評價指標。

1.3 數(shù)據(jù)處理

整理所測結果,借助SPSS 17.0軟件分別計算棘胸蛙兩性親體各項生物學測定指標、形質評價指標的均值、標準差和變異系數(shù),并比較組間差異顯著性(P＜0.05視為顯著水平); 根據(jù)上述各項形質評價指標的均值,計算兩性親體間經(jīng)標準化處理的歐氏距離(全距為 1.00),并以此度量兩者形質特征間的相似性程度(P＜0.05視為顯著水平); 根據(jù)所有實驗樣本的形質評價指標值進行主成分分析和判別分析,其中主成分分析以特征值大于 1且累計貢獻率大于 80%為原則確定主成分(PC)的提取個數(shù),采用逐步導入剔除法進行判別分析,并參照Li等(2005)的方法計算判別準確率(P1為某性別判別正確的個數(shù)占該性別實際個數(shù)的百分比,P2為某性別判別正確的個數(shù)占判入該性別個數(shù)的百分比)和綜合判別率(P為兩性實驗對象判別正確的個數(shù)之和占實驗對象總個數(shù)的百分比)驗證所建判別方程組的可靠性。

2 結果與分析

2.1 兩性親體生物學測量指標間的差異比較

由表1可見,雌雄兩性親體在生物學測量指標間存在一定程度的異同,主要表現(xiàn)為: (1) 從尺寸性狀指標看,雄性除SL (吻長)、IS (眼間距)測量值與雌性無顯著差異(P＞0.05)外,其余10項指標的測量值均顯著大于雌性(P＜0.05),除 HL (頭長)、INS (鼻間距)、SW (肩寬)測量值的變異系數(shù)小于雌性(P＜0.05)外,其余9項指標測量值的變異系數(shù)均大于雌性(P＜0.05),表明雄性不僅體型增長速度顯著大于雌性(P＜0.05),而且體型穩(wěn)定性也強于雌性,而雌性較雄性則更專注于捕食視野和吞食空間的拓展; (2) 由質量性狀指標看,雌性除WG (性腺質量)測量值與雄性無顯著差異(P＞0.05)外,其余 7項指標的測量值均顯著小于雄性(P＜0.05),除WB (體質量)、WG變異系數(shù)小于雄性外,其余 6項指標測量值的變異系數(shù)均大于雄性(P＜0.05),表明雄性不僅增重速度顯著大于雌性(P＜0.05),而且其消化、血循、呼吸以及排泄臟器的質量穩(wěn)定性也均強于雌性,而雌性較雄性則更專注于繁殖營養(yǎng)能量的積累。綜上可知,棘胸蛙兩性親體在尺寸性狀、體質量性狀及臟器質量性狀的增長對策上均存在較為明顯的差異。

2.2 兩性親體形質評價指標間的差異比較

由表2可見,雌雄兩性親體在形質評價指標間存在一定程度的異同,主要表現(xiàn)為: (1) 從尺寸性狀比例指標看,雄性除L2(后足長/后肢長)、L3(吻長/頭寬)、L5(眼間距/頭寬)和L11(鼻間距/眼間距)與雌性無顯著差異(P＞0.05),及L10(吻長/眼間距)顯著大于雌性(P＜0.05)外,其余 6項指標值均顯著小于雌性(P＜0.05),即在所得11項尺寸性狀比例指標中兩者的指標相似性為36.7%,表明雌性HW (頭寬)、SL (吻長)、IS (眼間距)與SW (肩寬)的比例均顯著大于雄性(P＜0.05); (2) 從臟器系數(shù)來看,雌性除R2(肝系數(shù))、R3(胃系數(shù))、R4(腸系數(shù))和R6(腎系數(shù))與雄性無顯著差異(P＞0.05),及R7(性腺系數(shù))顯著大于雄性(P＜0.05)外,其余 2項指標值均顯著小于雄性(P＜0.05),即在所得7項指標中兩者的指標相似性為57.1%,表明雄性花費于建造呼吸和血循臟器的能量占比顯著大于雌性(P＜0.05),雌性花費于繁殖營養(yǎng)代謝的能量占比顯著大于雄性(P＜0.05),而兩者間花費于建造消化和排泄臟器的能量占比則相當; (3) 由臟心質量比例指標看,雄性除W4(肺質量/心質量)與雌性無顯著差異(P＞0.05)外,其余 5項指標值均顯著小于雌性(P＜0.05),且所得各項指標的變異系數(shù)均大于雌性(P＜0.05),即在所得 6項臟心質量比例指標中兩者的指標相似性僅為16.7%,表明以WH (心臟質量)為參照,雌性較雄性更專注于在消化、排泄和生殖臟器上的能量投入; (4) 兩者間肥滿度指數(shù)無顯著差異(P＞0.05),表明雌雄兩性親體單位體積內(nèi)所含有的生物量相當。綜上可知,棘胸蛙兩性親體在臟器質量配置對策和與吞咽、捕食功能相關的尺寸比例性狀上均存在較為明顯的差異。

表1 棘胸蛙兩性親體生物學測量性狀參數(shù)統(tǒng)計Tab.1 Parametric statistics of biological traits of bisexual parent of P. spinosa

表2 棘胸蛙兩性親體的形質評價指標參數(shù)統(tǒng)計Tab.2 Parametric statistics of morphological evaluation indexes of bisexual parent of P. spinosa

2.3 形質特征的主成分分析

經(jīng)篩選,對由尺寸性狀比例、臟心質量比例指標和肥滿度指數(shù)組成的形質評價指標進行Bartlett球形檢驗和KMO適合度檢驗,發(fā)現(xiàn)其相關系數(shù)矩陣與單位陣有顯著差異(P＜0.05)且適合度尚可(KMO=0.726＞0.70),表明有必要對上述形質評價指標進行主成分分析。

表3 棘胸蛙兩性親體形質評價指標的主成分分析Tab.3 Principal component analysis on morphological evaluation indexes of bisexual parent of P. spinosa

由表3可見,所列5個主成分的特征值均大于1且方差累計貢獻率達80.841%,故可認定它們?yōu)槟芨爬ū狙芯克鎯尚猿审w形質特征差異的公共因子。其中,PC1的貢獻率最大,達 30.677%。將載荷絕對值p＞0.5的變量視作主要影響變量,則 PC1和 PC2的正相關主要變量影響力排序分別為W3(0.951)＞W(wǎng)2(0.948)＞W(wǎng)6(0.924)＞W(wǎng)1(0.921)＞W(wǎng)4(0.898)＞W(wǎng)5(0.887)和L3(0.859)＞L4(0.757)＞L7(0.748)＞L5(0.669)＞L6(0.657)＞L10(0.516),兩者均無負相關主要變量; PC3的正相關和負相關主要變量影響力排序分別呈L10(0.825)＞L11(0.603)和L8(–0.584)＞L5(–0.638); PC4和 PC5均無負相關主要變量,它們正相關主要變量的影響力排序分別為L9(0.731)＞L8(0.573)和L2(0.823)＞L1(0.548)。由此可見,各公共因子的貢獻率大小與其所包含的主要影響變量的組成個數(shù)及其載荷絕對值加和的大小密切相關。在諸公共因子中,從屬于PC1的主要影響變量均僅為臟心質量比例指標,而從屬于其它公共因子的主要影響變量則均僅為尺寸比例指標,且所有載荷絕對值達到0.880以上的主要影響變量均僅存在于PC1中的情形,表明PC1在對兩性親體形質特征的區(qū)分上較其它公共因子更具重要性。分別繪制PC1與其它主成分間的得分散布圖,得圖1。由圖1可見,棘胸蛙雌、雄親體沿FAC1軸自左向右雖分別集中于各自相對獨立的區(qū)域,但仍具較高的重疊度,表明僅借助 PC1無法有效確定部分實驗個體的性別歸屬問題,惟有與其它主成分結合才能較全面而精準地反映雌、雄親體間形質特征的差異。

2.4 形質特征的判別分析

采用逐步導入剔除法,從列入主成分分析的 18個形質特征變量(表2)中篩選出對判別貢獻較大的L1(前足長/前肢長)、L5(吻長/肩寬)、L7(眼間距/頭寬)、W2(胃質量/心質量)、W4(肺質量/心質量)、W6(性腺質量/心質量)6個變量進行判別分析,F檢驗表明各變量均達到極顯著水平(P＜0.01)。根據(jù)上述6個變量建立棘胸蛙雌、雄兩性親體的Fisher分類函數(shù)方程組,得表 4。經(jīng)驗證,雄性判別準確率P1、P2分別為84.52%和 83.53%,雌性判別準確率P1、P2分別為83.33%、84.34%,兩者綜合判別率為83.93%(表5)。另,所繪制的典型判別函數(shù)判別得分散布圖(圖 2),在進一步驗證了上述判別分析的可靠性的同時,也印證了僅采用臟心質量比例指標無法準確確定部分實驗個體性別歸屬問題的結果(圖1)。

圖1 棘胸蛙兩性親體形質評價指標的主成分散布圖Fig.1 Scatter diagram in principal component of morphological evaluation indexes for bisexual parent of P. spinosa

3 討論

3.1 棘胸蛙兩性親體的形質特征差異及關鍵判別性狀組合的認定

在本研究所涉20項生物學測定指標和25項形質評價指標中,具顯著差異的分別為 17項和 16項(表1,表 2),且二者形質評價指標均值間的標準化歐氏距離也具顯著差異(表 3)的情形,表明棘胸蛙親體在形質特征上均具較為明顯的性別差異。但上述存在顯著差異的形質評價指標并非均為區(qū)分二者間形質特征的關鍵判別變量,而要真正找到可作為判別形質特征的關鍵性評價指標尚需依賴主成分分析和判別分析才能得以實現(xiàn)。

圖2 棘胸蛙雌雄親體的典型判別函數(shù)判別得分散布圖Fig.2 Scatter diagram of discrimination function of bisexual parent of P. spinosa

由表3、圖1可見,雖PC1的貢獻率明顯大于其它各主成分,但僅借助PC1尚無法較清晰地確定部分棘胸蛙雌、雄兩性親體的性別歸屬問題,即PC1所包含的主要影響變量組合并未能從全貌上概括棘胸蛙雌、雄兩性親體間的形質特征差異(圖1,表4),其原因既與 PC1的貢獻率(30.677%)遠小于其它主成分的貢獻率加和值(50.164%)有關,也與從屬于 PC1的主要影響變量僅為臟心質量比例指標,而從屬于其它主成分的主要影響變量均僅為尺寸比例指標有關(表3),故形質特征判別指標應包含臟心質量比例指標和尺寸比例指標,這也充分印證了判別分析所得結果(表5,圖2)的可靠性,即從屬于PC1主要影響變量的W2(胃質量/心質量)、W4(肺質量/心質量)和W6(性腺質量/心質量),與從屬于PC2、PC3主要影響變量中的L5(吻長/肩寬)和L7(眼間距/頭寬)以及從屬于 PC5主要影響變量的L1(前足長/前肢長) 6個變量構成了判別本研究實驗對象性別歸屬問題的關鍵變量組合。當然,導致各主成分中部分主要影響變量未能被列入上述關鍵判別變量組合的原因,無疑與列入本研究關鍵判別變量組合的性狀間存在信息重疊有關。本研究中棘胸蛙雌雄親體間R2(肝系數(shù))、R3(胃系數(shù))、R4(腸系數(shù))、R6(腎系數(shù)) 均無顯著差異(P＞0.05),而W1(肝質量/心質量)、W2(胃質量/心質量)、W3(腸質量/心質量)、R7(性腺系數(shù))、W5(腎質量/心質量)和W6(性腺質量/心質量)卻均具顯著差異(P＜0.05),消化器官的臟器系數(shù)和臟心質量比例指標中均以R3(胃系數(shù))和W2(胃質量/心質量)為最小(表2),以及PC1中W2(0.948)載荷值與W1(0.921)和W3(0.951)均相近,而W6載荷值(0.924)明顯大于W5(0.887)(表 3)的情形,表明胃質量指標和性腺質量指標分別與同屬消化系統(tǒng)重要臟器的肝、腸質量指標和同屬泄殖系統(tǒng)重要臟器的腎質量指標存在信息重疊,即W2(胃質量/心質量)、W6可分別作為表征消化系統(tǒng)和泄殖系統(tǒng)臟心質量比例的標志性指標。另,表3中僅L5(眼間距/頭寬)、L10(吻長/眼間距)為 PC2和 PC3的公共主要影響變量,L8(眼間距/肩寬)為 PC3和 PC4的公共主要影響變量,表明IS (眼間距)、HW (頭寬)、SL (吻長)和SW(肩寬)為可涵蓋PC2、PC3和PC4主要表型比例信息的公共性狀,鑒于表1、表2中棘胸蛙雌雄親體間SL (吻長)、IS (眼間距)、L3(吻長/頭寬)均無顯著差異(P＞0.05)之情形,致使L5(眼間距/頭寬)和L7(吻長/肩寬)在排除L3(吻長/頭寬)和L10(吻長/眼間距) 后順勢入選關鍵判別變量組合。至于同為足肢比例性狀的L2(后足長/后肢長)未能入選關鍵判別變量組合的原因,則可能為棘胸蛙雌雄親體間L2(后足長/后肢長) 無顯著差異(P＞0.05)所致(表 2)。故本文作者認為本研究所涉實驗對象間的性別關鍵判別性狀組合為L1(前足長/前肢長)、L5(吻長/肩寬)、L7(眼間距/頭寬)、W2(胃質量/心質量)、W4(肺質量/心質量)和W6(性腺質量/心質量)。

3.2 關于棘胸蛙兩性親體間形質特征差異的原因分析

由表4可見,以載荷絕對值均達到0.880以上的W1(肝質量/心質量)、W2(胃質量/心質量) 、W3(腸質量/心質量)、W4(肺質量/心質量)、W5(腎質量/心質量)和W6(性腺質量/心質量) 為核心變量的 PC1是與臟器質量配置相關的能量代謝因子,以L3(吻長/頭寬)、L4(體長/頭寬)、L5(眼間距/頭寬)、L6(肩肛距/頭寬)、L7(吻長/肩寬)、L10(吻長/眼間距) 為核心變量的PC2為以頭寬和吻長為代表的與口腔空間大小有關的食物吞咽因子,考慮到主成分越靠后誤差越大這一實際(Backhauset al,2005),將以L1(前足長/前肢長)、L2(后足長/后肢長)、L8(眼間距/肩寬)、L9(頭寬/肩寬)和L11(鼻間距/眼間距)為核心變量的PC3、PC4和PC5統(tǒng)歸為以足肢比和眼間距為代表的與尋食、跳躍和抱食能力相關的捕食功能因子。上述5個公共因子所涵蓋的體現(xiàn)實驗對象組間差異的能量代謝狀況、吞食空間以及捕食功能等一系列特征信息,揭示了性間機體能量分配策略及其對應的捕食對策是引起本研究所涉棘胸蛙雌、雄兩性親體間形質特征差異的主因,從而客觀地反映了在人工飼育條件下性間能量分配策略對其生長速度、養(yǎng)成周期及形質特征差異影響的生態(tài)重要性。

表2所顯現(xiàn)的本研究所涉棘胸蛙雌、雄兩性親體間的形質特征差異,也充分支持了上述性間機體能量分配策略及其對應的捕食對策為影響形質特征差異主因的觀點,即: (1) Fulton’s指數(shù)K表示動物單位體積內(nèi)所含有的生物量,可作為反映動物生理狀態(tài)或營養(yǎng)狀況的重要指標(Ricker,1975; 房繼明等,1995; 王壽兵等,1999)。本研究中棘胸蛙同生群兩性親體間 Fulton’s指數(shù)K、R2(肝系數(shù))、R3(胃系數(shù))、R4(腸系數(shù))和R6(腎系數(shù))無顯著差異(P＞0.05) 的情形,表明人工飼育條件下棘胸蛙兩性親體具相似的營養(yǎng)狀況和消化生理狀態(tài); (2) 動物兩性異形進化主要基于性選擇(Shine,1979; Andersonet al,1990; Parker,1992)和生育力選擇(Woolbright,1983; Olssonet al,2002)。已有研究表明,兩棲類成體平均個體大小通常與性成熟時的平均年齡或個體大小呈正相關(Miaudet al,1999; Yilmazet al,2005; Maet al,2009); 兩棲動物在繁殖投入上雄性遠低于雌性,較大的雌性個體具較高的生育力和繁殖成功率(Angillettaet al,2000;Kyriakopoulou-Sklavounouet al,2008),通過增大個體以在爭斗中處于有利地位,從而獲得更多的交配機會,是兩棲類雌小雄大兩性異形類型中雄性常采取的策略(Davieset al,1977; Shine,1979)。故本研究中雌性R7(性腺系數(shù))顯著大于雄性(P＜0.05),而肺系數(shù)和心系數(shù)卻均顯著小于雄性(P＜0.05)的情形,無疑揭示了棘胸蛙親體所具的雌小雄大異形特征(劉春濤等,2007; 路慶芳等,2008; 斯烈鋼等,2015),主緣于兩者在用以繁殖、呼吸和血循臟器建造的能量分配策略上存在的巨大差異。即: 雄性因在呼吸和血循臟器建造的能量投入上顯著大于雌性,致使其可通過加強呼吸代謝和加快血循速度來顯著提高食物利用和轉化效率并促進個體生長,從而達到順應性選擇壓力和提高繁殖適合度的目的; 觀察發(fā)現(xiàn),從變態(tài)后的幼蛙計起,棘胸蛙雌性達到性成熟的時間為24月齡,而雌性則僅為 1周年(林光華等,1990),故雌性其為順應生育力選擇壓力和提高繁殖適合度勢必在繁殖營養(yǎng)生理代謝中較雄性投入更多的能量,從而限制了其個體的生長; (3) 本研究中雌性的L1(前足長/前肢長)、L7(吻長/肩寬)、L8(眼間距/肩寬)、L9(頭寬/肩寬)均呈雌性顯著大于雄性(P＜0.05)的情形,無疑揭示了雌性為彌補其在呼吸和血循臟器建造的能量投入上較雄性親體的不足,而采取了顯著提高L9(頭寬/肩寬)和L7(吻長/肩寬)以擴增口腔吞咽食物的容積率,和通過顯著提高L8(眼間距/肩寬)和L1(前足長/前肢長)以擴增尋食空間和提高抱食成功率的捕食對策,這一有別于雄性的捕食對策,與 Schoener等(1982)認為頭部較大的個體具有攝食較大食物的潛能,有利于獲得較大的凈能,并在資源或配偶競爭中獲得優(yōu)勢的觀點相吻。上述分析表明,導致棘胸蛙兩性個體間形質特征差異的本質,為它們基于性選擇和生育力選擇壓力,而就機體能量分配策略及其對應的捕食對策進行權衡與優(yōu)化的結果。

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