土壤動(dòng)物多樣性及其生態(tài)功能

邵元虎，張衛(wèi)信，劉勝杰，王曉麗,2，傅聲雷,*

1 中國(guó)科學(xué)院華南植物園，退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 510650 2 中國(guó)科學(xué)院大學(xué), 北京 100049

土壤動(dòng)物多樣性及其生態(tài)功能

邵元虎1，張衛(wèi)信1，劉勝杰1，王曉麗1,2，傅聲雷1,*

1 中國(guó)科學(xué)院華南植物園，退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 510650 2 中國(guó)科學(xué)院大學(xué), 北京 100049

土壤無(wú)脊椎動(dòng)物生物量通常小于土壤生物總生物量的10%，但它們種類(lèi)豐富，取食行為及生活史策略多種多樣，且土壤動(dòng)物之間，土壤動(dòng)物與微生物之間存在著復(fù)雜的相互作用關(guān)系。土壤動(dòng)物的生態(tài)功能主要通過(guò)取食作用(trophic effect)和非取食作用 (non-trophic effect)來(lái)實(shí)現(xiàn)。原生動(dòng)物數(shù)量大、周轉(zhuǎn)快，故原生動(dòng)物本身的代謝活動(dòng)(即取食作用)對(duì)碳氮礦化的貢獻(xiàn)可以接近甚至超過(guò)細(xì)菌的貢獻(xiàn); 然而大多數(shù)中小型土壤動(dòng)物的本身代謝過(guò)程對(duì)碳氮礦化的貢獻(xiàn)遠(yuǎn)低于土壤微生物，但它們可以通過(guò)取食作用來(lái)調(diào)節(jié)微生物進(jìn)而影響碳氮的礦化。大型節(jié)肢動(dòng)物中的蜘蛛和地表甲蟲(chóng)等捕食者經(jīng)?；钴S于地表，它們常常會(huì)通過(guò)級(jí)聯(lián)效應(yīng)對(duì)土壤生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生重要的影響。蚯蚓、白蟻等大型土壤動(dòng)物除可以通過(guò)取食作用以外，還可以通過(guò)非取食作用調(diào)控土壤微生物，進(jìn)而顯著影響土壤碳氮過(guò)程。土壤動(dòng)物取食行為的多樣性和復(fù)雜的非營(yíng)養(yǎng)關(guān)系的存在造就了多維度的土壤食物網(wǎng)，給土壤動(dòng)物的生態(tài)功能研究帶來(lái)了巨大的挑戰(zhàn)。介紹了土壤動(dòng)物的多樣性及主要的生態(tài)功能，并對(duì)研究的熱點(diǎn)和前沿問(wèn)題進(jìn)行了探討，以期引起關(guān)于土壤動(dòng)物多樣性及其生態(tài)功能的深入思考。

土壤動(dòng)物；生物多樣性；生態(tài)系統(tǒng)功能；取食作用；非取食作用

土壤是地球上生物多樣性最豐富的生境[1-2]，土壤中高度異質(zhì)的空間結(jié)構(gòu)、化學(xué)組成復(fù)雜多樣的底物為不同大小、物理活動(dòng)、行為和特征的生物群體提供了各種各樣的棲息場(chǎng)所[3]。土壤動(dòng)物約占全球所有被描述過(guò)的生物多樣性的23%[4]，一克土壤中包括上萬(wàn)個(gè)原生動(dòng)物，幾十到上百條線(xiàn)蟲(chóng)以及數(shù)量眾多的螨類(lèi)和彈尾類(lèi)等[5]。然而, 考慮到絕大多數(shù)土壤動(dòng)物還沒(méi)有被記錄或描述過(guò)，這一數(shù)字可能被大大低估了。一般是根據(jù)體寬把它們分成小型(microfauna)(平均體寬小于0.1或0.2 mm，比如原生動(dòng)物和線(xiàn)蟲(chóng))、中型(mesofauna)(平均體寬在0.1或0.2—2mm之間，比如跳蟲(chóng)和螨類(lèi))、大型(macrofauna)(平均體寬大于2mm，比如蚯蚓和多足類(lèi)土壤動(dòng)物)和巨型土壤動(dòng)物(megafauna)(平均體寬大于2cm，比如鼴鼠)[6]。其中，前三類(lèi)主要指土壤中的無(wú)脊椎動(dòng)物。

土壤生物多樣性在維持陸地生態(tài)系統(tǒng)碳氮循環(huán)等方面具有重要作用[7]。在陸地生態(tài)系統(tǒng)中，土壤動(dòng)物是陸地生態(tài)系統(tǒng)種類(lèi)最為豐富的生物組份[8]，而且?guī)缀跛械牡叵律鷳B(tài)學(xué)過(guò)程都與土壤動(dòng)物有關(guān)。例如，土壤動(dòng)物在全球尺度上對(duì)凋落物的分解有一致的正效應(yīng)[9]。本文在概述土壤無(wú)脊椎動(dòng)物多樣性及特征的基礎(chǔ)上，介紹主要類(lèi)群及代表性土壤動(dòng)物的生態(tài)功能，并討論土壤動(dòng)物生態(tài)功能研究的難點(diǎn)和熱點(diǎn)等問(wèn)題，以期引起關(guān)于土壤動(dòng)物多樣性及其生態(tài)功能的深入思考。

1 土壤動(dòng)物多樣性

土壤中的原生動(dòng)物是非常原始的單細(xì)胞動(dòng)物，個(gè)體微小、數(shù)量龐大，種類(lèi)也十分豐富[10-13]。過(guò)去10a的證據(jù)表明，依靠傳統(tǒng)形態(tài)學(xué)的鑒定大大低估了土壤原生動(dòng)物的多樣性[14]。按照生態(tài)類(lèi)群主要?jiǎng)澐譃樗膫€(gè)類(lèi)群：主要是鞭毛蟲(chóng)、裸變形蟲(chóng)、有殼類(lèi)變形蟲(chóng)和纖毛蟲(chóng)[15-16]。土壤原生動(dòng)物主要以細(xì)菌為食，當(dāng)可使用細(xì)菌資源耗盡時(shí)，一些原生動(dòng)物會(huì)取食真菌、藻類(lèi)和其它動(dòng)物。鞭毛蟲(chóng)是數(shù)量最多也是最活躍的原生動(dòng)物，主要以細(xì)菌為食，在荒漠土中的數(shù)量大約為每克土100條，森林土中可達(dá)每克土100000條。它們的取食活動(dòng)對(duì)土壤養(yǎng)分的周轉(zhuǎn)起到了非常重要的作用。農(nóng)田、草地和森林中的裸變形蟲(chóng)都非?；钴S并且數(shù)量眾多，特別是在耕作土中它們往往占優(yōu)勢(shì)。它們吞噬纖毛蟲(chóng)、細(xì)菌、真菌和藻類(lèi)等。可以進(jìn)入土壤團(tuán)聚體內(nèi)部很小的空隙里面取食細(xì)菌。與裸變形蟲(chóng)相比，有殼類(lèi)變形蟲(chóng)數(shù)量相對(duì)較少，喜歡在棲息在潮濕的森林土壤中。相對(duì)于上述幾類(lèi)原生動(dòng)物，纖毛蟲(chóng)的數(shù)量更少，每克凋落物或土壤中的數(shù)量只有10—500條。

線(xiàn)蟲(chóng)是地球上數(shù)量最多和功能類(lèi)群最豐富的多細(xì)胞動(dòng)物，據(jù)估計(jì)占多細(xì)胞動(dòng)物總數(shù)的80%左右[17]。線(xiàn)蟲(chóng)可以生活在包括海水、淡水和陸地等各種各樣的生態(tài)系統(tǒng)中。土壤中的自由生活的線(xiàn)蟲(chóng)體長(zhǎng)大約在150 μm (microns) 到 10 mm之間，植物寄生性線(xiàn)蟲(chóng)體長(zhǎng)大約在0.25 mm 到12 mm之間[18-20]。線(xiàn)蟲(chóng)種類(lèi)繁多，種群密度龐大，但97%以上的線(xiàn)蟲(chóng)種類(lèi)是未知的；可能的原因一方面是線(xiàn)蟲(chóng)個(gè)體很小以致形態(tài)分類(lèi)較難，另外一方面是從事線(xiàn)蟲(chóng)分類(lèi)研究方面的專(zhuān)家很少，并且他們?cè)谑澜绺鞯胤植加謽O其不均勻[21]。線(xiàn)蟲(chóng)普遍存在于在各種類(lèi)型的土壤中，在4200m或者更高的高山土中也普遍存在。一些農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)的土壤中，至少5米多深的地方可以發(fā)現(xiàn)植物寄生性線(xiàn)蟲(chóng)。有些線(xiàn)蟲(chóng)在世界各地都有分布，還有一些線(xiàn)蟲(chóng)的分布受到地理或者環(huán)境條件的限制，還有許多種受人類(lèi)活動(dòng)的影響，一些寄生種寄主范圍廣，一些寄主范圍窄。線(xiàn)蟲(chóng)一般喜歡潮濕的生境，土壤中的線(xiàn)蟲(chóng)生活在土壤孔隙的水膜中。在同樣的寄主或同樣的生境發(fā)現(xiàn)不同種的線(xiàn)蟲(chóng)是很普遍的[20,22]。

螨類(lèi)是物種數(shù)和生態(tài)多樣性最高的節(jié)肢動(dòng)物類(lèi)群[23-24]。主要分為五個(gè)大類(lèi)，中氣門(mén)、前氣門(mén)、無(wú)氣門(mén)亞目、隱氣門(mén)亞目(甲螨)和寄生性的后氣門(mén)亞目，因?yàn)榧纳缘暮髿忾T(mén)亞目主要寄生在脊椎動(dòng)物身上，因此土壤和凋落物中的螨類(lèi)主要是前面的四個(gè)大類(lèi)。螨類(lèi)是土壤節(jié)肢動(dòng)物中數(shù)量最多的一類(lèi)，它們耐干旱和極端溫度的特性使它們適應(yīng)各種類(lèi)型的土壤，包括南極寒冷沙漠到熱帶沙漠。它們多數(shù)體寬在0.1—0.2mm到1.5—2mm，棲息于凋落葉和表層土壤孔隙中，屬表?xiàng)?lèi)動(dòng)物。生態(tài)策略上分為三大類(lèi)，大型的植食者，主要是甲螨和中氣門(mén)亞目Uropodida，主要以凋落葉為食；小型的菌食/植食者，主要取食細(xì)菌、真菌和藻類(lèi)；捕食者，大多數(shù)的中氣門(mén)和前氣門(mén)亞目是捕食者，主要捕食小的無(wú)脊椎動(dòng)物。但也有些螨蟲(chóng)是雜食的，比如一些無(wú)氣門(mén)螨可以吃凋落葉和微生物，一些前氣門(mén)螨類(lèi)既可以取食植物的根系或者寄生在高等植物的葉片上，又可以取食微生物和捕食其它小的無(wú)脊椎動(dòng)物[11]。

甲螨是土壤螨類(lèi)中種類(lèi)和數(shù)量最多的一類(lèi)，它們?cè)隍?lèi)中的相對(duì)多度為16%—90%，大多數(shù)為30%—70%。文獻(xiàn)報(bào)道過(guò)的甲螨大約有10000種，172個(gè)科，甲螨的種群密度可以達(dá)到每平方米400000條。很多的防御機(jī)制使它們很少受到一些捕食者的攻擊，比如角質(zhì)化或鈣化的表皮，保護(hù)性的剛毛，堅(jiān)硬的突起，良好的跳躍能力，分泌一些特殊的物質(zhì)等等，所以食物網(wǎng)中的甲螨密度似乎不太可能受到捕食者控制，這或許是甲螨的種群密度特別高的原因之一[25-26]。大多數(shù)甲螨棲息在土壤和凋落物里面，土壤甲螨全部是自由生活的[27]，大多數(shù)的以真菌為食[15]或者以取食微生物和凋落物等植物材料的混合物為主[28]。如此特化的食物資源卻支撐了巨大的多樣性，這被稱(chēng)作生態(tài)學(xué)上的一個(gè)難解之謎，但這也說(shuō)明了關(guān)于甲螨在食物資源利用的生態(tài)位分化方面有巨大的研究空間[29-30]。除甲螨外，中氣門(mén)螨是螨類(lèi)中另外一個(gè)重要類(lèi)群，相對(duì)多度最大可達(dá)20%，在樹(shù)木繁茂的系統(tǒng)最多。前氣門(mén)螨一般相對(duì)多度比較低，但也有研究發(fā)現(xiàn)可以達(dá)到55%，由于它們的個(gè)體相對(duì)較小，它們的密度往往是被被低估的。而無(wú)氣門(mén)螨的密度很少，每平方米的密度很少超過(guò)1000只。

跳蟲(chóng)，也稱(chēng)彈尾蟲(chóng),是除螨類(lèi)以外的另外一大類(lèi)節(jié)肢動(dòng)物。它們分布很廣, 除了在海中和淡水水面以下的水體中外, 幾乎任何有生命存在的地方都有跳蟲(chóng)棲息[31-32]。研究表明跳蟲(chóng)的密度為每平方米100—670000個(gè)[33], 但大多數(shù)在每平方米10000—100000個(gè), 寒冷的苔原其密度最小，溫帶草地的密度最高，它們的多樣性也展現(xiàn)出與密度相似的規(guī)律[11,32]。它們個(gè)體生物量約為1—20 μg干重(約3—60 μg鮮重)[11]。跳蟲(chóng)的物種數(shù)已知為7600多種，但其85%還是未知的[34]。

蚯蚓是陸地生態(tài)系統(tǒng)最常見(jiàn)的大型土壤動(dòng)物類(lèi)群，文獻(xiàn)記錄的蚯蚓約4000種，人類(lèi)僅僅對(duì)其中的大約數(shù)十種蚯蚓的生物學(xué)特性和生態(tài)學(xué)功能有過(guò)不同程度的研究。除海洋外，大多數(shù)生態(tài)系統(tǒng)中都有蚯蚓存在，但沙漠區(qū)和終年冰雪區(qū)比較少見(jiàn)[35-36]，估計(jì)仍有50%是未知的[34]。根據(jù)蚯蚓的棲居特點(diǎn)可以將蚯蚓劃分為表?xiàng)?、?nèi)棲型和深棲類(lèi)三大類(lèi)；而根據(jù)它的食性可以劃分為腐生者、根食者和捕食者，其中的腐生者占絕大多數(shù)，由食碎屑者、食土者(食腐殖質(zhì)者)和糞食者組成。關(guān)于蚯蚓種群密度的估計(jì)為一般為每平方米范圍為100—500條，約30—100g鮮重[11]。

除上述介紹的土壤動(dòng)物外，還有一些植食性、腐食性、捕食性、雜食性、寄生性等類(lèi)群的大型節(jié)肢動(dòng)物經(jīng)?；钴S于地表并具有較高的物種豐富度和多樣性，同時(shí)它們也會(huì)對(duì)土壤生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生重要的影響。本文概述其中部分捕食者多樣性及特征并介紹它們的主要生態(tài)功能。一般來(lái)說(shuō)，土壤生態(tài)系統(tǒng)中體型較大的捕食者有蜘蛛、蜈蚣、捕食性的甲蟲(chóng)、螞蟻、白蟻和擬蝎。其中蜘蛛是陸地生態(tài)系統(tǒng)中最豐富的捕食者，同時(shí)也是多樣性最高的節(jié)肢動(dòng)物之一，在生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要的作用[37]。全世界的蜘蛛已知超過(guò)40000種，仍有很多有待進(jìn)一步去認(rèn)識(shí)，中國(guó)記載約3000種，除南極洲以外，全世界都有分布。從生物量和種群數(shù)量來(lái)說(shuō)，蜘蛛是碎屑食物網(wǎng)中較為重要的捕食者類(lèi)群[38-40]，而且蜘蛛的多度和多樣性具有明顯的時(shí)空異質(zhì)性[41]。地表甲蟲(chóng)(ground beetle)是另一類(lèi)體型較大的(從2 mm到35 mm)類(lèi)群，目前全世界發(fā)現(xiàn)的共有40000多種，其多度也有很大的空間異質(zhì)性，北美大約有2000種，歐洲有2700種。大多數(shù)地表甲蟲(chóng)都是廣義捕食者，取食的獵物種類(lèi)較為豐富，其中包括膜翅目幼蟲(chóng)、蛹、蚯蚓和蝸牛等[42]。

總之，土壤動(dòng)物種類(lèi)繁多，數(shù)量巨大(表1)[10-13,22, 40, 42]，絕大多數(shù)土壤動(dòng)物個(gè)體很小，分類(lèi)學(xué)家和分類(lèi)手段都十分缺乏，這對(duì)研究土壤動(dòng)物多樣性來(lái)說(shuō)是巨大的挑戰(zhàn)。

表1 主要土壤動(dòng)物類(lèi)群的物種數(shù)和密度

2 土壤動(dòng)物主要類(lèi)群的生態(tài)功能

2.1 小型土壤動(dòng)物(以原生動(dòng)物和線(xiàn)蟲(chóng)為例)的生態(tài)功能

在土壤食物網(wǎng)中，原生動(dòng)物和大部分的線(xiàn)蟲(chóng)因?yàn)閭€(gè)體較小，被當(dāng)作小型土壤動(dòng)物；它們?cè)谕寥乐械幕顒?dòng)能力有限，對(duì)土壤的物理結(jié)構(gòu)的改變影響較小。原生動(dòng)物因?yàn)閿?shù)量眾多，周轉(zhuǎn)快速以及作為主要的細(xì)菌消費(fèi)者的角色而占據(jù)了食物網(wǎng)中一些重要的節(jié)點(diǎn)；一般認(rèn)為它們的生態(tài)功能主要體現(xiàn)在可以通過(guò)取食微生物來(lái)調(diào)節(jié)微生物種群，比如，可以抑制病原微生物。此外，原生動(dòng)物的碳氮比一般大于它們主要的食物—細(xì)菌的碳氮比，通過(guò)取食細(xì)菌它們可以釋放多余的氮素來(lái)刺激植物生長(zhǎng)。原生動(dòng)物取食細(xì)菌還會(huì)通過(guò)其它方式影響植物生長(zhǎng)：植物根系周?chē)脑鷦?dòng)物可以選擇性地取食特定的細(xì)菌類(lèi)群，從而影響細(xì)菌共生的植物激素的產(chǎn)生，比如吲哚乙酸。原生動(dòng)物還可以作為土壤食物網(wǎng)中一些其它動(dòng)物的食物來(lái)源[43]。近些年來(lái)由于技術(shù)上的發(fā)展，比如電子顯微鏡、分子技術(shù)的發(fā)展使上述的分類(lèi)經(jīng)歷了快速和根本性的變化[44-45]。盡管它們的生態(tài)重要性被廣泛接受，但分類(lèi)明確的土壤原生動(dòng)物的生態(tài)功能仍有很多不為人知。

土壤線(xiàn)蟲(chóng)的另一個(gè)主要功能是作為指示生物來(lái)評(píng)價(jià)生態(tài)系統(tǒng)的土壤生物學(xué)效應(yīng)、土壤健康水平、生態(tài)系統(tǒng)演替或受干擾的程度[57-62]。土壤線(xiàn)蟲(chóng)能夠被用作指示生物主要是因?yàn)樗鼈兙哂幸韵聨讉€(gè)特征：(1)是所有多細(xì)胞生物中結(jié)構(gòu)最簡(jiǎn)單和數(shù)量最多的，而且它們無(wú)處不在；(2)占據(jù)土壤食物網(wǎng)的很多關(guān)鍵節(jié)點(diǎn)；(3)身體透明，結(jié)構(gòu)簡(jiǎn)單易辨，而且它們的結(jié)構(gòu)和功能的關(guān)系密切，往往與土壤質(zhì)量及健康指標(biāo)有很高的關(guān)聯(lián)度；(4)對(duì)環(huán)境因子的變化十分敏感，世代周期一般為數(shù)天或幾個(gè)月，可以在短時(shí)間內(nèi)對(duì)環(huán)境變化做出響應(yīng)[58]。20世紀(jì)90年代線(xiàn)蟲(chóng)生態(tài)學(xué)上一個(gè)突出的貢獻(xiàn)是Bongers成熟指數(shù)(Maturity Index)的提出。Bongers 將陸地和淡水生活的線(xiàn)蟲(chóng)按照生活史的多樣性把線(xiàn)蟲(chóng)劃分成r-對(duì)策者向k-對(duì)策者過(guò)渡的5個(gè)類(lèi)群，即不同的c-p(colonizer-persister)類(lèi)群：c-p1，世代時(shí)間短，產(chǎn)卵量大，在食物充足的條件下能夠快速增長(zhǎng)，代謝快，耐污染和環(huán)境壓力；c-p2，世代時(shí)間短，產(chǎn)卵量大，較耐污染和環(huán)境壓力；c-p3，世代時(shí)間較長(zhǎng)，對(duì)環(huán)境壓力較為敏感；c-p4，世代時(shí)間長(zhǎng)，對(duì)環(huán)境壓力敏感；c-p5，世代時(shí)間很長(zhǎng)，產(chǎn)卵量小，對(duì)污染和環(huán)境壓力特別敏感，易受擾動(dòng)，雜食者和捕食者占優(yōu)勢(shì)。c-p 值的分類(lèi)可以提供可能的土壤環(huán)境條件方面的信息，直接反映線(xiàn)蟲(chóng)群落在環(huán)境被擾動(dòng)之后的演替狀態(tài)，從而可以反映環(huán)境受脅迫的程度[57]。Neher等認(rèn)為成熟指數(shù)的發(fā)展代表了在解釋土壤線(xiàn)蟲(chóng)群落生態(tài)學(xué)和土壤功能的關(guān)系方面的一個(gè)巨大的進(jìn)步[63]。線(xiàn)蟲(chóng)生態(tài)學(xué)發(fā)展史上另一個(gè)突出貢獻(xiàn)是Ferris 等發(fā)現(xiàn)在脅迫條件下最豐富的類(lèi)群是c-p2類(lèi)群的線(xiàn)蟲(chóng)，而當(dāng)擾動(dòng)導(dǎo)致食物網(wǎng)富集時(shí)，c-p1類(lèi)群的線(xiàn)蟲(chóng)迅速增加。為了改善線(xiàn)蟲(chóng)的指示能力，F(xiàn)erris 等提出富養(yǎng)指數(shù)(Enrichment Index, EI)，通道指數(shù)(Channel Index, CI)和結(jié)構(gòu)指數(shù)(Structure Index, SI)，主要是根據(jù)不同線(xiàn)蟲(chóng)功能團(tuán)的相對(duì)平均生物量賦予不同的權(quán)重值，結(jié)合EI和SI分析，圖示的線(xiàn)蟲(chóng)區(qū)系分析(Weighted faunal analysis)也可以清晰的表示土壤的養(yǎng)分、擾動(dòng)以及土壤食物網(wǎng)的狀況[60]。

2.2 中型土壤動(dòng)物(以螨類(lèi)和跳蟲(chóng)為例)的生態(tài)功能

與原生動(dòng)物和線(xiàn)蟲(chóng)不同的是，螨類(lèi)和跳蟲(chóng)一般是中型土壤動(dòng)物的代表，它們主要取食真菌、細(xì)菌以及植物凋落物碎屑，少部分也可以捕食其它小型土壤動(dòng)物[11]。它們常常會(huì)對(duì)凋落物的破碎產(chǎn)生很大影響，同時(shí)又可以通過(guò)取食調(diào)節(jié)微生物群落[28]。比如：跳蟲(chóng)可以通過(guò)取食植物病原菌或一些寄生性的害蟲(chóng)來(lái)抑制植物蟲(chóng)害[32]。甲螨對(duì)凋落物分解主要體現(xiàn)在三個(gè)方面：(1)直接取食凋落物；(2)破碎凋落物或通過(guò)物理的移動(dòng)影響微生物的擴(kuò)散；(3)通過(guò)取食微生物間接影響凋落物的分解[64]。這些作用有利于有機(jī)質(zhì)的分解，并提高了土壤肥力。

因?yàn)轵?lèi)和跳蟲(chóng)種類(lèi)豐富，數(shù)量眾多，因此它們也包括多樣的生活史策略。比如，甲螨通常表現(xiàn)出K-對(duì)策者的生活史特征，表現(xiàn)在每年繁殖1—3代，溫帶針葉林的甲螨大概可以存活1—2年[26]，這些特征說(shuō)明甲螨可能對(duì)環(huán)境變化或擾動(dòng)是比較敏感的[65]。因此它們也常被用作指示生物[66]。除甲螨外，跳蟲(chóng)也經(jīng)常被用來(lái)作為指示生物反應(yīng)土壤質(zhì)量、污染程度等[32]。

螨類(lèi)和跳蟲(chóng)在土壤團(tuán)聚體形成過(guò)程中的功能角色在近年來(lái)吸引了越來(lái)越多人的注意[32,67]，它們通過(guò)直接或間接的方式影響土壤團(tuán)聚體的形成，進(jìn)而對(duì)生物地球化學(xué)過(guò)程、水分滲透，氣體交換以及抵抗侵蝕損失等方面產(chǎn)生重要的影響。比如，甲螨可以產(chǎn)生大量的糞便顆粒促進(jìn)團(tuán)聚體的形成。但它們主要是通過(guò)取食微生物導(dǎo)致微生物的補(bǔ)償性生長(zhǎng)、改變微生物的群落組成、攜帶并傳播微生物等間接的作用影響土壤團(tuán)聚體的形成。因此，這種間接的調(diào)節(jié)微生物影響團(tuán)聚體形成的作用可能大于直接作用[67]。

大多數(shù)中氣門(mén)和前氣門(mén)螨在土壤生態(tài)系統(tǒng)中屬于捕食者，在一些食物網(wǎng)模型的研究中捕食性螨與甲螨對(duì)碳的礦化能力接近，但是它們?cè)谧匀簧鷳B(tài)系統(tǒng)中氮的礦化過(guò)程中起了重要的作用，貢獻(xiàn)了15%—30%的氮礦化[68]。除此之外，它們可以調(diào)節(jié)其它土壤動(dòng)物的種群密度[26]，從而間接地調(diào)節(jié)微生物群落并影響相關(guān)的生態(tài)過(guò)程。

2.3 大型土壤動(dòng)物(以蚯蚓為例)的生態(tài)功能

蚯蚓是常見(jiàn)的大型土壤動(dòng)物類(lèi)群，除取食、消化、排泄和分泌等過(guò)程外，它們還可以通過(guò)掘穴等非取食活動(dòng)而發(fā)揮其生態(tài)功能。蚯蚓在生態(tài)系統(tǒng)中的功能主要表現(xiàn)在三個(gè)方面：(1)對(duì)土壤有機(jī)質(zhì)分解和養(yǎng)分循環(huán)等關(guān)鍵過(guò)程的影響；(2)對(duì)土壤理化性質(zhì)的影響；(3)與植物、微生物及其他動(dòng)物的相互作用。具體來(lái)講，蚯蚓能夠通過(guò)直接攝取土壤和凋落物，從而取食其中的微生物、線(xiàn)蟲(chóng)或者通過(guò)蚓糞間接的改變微生物或線(xiàn)蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)[69]。

蚯蚓作為“生態(tài)系統(tǒng)的工程師”，其在生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)中的貢獻(xiàn)卻一直眾說(shuō)紛紜。過(guò)去的研究表明蚯蚓似乎同時(shí)扮演著兩個(gè)截然矛盾的角色，它們即通過(guò)翻耕土壤會(huì)使二氧化碳排放提高33%，也的確能提高土壤肥力。研究表明：蚯蚓刺激二氧化碳排放和提高土壤肥力是同一過(guò)程的兩個(gè)方面，但是某一特定時(shí)間內(nèi)的二氧化碳釋放的增加，并不一定意味著蚯蚓將不利于生態(tài)系統(tǒng)碳的凈固存。大部分碳在短時(shí)間內(nèi)被分配到“即時(shí)可礦化碳”和“穩(wěn)定碳”這兩個(gè)碳庫(kù)中，前者導(dǎo)致短期內(nèi)二氧化碳釋放明顯增加，后者則把大量的碳混合入土壤中特別是使這些碳被土壤團(tuán)聚體包裹保護(hù)起來(lái)，不再分散地暴露于空氣和微生物中，明顯減慢了碳及其耦合的養(yǎng)分的周轉(zhuǎn)過(guò)程[70]。蚯蚓的存在同時(shí)加快了有機(jī)質(zhì)的礦化速率和穩(wěn)定化過(guò)程，而且兩個(gè)過(guò)程不對(duì)稱(chēng)而使穩(wěn)定化大于礦化，最終導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)碳的凈固存[70]。蚯蚓在多數(shù)情況下促進(jìn)土壤養(yǎng)分可利用性，有利于植物生長(zhǎng)，但最終貢獻(xiàn)受生態(tài)系統(tǒng)的肥力水平、植物種類(lèi)以及水熱環(huán)境等許多因素的影響[35](表2)。

表2 蚯蚓對(duì)植物生長(zhǎng)的影響

值得注意的是，大型土壤動(dòng)物的腸道微生物可能是影響生態(tài)系統(tǒng)過(guò)程的主角，比如蚯蚓的腸道富含厭氧微生物群落及其他微生物種群[80]。蚯蚓是陸地生態(tài)系統(tǒng)N2O排放的生物源之一[81]，而這可能與蚯蚓腸道中的脫氮菌密切相關(guān)(蚯蚓腸道為產(chǎn)N2O細(xì)菌提供了有利的微環(huán)境)。據(jù)報(bào)道，蚯蚓腸道中可培養(yǎng)的脫氮菌是相應(yīng)土壤的256倍，達(dá)到73107個(gè)/g(干重)[82-85]。除此之外，蚯蚓的腸道過(guò)程還可以和掘穴等物理過(guò)程交互作用對(duì)生態(tài)系統(tǒng)過(guò)程產(chǎn)生影響。比如蚯蚓以植物殘?bào)w為食，經(jīng)過(guò)蚯蚓腸道作用，產(chǎn)生的蚓糞中含有大量的大團(tuán)聚體。此外，它們還可以掘穴形成蚓道，這種“運(yùn)移”過(guò)程可以使蚓糞等有機(jī)物質(zhì)與無(wú)機(jī)的土壤礦物顆粒充分混合，大大的影響土壤有機(jī)質(zhì)動(dòng)態(tài)和土壤團(tuán)聚體的形成與穩(wěn)定[86]。

2.4 捕食者(以蜘蛛和甲蟲(chóng)為例)的生態(tài)功能

近年來(lái)，捕食者的級(jí)聯(lián)效應(yīng)(trophic cascade)受到越來(lái)越多生態(tài)學(xué)家的關(guān)注[87-89]。地表的體型較大的捕食者，比如蜘蛛、地表甲蟲(chóng)等，在土壤生態(tài)系統(tǒng)中主要通過(guò)下行效應(yīng)而發(fā)揮作用，即捕食者通過(guò)抑制碎屑食物網(wǎng)中的土壤動(dòng)物數(shù)量，改變土壤動(dòng)物的物種組成，從而間接地影響凋落物分解和養(yǎng)分循環(huán)等生態(tài)系統(tǒng)過(guò)程[87-88,90-92]。

研究表明，蜘蛛會(huì)對(duì)凋落物的分解速率和養(yǎng)分循環(huán)速率產(chǎn)生級(jí)聯(lián)效應(yīng)，但這種效應(yīng)會(huì)因環(huán)境條件的不同有不同的表現(xiàn)[87-88]。碎屑食物網(wǎng)中的級(jí)聯(lián)效應(yīng)過(guò)程會(huì)涉及到蜘蛛和其它大中型土壤動(dòng)物。土壤食物網(wǎng)中大型土壤動(dòng)物的主要功能是碎化凋落物，增加凋落物的接觸面積，加速后續(xù)中小型土壤動(dòng)物對(duì)凋落物的分解[93]。但是，關(guān)于蜘蛛在碎屑食物網(wǎng)中級(jí)聯(lián)效應(yīng)的研究結(jié)果卻差別很大，還沒(méi)有形成統(tǒng)一的結(jié)論。例如，在落葉林中降低蜘蛛的密度會(huì)增加彈尾目的數(shù)量，從而加速了凋落物的分解速率。同樣的研究地點(diǎn)[90]，另外一個(gè)長(zhǎng)期的實(shí)驗(yàn)卻發(fā)現(xiàn)了相反的結(jié)果，即較高的蜘蛛密度反而增加了凋落物的分解[91]。而也有研究發(fā)現(xiàn)蜘蛛的存在確實(shí)影響了彈尾目的種群數(shù)量，但是并沒(méi)有改變凋落物的分解速率[92]。蜘蛛所引起的碎屑食物網(wǎng)中的級(jí)聯(lián)效應(yīng)在一定程度上是由環(huán)境條件所決定的，比如水分[87]和養(yǎng)分[94]條件。在降雨豐富的地區(qū)，減少水分供應(yīng)能夠加強(qiáng)級(jí)聯(lián)效應(yīng)的強(qiáng)度；而在降雨較少地區(qū)，改變降雨量并不會(huì)顯著地影響蜘蛛級(jí)聯(lián)效應(yīng)的強(qiáng)度。在營(yíng)養(yǎng)貧乏的地區(qū)，頂級(jí)捕食者對(duì)土壤小型動(dòng)物的級(jí)聯(lián)效應(yīng)顯著，而在營(yíng)養(yǎng)豐富的地區(qū)則不顯著。環(huán)境條件也能夠通過(guò)影響土壤動(dòng)物的出現(xiàn)種類(lèi)來(lái)影響級(jí)聯(lián)效應(yīng)的強(qiáng)度[94]。例如，在主要由細(xì)菌和取食細(xì)菌的動(dòng)物組成的土壤食物網(wǎng)中，級(jí)聯(lián)反應(yīng)要明顯強(qiáng)于由真菌和取食真菌的動(dòng)物組成的土壤食物網(wǎng)[95]。

有研究結(jié)果表明捕食性甲蟲(chóng)會(huì)顯著降低食糞類(lèi)甲蟲(chóng)的密度，這種影響會(huì)通過(guò)級(jí)聯(lián)效應(yīng)減慢了牛糞的分解速率和養(yǎng)分釋放速率，進(jìn)而導(dǎo)致地上植物的生產(chǎn)力降低[89]。另外一個(gè)研究發(fā)現(xiàn)捕食者不止會(huì)降低獵物的種群密度，還會(huì)影響獵物的行為，從而對(duì)食物鏈的其它層次產(chǎn)生明顯的級(jí)聯(lián)效應(yīng)。研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)：在沒(méi)有捕食者出現(xiàn)的條件下，蚯蚓主要在土壤表層活動(dòng)，雖然蚯蚓顯著地改變了土壤的理化性質(zhì)，但是并沒(méi)有促進(jìn)地上植物的生物量積累。當(dāng)捕食性的甲蟲(chóng)出現(xiàn)的時(shí)候，甲蟲(chóng)并沒(méi)有顯著降低蚯蚓的密度。蚯蚓為了躲避甲蟲(chóng)的捕食，活動(dòng)區(qū)域從土壤表層向深層移動(dòng)，從而改善了深層土壤的理化性質(zhì)，最終增加了地上植物的生物量[79]。

3 土壤動(dòng)物生態(tài)功能總體分析

土壤動(dòng)物之間，土壤動(dòng)物與微生物之間存在著復(fù)雜的相互作用關(guān)系，土壤動(dòng)物的生態(tài)功能主要通過(guò)取食作用和非取食作用來(lái)實(shí)現(xiàn)。中小型土壤動(dòng)物在土壤中遷移能力有限，所以它們對(duì)土壤結(jié)構(gòu)的影響較小，而主要通過(guò)取食過(guò)程影響?zhàn)B分循環(huán)和植物生長(zhǎng)。地表的蜘蛛以及甲蟲(chóng)等捕食者則可以通過(guò)基于取食作用的級(jí)聯(lián)效應(yīng)來(lái)影響生態(tài)系統(tǒng)功能。大型土壤動(dòng)物等則還可以通過(guò)非取食作用改變土壤團(tuán)粒結(jié)構(gòu)、透氣性、pH值等影響土壤生態(tài)過(guò)程，而且大型土壤動(dòng)物還可以通過(guò)其腸道過(guò)程及其活動(dòng)形成的孔穴來(lái)發(fā)揮它們的生態(tài)功能。被譽(yù)為“生態(tài)系統(tǒng)工程師”的蚯蚓、白蟻和螞蟻，以及其它大型土壤動(dòng)物(如馬陸)等一方面可以通過(guò)自身的活動(dòng)改變土壤物理和化學(xué)性狀進(jìn)而影響土壤結(jié)構(gòu)、地表徑流、養(yǎng)分循環(huán)和植物生長(zhǎng)，另一方面它們可以通過(guò)直接的取食和腸道過(guò)程等影響其它生物進(jìn)而影響生態(tài)系統(tǒng)功能。此外，因?yàn)橥寥绖?dòng)物種類(lèi)繁多，取食行為及生活史策略多種多樣，這些特征使它們常常被用作反映土壤養(yǎng)分與擾動(dòng)狀態(tài)的指示生物(圖1)。

圖1 土壤動(dòng)物生態(tài)功能示意圖Fig.1 The ecosystem functions of soil fauna

關(guān)于土壤動(dòng)物的生態(tài)功能，有以下需要強(qiáng)調(diào)：

(1)原生動(dòng)物的生活史特征與細(xì)菌類(lèi)似，數(shù)量大、周轉(zhuǎn)快，故原生動(dòng)物本身的代謝活動(dòng)對(duì)碳氮礦化的貢獻(xiàn)可能接近甚至超過(guò)細(xì)菌的貢獻(xiàn)[96]。

(2)土壤動(dòng)物的生物量占土壤生物總生物量的比例常小于10%，故土壤動(dòng)物主要通過(guò)調(diào)控微生物群落來(lái)影響碳氮礦化，它們(原生動(dòng)物除外)本身的代謝過(guò)程對(duì)碳氮礦化的貢獻(xiàn)遠(yuǎn)低于土壤微生物[96-97]。

(3)土壤動(dòng)物的取食作用對(duì)碳和養(yǎng)分循環(huán)的貢獻(xiàn)，可以通過(guò)其攝食速率、年死亡率、生物量以及捕食被捕食者的化學(xué)計(jì)量學(xué)特征(C∶N∶P)來(lái)計(jì)算[96,98]。土壤動(dòng)物(特別是蚯蚓、白蟻等大型土壤動(dòng)物)可以通過(guò)非取食作用調(diào)控土壤微生物，進(jìn)而主導(dǎo)土壤碳氮過(guò)程。但是，土壤動(dòng)物的非取食作用對(duì)碳氮循環(huán)的貢獻(xiàn)，則很難直接估算，一般通過(guò)比較相應(yīng)的土壤動(dòng)物處理及對(duì)照系統(tǒng)的差異間接評(píng)估。這類(lèi)研究又面臨兩個(gè)難題：首先，如何有效地控制土壤動(dòng)物群落組成？目前為止，僅有少數(shù)類(lèi)群如蚯蚓[99]、螞蟻[100]或蜘蛛[90-91]可在野外較成功地控制；其次，如何區(qū)分土壤動(dòng)物的取食作用和非取食作用？例如，蚯蚓對(duì)土壤微生物的直接取食作用，腸道過(guò)程對(duì)土壤微生物的影響，蚯蚓孔道和糞便等對(duì)土壤理化環(huán)境的改變等都可能影響土壤微生物群落結(jié)構(gòu)和活性，進(jìn)而改變土壤碳氮循環(huán)，如何量化上述過(guò)程的貢獻(xiàn)，依然困難重重。

(4)很多研究關(guān)注的是土壤動(dòng)物對(duì)有機(jī)質(zhì)分解的貢獻(xiàn)，但分解不等于真正的礦化，混淆了土壤動(dòng)物尤其是破碎作用強(qiáng)的類(lèi)群(蚯蚓、馬陸和部分螨類(lèi))的生態(tài)功能[101]。

(5)土壤動(dòng)物對(duì)有機(jī)質(zhì)分解的影響，一般在易利用碳氮資源較貧乏的系統(tǒng)中更明顯[79,101-102]?？赡艿脑蚴窃谫Y源貧乏的系統(tǒng)中，土壤微生物對(duì)碳氮資源的利用過(guò)程更加依賴(lài)于土壤動(dòng)物對(duì)有機(jī)質(zhì)的預(yù)處理。

(6)由于影響土壤動(dòng)物的非取食作用的因素很多，大型土壤動(dòng)物對(duì)生態(tài)系統(tǒng)過(guò)程的貢獻(xiàn)很不確定。以蚯蚓為例，它對(duì)植物生長(zhǎng)的影響不僅途徑復(fù)雜，效應(yīng)也不完全一致(表2)。其中一個(gè)重要的難點(diǎn)，是缺乏有效的手段將蚯蚓對(duì)養(yǎng)分可利用性的影響與對(duì)其他過(guò)程的影響(如植物蟲(chóng)害)區(qū)分開(kāi)來(lái)[77]。

4 展望

土壤動(dòng)物種類(lèi)繁多、數(shù)量龐大，傳統(tǒng)的形態(tài)學(xué)鑒定對(duì)很多研究者來(lái)說(shuō)是一個(gè)瓶頸；而較細(xì)水平的土壤動(dòng)物多樣性分類(lèi)，比如某一功能類(lèi)群內(nèi)的物種多樣性可以推斷可利用資源的開(kāi)發(fā)程度和生態(tài)系統(tǒng)功能的互補(bǔ)性[3]。然而，受傳統(tǒng)分類(lèi)的限制，土壤生物的物種多樣性和豐富度研究被認(rèn)為是繼深海、熱帶森林樹(shù)冠生物多樣性之后的第三個(gè)生物學(xué)研究前沿領(lǐng)域[103]。分子技術(shù)可能會(huì)對(duì)土壤動(dòng)物多樣性的研究起到巨大的推動(dòng)作用。目前，很多土壤動(dòng)物方面的研究已經(jīng)開(kāi)始了分子技術(shù)方面的嘗試性研究。比如，傳統(tǒng)的土壤線(xiàn)蟲(chóng)形態(tài)鑒定是非常耗時(shí)的，并且很多幼蟲(chóng)很難鑒定。Donn等設(shè)計(jì)了分子分析系統(tǒng)，用定向的末端限制性片段長(zhǎng)度多態(tài)性(dT-RFLP)技術(shù)可以描述不同營(yíng)養(yǎng)類(lèi)群線(xiàn)蟲(chóng)的相對(duì)多度，這對(duì)開(kāi)展大規(guī)模的采樣并分析線(xiàn)蟲(chóng)群落的研究者來(lái)說(shuō)是非常有吸引力的[104]。另外，穩(wěn)定性同位素技術(shù)是重新構(gòu)建食物網(wǎng)中營(yíng)養(yǎng)關(guān)系的一個(gè)強(qiáng)有力的工具。例如最新應(yīng)用穩(wěn)定性同位素技術(shù)的研究發(fā)現(xiàn)捕食性線(xiàn)蟲(chóng)跟捕食性螨類(lèi)有相同的營(yíng)養(yǎng)位置，質(zhì)疑了以往常見(jiàn)的食物網(wǎng)分析中把捕食性螨當(dāng)作頂級(jí)捕食者的觀點(diǎn)[105]。再者，各種“熱點(diǎn)”和關(guān)鍵界面，如大型土壤動(dòng)物的腸道、糞便、蚓觸圈(Drilosphere)、蟻巢和根際等，是土壤動(dòng)物影響生態(tài)系統(tǒng)過(guò)程的主要場(chǎng)所，值得關(guān)注。最后，全球氣候變化被認(rèn)為是對(duì)地球上所有生物多樣性的一個(gè)主要威脅[106]，溫度升高、降水格局改變、N沉降和極端氣候事件的增加等都會(huì)對(duì)生物多樣性產(chǎn)生影響。因此，在全球變化背景下考慮土壤動(dòng)物的某一功能類(lèi)群內(nèi)的物種多樣性及功能群多樣性對(duì)于研究受干擾土壤生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)力和生態(tài)系統(tǒng)管理也非常重要。

不同土壤動(dòng)物之間有著各種各樣的直接或間接的關(guān)系，大多數(shù)關(guān)于土壤動(dòng)物的研究只是針對(duì)某一類(lèi)群展開(kāi)研究，但這既低估了捕食者多樣性對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的作用，又忽視了捕食者之間存在著相互競(jìng)爭(zhēng)或協(xié)作對(duì)生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的調(diào)節(jié)作用[107-108]，并且有證據(jù)表明，處于食物鏈同一營(yíng)養(yǎng)級(jí)捕食者會(huì)對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能產(chǎn)生完全不同的影響[107,109]。例如：以往對(duì)捕食者的研究總是將捕食者簡(jiǎn)單的歸為食物鏈的某一個(gè)營(yíng)養(yǎng)級(jí)或者功能群[110]，認(rèn)為它們對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的作用是相同的而且是可以相互取代的。因此，在食物網(wǎng)水平上分析土壤動(dòng)物對(duì)土壤生態(tài)過(guò)程以及相關(guān)的地上植物的影響是很重要的。土壤生態(tài)學(xué)家面臨的任務(wù)是結(jié)合新的方法把近20年研究的新認(rèn)識(shí)整合到新的生物多樣性和功能研究的生態(tài)學(xué)框架中，為認(rèn)知自然和人類(lèi)社會(huì)的可持續(xù)發(fā)展服務(wù)。

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Diversity and function of soil fauna

SHAO Yuanhu1, ZHANG Weixin1, LIU Shengjie1, WANG Xiaoli1, 2, FU Shenglei1,*

1KeyLaboratoryofVegetationRestorationandManagementofDegradedEcosystems,SouthChinaBotanicalGarden,ChineseAcademyofSciences,Guangzhou510650,China2UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100049,China

Soil invertebrate biomass accounts for less than 10% of the total soil biomass, but it is characterized by abundant species, and diverse feeding behavior and life strategies, which can result in complex interactions among soil faunal groups and soil microbes. Soil fauna contribute primarily to ecosystem functioning through trophic and/or non-trophic effects. Soil protozoa, the most abundant faunal group with the highest turnover rate among soil fauna, equivalent to or even higher than that of soil bacteria, contribute to carbon and nitrogen mineralization via their own metabolic processes. In contrast, other soil faunal groups have much less impact on carbon and nitrogen mineralization, as compared to soil microbes. Most micro-and/or meso-faunal groups can regulate soil microbial processes directly by feeding on detritus and microbes, and indirectly affect soil carbon and nitrogen processes. In addition, predators such as spiders and ground beetles can affect soil ecosystems via the trophic cascade effects of predators. However, macrofauna such as earthworms and termites may regulate soil microbes, and thus alter soil carbon and nitrogen processes considerably by non-trophic effects. The diverse feeding strategies of soil fauna and the complex non-trophic relationships establish multi-dimensional soil food webs, and these pose enormous challenges to the studies of soil faunal function. Here, we outline briefly the diversity and ecosystem functioning of soil fauna, and highlight some frontiers and hot issues to inspire in-depth understanding of interactions between the diversity and function of soil fauna.

soil fauna; biodiversity; ecosystem function; trophic effect; non-trophic effect

國(guó)家自然科學(xué)基金(U1131001, 31470559, 31100385, 31210103920); 中國(guó)科學(xué)院青年創(chuàng)新促進(jìn)會(huì)基金(2014318)

2015-06-02;

2015-07-31

10.5846/stxb201506021109

*通訊作者Corresponding author.E-mail: sfu@scbg.ac.cn

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