呼蘭河濕地夏、秋兩季浮游植物功能分組演替及其驅(qū)動因子

陸欣鑫,劉 妍, 范亞文

(哈爾濱師范大學(xué),植物學(xué)省級重點實驗室，哈爾濱 150025)

呼蘭河濕地夏、秋兩季浮游植物功能分組演替及其驅(qū)動因子

陸欣鑫,劉 妍, 范亞文*

(哈爾濱師范大學(xué),植物學(xué)省級重點實驗室，哈爾濱 150025)

于2012年夏、秋兩季把呼蘭河濕地劃分為濕地保護區(qū)、濕地農(nóng)業(yè)區(qū)、濕地工業(yè)區(qū)三部分，根據(jù)不同生境設(shè)置采樣點并進行浮游植物標(biāo)本采集。研究期間共鑒定浮游植物191個分類單位，隸屬于7門9綱19目28科69屬。浮游植物種類組成主要以硅藻門種類數(shù)最多(43%)，綠藻門其次(28%)，另外裸藻門(17.2%)和藍藻門(8.3%)也占較大的比例。浮游植物豐度從夏季的1.23×107個/L上升為秋季的1.98×107個/L，兩季平均1.6×107個/L。夏、秋兩季共劃分浮游植物功能分組19個, X1/W2/MP/Lo/J組藻種在夏、秋兩季中均有穩(wěn)定的出現(xiàn)，并占較大豐度比例，H1/Y/W1組的藻種只在特定的季節(jié)或地點出現(xiàn)，D/P/TB組藻種雖出現(xiàn)的頻率較高但相對豐度較低。代表性功能分組從夏季的H1/MP/Lo/TB/J/G演替為秋季的MP/W2/X1/J/W1/Y。在采集浮游標(biāo)本的同時，對電導(dǎo)率(SpCond)、總磷(TP)、水溫(WT)等環(huán)境因子進行監(jiān)測。利用典范對應(yīng)分析探討環(huán)境因子與浮游植物功能分組間的相互關(guān)系。研究結(jié)果顯示，電導(dǎo)率，總磷和水溫是驅(qū)動呼蘭河濕地浮游植物功能組演替的主要環(huán)境因素。

浮游植物功能分組；季節(jié)演替；環(huán)境變化；呼蘭河濕地

濕地占地球表面積6%，是世界上的三大生態(tài)系統(tǒng)之一，具有巨大的經(jīng)濟、社會和生態(tài)學(xué)價值，是生物多樣性最豐富的生態(tài)系統(tǒng)。呼蘭河濕地位于哈爾濱市呼蘭區(qū)南部，松花江北岸，總面積19262 hm2，是目前中國最大的城市濕地，由于近年來農(nóng)業(yè)化和工業(yè)化的嚴重，導(dǎo)致呼蘭河濕地內(nèi)物種多樣性銳減，水體呈富營養(yǎng)化狀態(tài)。因此，濕地的恢復(fù)和重建是我們面對可持續(xù)發(fā)展的重要問題[1]。

藻類是生態(tài)系統(tǒng)的初級生產(chǎn)者，對環(huán)境的變化敏感，近年來越來越多的藻類學(xué)者利用藻類植物群落結(jié)構(gòu)的演替來指示水環(huán)境的變化[2]。有研究表明藻類植物在不同的生境條件下會主動或被動地適應(yīng)生境的改變[3]。2002年Reynold等[4]提出了浮游植物功能分組(Phytoplankton functional classifation)的概念，浮游植物功能分組在經(jīng)典分類學(xué)的基礎(chǔ)上，簡化了分類和了解相似集群對環(huán)境適應(yīng)性的難度[5]。利用浮游植物功能分組能夠更精確的描述浮游植物群落適應(yīng)不同水體的生活周期及環(huán)境因子(包括水動力學(xué)、營養(yǎng)鹽濃度以及光照等)的相關(guān)性[6]。

目前國內(nèi)外關(guān)于浮游植物功能分組的研究多集中在河流生態(tài)系統(tǒng)中[7- 11]。本文在Reynold浮游植物功能分組的基礎(chǔ)上，利用典范對應(yīng)分析(CCA)的方法，對呼蘭河濕地浮游植物及8個環(huán)境因子進行相關(guān)性分析，探討呼蘭河濕地浮游植物功能分組的演替特點，以及驅(qū)動浮游植物功能分組變化的主要環(huán)境因子，以期為呼蘭河濕地的恢復(fù)和保護提供科學(xué)依據(jù)和基礎(chǔ)生物學(xué)資料。

1 材料和方法

1.1 采樣點的設(shè)置

根據(jù)呼蘭河濕地修復(fù)情況及生境特點[12]，共在呼蘭河濕地按濕地農(nóng)業(yè)區(qū)(45°58′N，126°47′E)、濕地工業(yè)區(qū)(45°57′N，126°42′E)以及濕地保護區(qū)(45°57′N， 126°46′E)劃分3個采集區(qū)域，共設(shè)置10個采樣點(圖1)。

其中，濕地農(nóng)業(yè)區(qū)包括采樣點1、2，設(shè)定在哈爾濱市呼蘭區(qū)蒙古村附近，此處有大量的農(nóng)田，常年有放牧，人為活動頻繁。濕地保護區(qū)包括采樣點3—8，是正在治理和修復(fù)中的濕地，在此處根據(jù)蘆葦沼澤、人造景觀、開闊水域等生境特點共設(shè)置6個采樣點。濕地工業(yè)區(qū)包括采樣點9、10，位于呼蘭河濕地下游的呼蘭區(qū)第三發(fā)電廠附近，此處受工業(yè)排水影響較大。

圖1 呼蘭河濕地標(biāo)本采集圖Fig.1 The locations of the sampling sites at Hulan River Wetland

1.2 標(biāo)本的采集和鑒定

用常規(guī)方法對浮游藻類標(biāo)本進行采集[13]，標(biāo)本鑒定主要依據(jù)胡鴻鈞、魏印心等著作文獻[14- 20]。在采樣現(xiàn)場用Manta 2多功能水質(zhì)檢測儀(Eureka, 美國)進行pH、電導(dǎo)率(SpCond)、水溫(WT)、溶解氧(DO)、濁度(Turb)以及氨氮(NH4-N)測定，用GPS導(dǎo)航儀對采集樣點進行坐標(biāo)定位，24h內(nèi)在實驗室進行總氮(TN)總磷(TP)的測定[21]。

1.3 數(shù)據(jù)的分析

用Excel 對藻類細胞密度進行計算，去趨勢分析(DCA)、典范對應(yīng)分析(CCA)利用CANOCO 4.5軟件進行。

2 結(jié)果與分析

2.1 浮游植物群落組成

2012年夏、秋兩季呼蘭河濕地共鑒定浮游植物191個分類單位，包括186種5變種，隸屬于7門9綱19目28科69屬。其中硅藻門30屬83種，占浮游植物種類總數(shù)的43%；綠藻門22屬55種，占28%；裸藻門5屬33種，占17.2%；藍藻門7屬16種，占8.3%；甲藻門2屬3種，占總數(shù)1.5%；隱藻門2屬4種，占總數(shù)1.9%；黃藻門1屬1種，占總數(shù)0.5%。優(yōu)勢種分別為硅藻門的放射舟形藻(Navicularradiosa)、膨脹橋彎藻(CymbellatumidaVan Heurck.)、小型異極藻(GomphonemaparvulumKütz.)；綠藻門的小球藻(ChlorellavulgarisBeijerinck.)、隆頂柵藻(Scenedesmusprotuberans)、鐮形纖維藻(AnkistrodesmusfalcatusWest.)；裸藻門的旋轉(zhuǎn)囊裸藻(Trachelomonasvolvocina)、矩圓囊裸藻(TrachelomonasoblongaLemm.)、橢圓鱗孔藻(LepocinclissteiniiLemm.)；藍藻門的固氮魚腥藻(Anabaenaaoztica)、綠色顫藻(OscillatoriachlorinaKütz.)。另外隱藻門的卵形隱藻(CryptomonasovataEhr.)和甲藻門的威氏多甲藻(PeridiniumwilleiHuilfeld-Kaas.)也多次被檢測到。

呼蘭河濕地夏、秋兩季浮游藻類組成有明顯的演替現(xiàn)象(圖2)，夏季共鑒定浮游植物116個分類單位。浮游植物組成主要以硅藻門、綠藻門和裸藻門為主，其中硅藻門38種(32%)>綠藻門37種(31%)>裸藻門28種(24%)>藍藻門8種(6%)>甲藻門2種(1.7%)>隱藻門2種(1.7%)>黃藻門1種(0.8%)。秋季共鑒定浮游植物162個分類單位。藻類組成以硅藻門、綠藻門和裸藻門為主，其中硅藻門67種(41%)>綠藻門53種(32%)>裸藻門24種(14%)>藍藻門11種(6%)>隱藻門4種(2%)>甲藻門3種(1.8%)。浮游植物群落結(jié)構(gòu)季節(jié)變化明顯，夏季以藍藻門的固氮魚腥藻(Anabaenaaoztica)、綠藻門的隆頂柵藻(Scenedesmusprotuberans)為優(yōu)勢種，秋季硅藻門的放射舟形藻(Navicularradiosa)、裸藻門的旋轉(zhuǎn)囊裸藻(Trachelomonasvolvocina)生長占優(yōu)勢。

圖2 呼蘭河濕地夏秋兩季各門藻類種數(shù)對比Fig.2 The seasonal variation of the phytoplankton community at Hulan River Wetland

2.2 浮游植物豐度變化

呼蘭河濕地夏、秋兩季浮游植物豐度有明顯的變化(圖3)，兩季浮游植物總豐度為3.21×107個/L，變幅在1.23×107—1.98×107個/L，平均值為1.6×107個/L。夏季浮游植物的豐度為1.23×107個/L，秋季由于水溫降低及營養(yǎng)鹽濃度的升高，浮游植物豐度增加為1.98×107個/L。濕地農(nóng)業(yè)區(qū)農(nóng)業(yè)肥料及濕地工業(yè)區(qū)工業(yè)污水的排放等人為活動都會不同程度的限制浮游藻類的生長[22]，濕地保護區(qū)內(nèi)人為活動對浮游植物生長限制相對較低，因此在不同的樣點間浮游植物的豐度也存在差異。濕地農(nóng)業(yè)區(qū)夏、秋兩季浮游植物總豐度為3.7×106個/L，綠藻門的相對豐度最高，占44.7%，其次為硅藻門占38%。濕地保護區(qū)夏、秋兩季浮游植物總豐度為2.5×107個/L，硅藻門植物的相對豐度最大，占豐度總數(shù)37%，另外綠藻門植物也占較大比重。濕地工業(yè)區(qū)夏、秋兩季浮游植物總豐度為3.3×106個/L，由于濕地工業(yè)區(qū)污水排放導(dǎo)致其周圍水域水溫及電導(dǎo)率較高，特殊的生境使藍藻門植物在工業(yè)采集區(qū)的豐度達到相對較高，占38.3%。

圖3 呼蘭河濕地3個采集區(qū)藻類植物豐度總數(shù)對比Fig.3 Cell density of algae at Hulan River Wetland

2.3 浮游植物功能組的演替

根據(jù)Reynold以及Padisák對功能分組的后續(xù)補充報道[23- 24]，將呼蘭河濕地浮游植物劃分出19個功能分組，代表藻種以及在3個標(biāo)本采集區(qū)的分布情況見表1。各功能組的相對豐度如圖4，把相對豐度為5%以上的功能組定義為代表性功能組[25]。研究結(jié)果顯示，呼蘭河濕地夏、秋兩季的代表性功能組為Lo/W1/W2/Y/H1/X1/J/MP。

圖4 浮游植物功能組各組相對豐度Fig.4 The Relative abundance distribution of 19 phytoplankton functional groups

浮游植物功能分組將生境變化與浮游植物群落演替過程有效地結(jié)合起來，解釋了特定生境下某些浮游植物類群對生境變化的適應(yīng)性[23]。從圖5可以看出，X1/W2/MP/Lo/J組藻種在夏、秋兩季中均有穩(wěn)定的出現(xiàn)，并占較大豐度比例；H1/Y/W1組的藻種只在特定的季節(jié)或地點出現(xiàn)，D/P/TB組藻種雖出現(xiàn)的頻率較高，但相對豐度較低。功能組LM/X2/A/F在所有功能組中豐度所占的比例較小。其中，濕地農(nóng)業(yè)區(qū)代表性功能組從夏季的MP/LO/J/D//W2/X1演替為秋季的MP/X1/J/W2，濕地保護區(qū)代表性功能組從夏季的MP/TB/LO/G/J演替為秋季的MP/W2/X1/Y/J，而濕地工業(yè)區(qū)代表性功能組從夏季的H1/Y/J/LO演替為秋季的MP/J/X1/W2/H1。由于受夏、秋兩季環(huán)境因子變化的影響，呼蘭河濕地代表性功能組總的變化從夏季的H1/MP/Lo/TB/J/G演替為秋季的MP/W2/X1/J/W1/Y。

表1 呼蘭河濕地各功能組代表屬種以及在3個采集區(qū)出現(xiàn)的頻率及豐度(個/L)

Table 1 The Frequency and Abundance of Seasonal variations of phytoplankton functional group in each of three areas where samples were completed

功能組Groups代表性藻種屬Genus/SpeciesRepresentinthegroups濕地農(nóng)業(yè)區(qū)Agriculturearea夏季Summer秋季Autumn濕地保護區(qū)Wetlandreserve夏季Summer秋季Autumn濕地工業(yè)區(qū)Industrialarea夏季Summer秋季AutumnBCyclotellameneghinianaKütz．，CyclotellacomtaKütz．0++++0+CAnkistrodesmusangustusBernard．，AsterionellaformosaHass．+00++00DSynedraacusAboal．，SynedraulnaEhr．++++++0+FNephrocytiumagardhianumNageli．，Nephrocytiumsp．0+++0+GPandorinamorumBory．00++++0+H1AnabaenaaozticaLey．，AnabaenacircinalisRab．++++++++++++JScenedesmusprotuberansFritsch．，CoelastrummicroporumN?g．++++++++++++LMCeratiumhirundineSchr．，Microcystisspp．00000+L0PeridiniumwilleiHuilfeld-Kaas．，MerismopediaminimaBeck．++++++++++MPNavicularadiosaKütz．，StauroneisancepsKütz．+++++++++++++NCosmariumformosulumHoff．，StaurastrumleptocladumTei?ling．0++0++PMelosiragranulataRalfs．，StaurastrumpingueTeiling．+++++++TBCymbellatumidaVanHeurck．，GomphonemaparvulumKütz．+++++0+W1EuglenaviridisEhr．，EuglenaacusEhr．+++++++++W2TrachelomonasvolvocinaEhr．，TrachelomonasoblongaLemm．++++++++0++X1ChlorellavulgarisBeijerinck．，Schroederiaspiralis(Printz)Korsh+++++++++0++X2ChroomonasacutaUterm．00+++00YCryptomonasovataEhr．，CryptomonaserosaEhr．++++++++++ANeidiumaffinePfitzer．，Urosoleniaspp．0++00+

+:1—1.0×105，++:1.0×105—5.0×105,+++:5.0×105—1.0×106,++++1.0×106以上

2.3 環(huán)境因子變化

呼蘭河濕地夏、秋兩季理化因子如表2所示，夏、秋兩季水溫有明顯的變化，變幅為17.08—26.64 ℃，平均水溫為21.59 ℃。pH值變化范圍為6.20—7.60，平均pH值為6.63。TP變化范圍0.14—0.84 mg/L，NH4-N變化范圍0.7—3.80 mg/L。TN變化范圍0.14—0.81 mg/L。電導(dǎo)率夏季略高于秋季，變化范圍為224.77—657.50 μS/cm。

2.4 浮游植物功能組與環(huán)境因子相關(guān)性分析

對呼蘭河濕地浮游植物常見功能分組進行去趨勢分析(DCA)，排序結(jié)果顯示前兩軸長度梯度分別為2.477和1.562，因此非線性排序方法CCA更能說明本實驗的結(jié)果。用蒙特卡洛單因子檢驗法對8個理化因子進行排除，將P<0.05的環(huán)境因子：SpCond(P=0.001)、Turb(P=0.061)、WT(P=0.002)、TP(P=0.001)引入CCA。被排除的環(huán)境因子為DO (P=0.088) 、pH值(P=0.09)、TN(P=0.347)、NH4-N(P=0.06)。CCA前兩個排序軸的特征值分別為0.134和0.066。種類與環(huán)境因子排序的關(guān)系系數(shù)達到了0.953和0.878，證明排序軸較好的反映了環(huán)境因子和浮游植物功能分組之間的關(guān)系。CCA排序軸的前兩軸共解釋浮游植物功能組群落變異的82.4%。其中SpCond、TP、WT與第一軸正相關(guān)，Turb與第一軸負相關(guān)。蒙特卡洛檢驗顯示，樣本來自不同的正態(tài)總體，樣本與物種、樣本和環(huán)境因子之間具有統(tǒng)計意義(F= 2.868，P<0.01)(圖6)。

圖5 代表性功能組在夏、秋兩季3個標(biāo)本采集區(qū)相對豐度變化圖Fig.5 Representative functional groups in summer and autumn其中“1”: 夏季農(nóng)業(yè)區(qū)Agricultural area in summer;“2”: 秋季農(nóng)業(yè)區(qū)Agricultural area in autumn;“3”: 夏季濕地保護區(qū)Wetland reserve in the summer;“4”:秋季濕地保護區(qū)Wetland reserve in the autumn;“5”: 夏季工業(yè)區(qū)Industrial area in summer;“6”:秋季工業(yè)區(qū)Industrial area in autumn

濕地農(nóng)業(yè)區(qū)Agriculturearea變化范圍Interval平均Mean濕地保護區(qū)Wetlandreserve變化范圍平均濕地工業(yè)區(qū)Industrialarea變化范圍平均水溫WT/℃夏季Summer25．55—26．6426．0924．65—25．3024．9725．1325．13秋季Autumn17．16—18．9018．0317．08—19．1918．1317．65—18．6018．12pH夏季6．20—6．516．356．18—6．466．317．547．54秋季6．41—6．566．497．25—7．606．507．25—7．607．42電導(dǎo)率夏季249．93—260．15255．04272．07—312．70284．89657．50657．50SpCond/(μS/cm)秋季248．43—253．05250．74224．77—269．20239．66245．25—599．14422．20溶解氧DO/(mg/L)夏季6．10—6．346．223．88—6．795．128．818．81秋季6．43—6．446．436．22—9．467．296．63—9．147．89濁度TurbNTU夏季167．50—205．35186．43125．40—543．78236．27112．80112．80秋季127．95—131．53129．7480．25—343．25168．89137．13—337．14237．13氨氮NH4-N/mg/L-N夏季1．50—1．931．721．50—2．101．743．803．80秋季0．70—0．700．700．70—1．300．920．70—1．701．21總氮TN/(mg/L)夏季0．14—0．190．170．20—0．810．600．160．16秋季0．28—0．430．350．16—0．230．210．20—0．220．21總磷TP/(mg/L)夏季0．14—0．210．180．13—0．260．200．500．50秋季0．30—0．400．350．20—0．400．310．24—0．840．54

3 討論

3.1 浮游植物功能組的演替

浮游植物功能組的演替與水體環(huán)境的變化相對應(yīng)，濕地水體的水溫、營養(yǎng)鹽和水體的擾動程度都會影響浮游植物功能組的演替[7]。當(dāng)周圍環(huán)境發(fā)生變化，藻類集群能夠通過自身的群落演替進而維持生態(tài)平衡[23- 24]。通常情況下，浮游植物對周期性大規(guī)模的氣候變化敏感[26]。呼蘭河濕地屬于溫帶季風(fēng)氣候，夏、秋兩季溫差變幅較大，環(huán)境因子對浮游植物功能組演替的限制性差異明顯，水溫和營養(yǎng)鹽等環(huán)境因子的改變以及水體的擾動共同驅(qū)使浮游植物功能組的演替。

水溫的變化可以直接影響浮游植物的群落組成、演替方向以及部分生理特性[25]。由于夏季較高的光照和水溫條件，使?jié)竦乇Ｗo區(qū)內(nèi)耐受高光照條件的功能組存活下來，而對高光照敏感的功能組生長則相對受到抑制，夏季代表性功能組為H1/MP/Lo/TB/J/G，多為在較高水溫條件適宜生存的組別，如G、J和H1組藻類在夏季生長較活躍。

濕地保護區(qū)在夏季中具有大面積的蘆葦沼澤(采樣點3、4)，營養(yǎng)物質(zhì)充足，為浮游植物的生長提供了充裕的條件。蘆葦造成水體光照較低，為喜好高溫、耐受于低光照條件的W2/W1/Y組生長提供良好的條件，一些有鞭毛類的浮游藻類，如Y組的卵形隱藻(Cryptomonasovata)，能夠利用鞭毛在水體中進行垂直遷移，對低光照的適應(yīng)性強，對蘆葦濕地的水環(huán)境具有較強的適應(yīng)性[4]，因此，W2/Lo/G/W1/J/Y組藻種成為此生境的優(yōu)勢類群。在濕地內(nèi)相對開闊水域(采樣點5、6)，光照充足，較強的水體流動使?fàn)I養(yǎng)鹽的濃度有所下降，同時也破壞了水體的穩(wěn)定性，在這種情況下，一些固著類藻種，如MP組的窄異極藻(GomphonemaangustatumKütz.) 可以在水體擾動的生境資源競爭中取得優(yōu)勢而成為優(yōu)勢種群。同時，水體流動常會引起藻類沉降速率較慢，生長速率降低[27]，多以群體形式存在的Lo組藻種在物質(zhì)短缺及營養(yǎng)鹽降低的條件下，能夠通過生物固氮或分泌磷酸等方式來維持生存[23]，因此MP/D/Lo/W1組藻種成為濕地開闊水域的優(yōu)勢類群。采樣期間，濕地保護區(qū)的部分區(qū)域正在進行人造景觀的修復(fù)(采樣點7、8)，附近水體非常渾濁，導(dǎo)致該水域營養(yǎng)鹽較低，此處浮游植物豐度最低，物種多樣性匱乏。因此，僅有耐受于水體擾動的W1組藻種避免了環(huán)境的壓力成為濕地內(nèi)人造景觀處的優(yōu)勢類群。

營養(yǎng)鹽是浮游植物存活的必要條件，浮游植物的物種多樣性、代謝速率與營養(yǎng)鹽的組成和分布是密不可分的[28]。由于呼蘭河濕地的水源來自上游農(nóng)業(yè)區(qū)的河流，農(nóng)業(yè)灌溉頻繁，大量的化肥流入水體中，導(dǎo)致水體營養(yǎng)鹽度升高。隨著秋季濕地保護區(qū)水溫的降低，營養(yǎng)鹽度的升高，浮游植物群落結(jié)構(gòu)發(fā)生了明顯的演替，適宜在較高水溫條件棲息且不能通過自身生理特性應(yīng)對環(huán)境變化的功能組在環(huán)境適應(yīng)性及資源競爭中被淘汰，喜好在低溫環(huán)境和嗜好較高營養(yǎng)鹽度生長的功能組生長占優(yōu)勢，例如，嗜好水溫較低水體的硅藻門MP組以及廣譜適應(yīng)性的Y組藻種在秋季活動頻繁，而適應(yīng)高溫條件的H1組藻種的生長則受到抑制，同時較高的營養(yǎng)鹽度驅(qū)動使資源競爭能力較強的集群在生長中占優(yōu)勢，如W2/X1組藻種在秋季較為活躍，因此，秋季的濕地保護區(qū)代表性功能組演替為以硅藻(MP)為主，W2/Y/X1/W1/J/Lo/G共存的情況。

相對于濕地保護區(qū)，濕地農(nóng)業(yè)區(qū)受農(nóng)業(yè)活動及放牧的影響，藻類多樣性及豐度遠低于濕地保護區(qū)，由于濕地農(nóng)業(yè)區(qū)氮、磷濃度的升高，為部分藻類集群如X1/W2/J組生長提供了充裕的生存條件，其中X1組的藻種在資源競爭中取得優(yōu)勢并最終成為該區(qū)域內(nèi)的優(yōu)勢類群。在濕地工業(yè)區(qū)，由于污水排放導(dǎo)致其周圍水域具有較高的水溫、氮磷濃度以及最高的電導(dǎo)率，因此出現(xiàn)了在資源競爭和環(huán)境適應(yīng)性上都處于優(yōu)勢的H1組藻種如，固氮魚腥藻(Anabaenaaoztica)(豐度為1.07×106個/L)在此環(huán)境大量生長的現(xiàn)象。

3.2 浮游植物功能組的演替與環(huán)境因子的相關(guān)性分析

浮游植物功能組的組成與濕地水環(huán)境的特征是相互對應(yīng)的，光照、營養(yǎng)鹽、浮游動物對于資源的競爭、濕地內(nèi)水動力學(xué)特征，都會影響浮游植物功能組組成[24]。在不同的氣候及生境條件下，驅(qū)動浮游植物群落結(jié)構(gòu)演替的環(huán)境因子如電導(dǎo)率和營養(yǎng)鹽共同作用使浮游植物功能分組發(fā)生演替[27]。本研究中，CCA排序軸1與電導(dǎo)率(0.903)、總磷(0.901)、和水溫(0.531)正相關(guān)，表明浮游植物功能分組的演替主要是由電導(dǎo)率、總磷和水溫3個限制因子共同驅(qū)動的結(jié)果。

呼蘭河濕地上游農(nóng)業(yè)區(qū)的水源將農(nóng)業(yè)肥料中的離子帶入濕地保護區(qū)內(nèi)，下游三電廠工業(yè)污水的排放也引起電導(dǎo)率(SpCond)以及總磷(TP)濃度偏高，致使其周圍水體基本處于富營養(yǎng)化的狀態(tài)。電導(dǎo)率是影響浮游植物群落結(jié)構(gòu)的重要環(huán)境因子，電導(dǎo)率的變化會引起浮游植物物種多樣性發(fā)生改變[29]，通過較高的水體電導(dǎo)率可以推測其環(huán)境無機質(zhì)含量豐富[30]。在呼蘭河濕地，喜好在富營養(yǎng)條件生存的功能組如H1/X1/Y/J等隨著電導(dǎo)率的升高其種類及豐度變得更加豐富；而P組的藻種如纖細角星鼓藻 (StaturastrumgracileRalfs.)、鈍脆桿藻(FragilariacapucinaDesmaziéres.)由于對較低的電導(dǎo)率條件敏感，在水體金屬離子較低的條件下，不能完成正常的代謝[23]，因此，也常常出現(xiàn)在高電導(dǎo)率的水域中，CCA結(jié)果也表明電導(dǎo)率與這些功能組均成正相關(guān)。磷是影響浮游植物生長必不可少的營養(yǎng)物質(zhì)，對浮游植物功能組的組成有顯著的影響[31]，過高或過低的磷濃度都會限制藻類植物的生長，如H1組在磷含量不足時，代謝速率明顯低于磷濃度充足的條件[32]。在研究期間的夏、秋兩季，幾乎所有采集區(qū)的總磷含量均超越了富營養(yǎng)化的標(biāo)準(zhǔn)。CCA結(jié)果顯示，夏、秋兩季代表性功能組中，X1/H1/W2/Lo/J均隨著磷含量的升高而生長更為活躍，同時磷含量的升高也在一定程度上促進了P/Y/TB組藻種的生長，所以即使在秋季水溫降低的情況下，X1/W2/MP/Lo/J組藻類依然成為穩(wěn)定的優(yōu)勢類群。水溫通常是影響浮游植物發(fā)育和繁殖的限制因子，一般情況下，藍藻、裸藻適宜在較高的水溫生長，硅藻門藻種適宜在春、秋較低的水溫條件下生存，綠藻門則在中等水溫的生境下較為活躍[33]。CCA排序圖顯示，夏、秋兩季代表性功能組中除MP外，功能組X1/Lo/W2/J以及H1均和水溫成正相關(guān)，它們大部分屬于裸藻門、藍藻門及綠藻門的部分種類，在夏季水溫較高的條件下生長較為旺盛；而MP/D/B/W1/S等則與水溫呈負相關(guān)，在中等或較低水溫的生境下，這些功能組代謝速率升高且生長較為活躍。秋季水溫降低，一些嗜好較高水溫生境的功能組，進入秋季后生長受到一定的限制，如G/H1功能組藻種在秋季生長代謝緩慢且豐度較夏季有明顯的降低，其中G組藻類的豐度從夏季的3.87×105個/L下降到秋季的1.89×105個/L。硅藻門的MP/D/B組在進入秋季后，其藻類種類數(shù)及個體的相對豐度較夏季明顯升高，嗜好在冷水生境生存的D組藻種EncyonemasilesiacumBleisch.和MP組藻種Gomphonemaconstrictumvar.robustumMayer.在秋季濕地水體中適應(yīng)性較為突出，與此同時，D組中部分喜好中等水溫的藻種如EpithemiaadnataBrébisson. 不能適應(yīng)秋季水溫降低的變化，生長受到抑制[14]，因此，MP組成為秋季的優(yōu)勢類群。

在呼蘭河濕地出現(xiàn)的優(yōu)勢種群大部分為污染指示種，代表性藻種如J組藻種四尾柵藻(Scenedesmusquadricauda)為β-ms(超富營養(yǎng)型)代表性種類，Y組的嚙噬隱藻(Cryptomonaserosa)、X1組的小球藻(Chlorellavulgaris)均為α-ms(富營養(yǎng)型)指示種；而濕地代表性功能組，Lo(甲藻)/W1(裸藻)/W2(囊裸藻)/Y(隱藻)/H1(魚腥藻)/X1(小球藻)/J(柵藻、纖維藻)/MP(舟形藻、輻節(jié)藻)中的藻類，也大都屬于污染指示種[34- 36]。同時，濕地的TN、TP平均濃度均已超出湖泊富營養(yǎng)化臨界值[37]，綜合來看，可以推測呼蘭河濕地在研究期間基本處于富營養(yǎng)化狀態(tài)。

濕地農(nóng)田化過程中，農(nóng)業(yè)肥料的流入及工業(yè)污水的排放引起水體營養(yǎng)水平發(fā)生變化的現(xiàn)象越來越受到重視[23]。濕地農(nóng)業(yè)區(qū)兩季代表性功能組為MP/J/X1/W2/LO，其中X1組的鐮形纖維藻(Ankistrodesmusfalcatus)為α-ms(富營養(yǎng)型)指示種，W2組的旋轉(zhuǎn)囊裸藻(Trachelomonasvolvecina)為β-ms(超富營養(yǎng)型)代表性種類。而濕地工業(yè)區(qū)由于工業(yè)污水的排放，周圍水體氮磷含量升高，較高的營養(yǎng)水平使H1魚腥藻瘋長，其中占優(yōu)勢的螺旋魚腥藻(Anabaenaspiroides)為β-ms(超富營養(yǎng)型)指示種。由此可見，農(nóng)業(yè)區(qū)、工業(yè)區(qū)代表性功能組中的優(yōu)勢種較濕地保護區(qū)的優(yōu)勢種對環(huán)境的污染指示作用更為突出，其周圍環(huán)境水體的富營養(yǎng)化程度可能更高。

呼蘭河濕地中氮、磷營養(yǎng)鹽物質(zhì)的增加主要來源于上游農(nóng)業(yè)區(qū)化肥流失和下游工農(nóng)業(yè)生活廢水，在農(nóng)業(yè)區(qū)長期放牧行為也在一定程度上影響了濕地內(nèi)有機物的含量。與前期在呼蘭河濕地的研究工作相比[12]，呼蘭河濕地環(huán)境目前有進一步惡化的趨勢，亟待改善。呼蘭河濕地富營養(yǎng)化防治關(guān)鍵問題在于如何控制濕地有機物的流入以及如何降低濕地保護區(qū)內(nèi)氮、磷的含量，這對呼蘭河濕地的可持續(xù)發(fā)展及環(huán)境保護是非常重要的。

[1] The Editorial Board of Encyclopedia of Chinese Wetland. China Wetlands Encyclopedia. Beijing: Beijing Science And Technology Press, 2009.

[2] Cardinale B J, Palmer M A, Collins S L. Species diversity enhances ecosystem functioning through interspecific facilitation. Nature, 2002, 415(6870): 426- 429.

[3] Reynolds C S. VegetationProcess in the Pelagic: A Model for ecosystem Theory. UK: Excellence in Ecology, 1997.

[4] Reynolds C S. TheEcology of Phytoplankton. Cambridge: Cambridge University Press, 2006.

[5] Soylu E N, Gonuloa A. Functional classification and composition of phytoplankton in Liman Lake. Turkish Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 2010, 10(1): 53- 60.

[6] Tilman D.Resource competition between planktonic algae: an experimental and theoretical approach. Ecology, 1977, 58(5): 338- 348.

[7] Tilman D, Kilham S S. Phosphate and silicate growth and uptake kinetics of the diatomsAsterionellaformosaandCyclotellameneghinianain batch and semi-continuous culture. J-ournal of Phycology, 1976, 12: 375- 383.

[8] Haney J F. An in situ examination of the grazing activities of natural zooplankton communities.Archiv für Hydrobiologie, 1973, 72: 87- 132.

[9] Nauwerck A. Die Beziehungen zwischenzooplankton und phytoplankton in See Erken Symb. Bot Upsalien, 1963, 17(5): 1- 163.

[10] Jeppesen E, Sondergaard M, Jensen J P, Havens K E, Anneville O, Carvalho L, Coveney M F, Deneke R, Dokulil M T, Foy B, Gerdeaux D, Hampton S E, Hilt S, Kangur K, Kohler J, Lammens E HHR, Lauridsen T L, Manca M, Miracle M R, Moss B, N?ges P, Persson G, Phillips G, Portielje R, Romo S, Schelske C L, Straile D, Tatrai I, Willén E, Winder M Lake responses to reduced nutrient loading an analysis of contemporary long-term data from 35 case studies. Freshwater Biology, 2005, 50: 1747- 1771.

[11] Padisák J, Borics G, Grigorszky I, Soróczki-Pintér é. Use of phytoplankton assemblages for monitoring ecological status of lakes within the Water Framework Directive: the assemblage index. Hydrobiologia, 2006, 553(1): 1- 14.

[12] Hui H K, Ma Y, Fan Y W.Algae community structure and distribution in Hulanhe Wetland，Heilongjiang Province. Journal of Lake Sciences, 2011, 23(6): 949- 954.

[13] State Environmental Protection Administration ofChina (SEPA), Water and Wastewater Monitoring Analysis Method Editorial Board. Water and Wastewater Monitoring Analysis Method.4th ed. Beijing: China Environmental Science Press, 2002.

[14] Kramer K,Lange-Bertalot H. Sü?wasserflora von Mitteleuropa. Bacillariophyceae 4. Tei: Achnanthaceae, Kritische Eritische Erganzungen zu Achnanthes s.1., Naviculas. Gomphonema Gesamtliterturverzeichnis Tei1- 4. Sü?wasserflora von Mitteleuropa. Band2/4. Berlin: Spektrum Akademischer Verlag, 1991:468.

[15] Bao W M, Wang Q X, Reimer Charles W. Diatoms from the Changbaishan Mountain area. Bulletin of Botanical Research, 1992, 12(2): 125- 143.

[16] Fan Y W. Studied on Aulonoraphidinale(Surirellales) fromHeilongjiang Province. Northeast Forestry University Press, 2004.

[17] Rumrich U, Lange-Bertalot H, Rumrich M. Diatom of theAndes. Iconographia Diatomologica, 2000, 9: 1- 672.

[18] Metzeltin D, Lange-Bertalot H, Garcia-Rodriguze F. Diatoms of Uruguay. Iconographia Diatomologica,2005, 15: 1- 736.

[19] Hu H J, Wei Y X. The freshwater Algae of China. Beijing: Beijing Science Press, 2006.

[20] Wei Y X. Flora AlgarumSinicarum Aquae Dulcis Tomis Ⅶ Chlorophyta. Beijing: Beijing Science Press, 1998.

[21] APHA. Standard Methods for the Examination of Water and Wastewater. 20th ed. Washington, DC: AOHA-AWWA-WPCF, 1998.

[22] Galloway J N, Townsend A R, Erisman J W, Bekunda M, Cai Z, Freney J F, Martinelli L A, Seitzinger S P, Sutton M A, Transformation of the nitrogen cycle: recent trends, questions, and potential solutions. Science,2008, 320(5878):889- 892.

[23] Reynolds C S. Towards a functional classification of the freshwater phytoplankton. Journal of Plankton Research, 2002, 24(5): 417- 428.

[24] Padisák J, Crossetti L O, Naselli-Flores L. Use and misuse in the application of the phytoplankton functional classification: a critical review with updates. Hydrobiologia, 2009, 621(1): 1- 19.

[25] Reynolds C S, J. Padisák, U. Sommer. Intermediate disturbance in the ecology of phytoplankton and the maintenance of species diversity: a synthesis. Hydrobiologia, 1993, 249(1/3): 183- 188.

[26] Kikham S, Kilham P. The importance of resource supply rates in determining phytoplankton community′s structure//Meyers D G, Strickler J R. Trophic Interaction with Aquatic Ecosystems. Aquatic Science, 1984: 7- 28.

[27] Lassen M K, Nielsen K D, Richardson K, Garde K, Schlüter L. The effects of temperature increase on a temperate phytoplankton community: A mesocosm climate change scenario. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 2010, 383(1): 79- 88.

[28] Leland H V. Distribution of phytobenthos in the Yakima River basin, Washington, inrelation to geology, land use, and other environmental factors. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 1995, 52(5): 1108- 1129.

[29] Leland H V, Porter S D. Distribution of benthic algae in the upperIllinois River basin in relation to geology and land use.Freshwater Biology, 2000, 44 (2): 279- 301.

[30] Flores L N, B-arone R. Phytoplankton dynamics in two reservoirs with different trophic state ( Lake Rosam arina and Lake A rancio Sicily, Italy). Hydrobiologia, 1998, 369/370: 163- 178.

[31] Biggs B J F. The contribution of flood disturbance catchment geology and land use to the habitat template of periphyton in stream ecosystem. Freshwater Biology, 1995, 33(3): 419- 438.

[32] Harding L W, Meason B W, Fisher T R. Phytoplankton production in two east coast estuaries: photosynthesis-light functions and patterns of carbon assimilation in Chesapeake and Delaware bays. Est uarine Coastal and Shelf Science, 1986, 23(6): 773- 806.

[33] Shen Y F, Zhang Z S，Gong X G, Gu M R, Shi Z X, Wei Y X. Modern Biomonitoring Techniques Using Freshwater Microbiota. China Architecture & Bulding Press, 1990.

[34] Lin Q Q,Han R, Duan S S, Han B P. Reservoir trophic states and the response of phytoplankton in Guangdong Province. Acta Ecologiaca Sinica, 2003, 23(6): 1101- 1108.

[35] Wang Y, Wang H J, Zhao W H, Ru H J. Phytoplankton assemblage characteristics and their indication of water quality in the mainstream of the Yellow River. Journal of Lake Sciences, 2010, 22(5): 700- 707.

[36] Zhao X F, Hu Z Y, Yu J, Ge J H, Liu G Z. Study on the phytoplankton and water quality of Jihongtan reservoir in Qingdao. Acta Hydrobiologica Sinica, 2005, 29(6): 639- 644.

[37] Birch S, McCaskie J. Shallow urban lakes: Achallnge for lake management. Hydrobiologia, 1999, 395/396(0): 365- 378.

參考文獻：

[1] 《中國濕地百科全書編輯委員會》. 中國濕地百科全書. 北京：北京科學(xué)與技術(shù)出版社, 2009.

[13] 國家環(huán)?？偩帧端蛷U水監(jiān)測分析方法》編委會. 水和廢水監(jiān)測分析方法(第四版). 北京：中國環(huán)境科學(xué)出版社，2002:784- 784.

[15] 包文美, 王全喜, 瑞墨爾查. 長白山地區(qū)硅藻的研究. 植物研究, 1992, 12(2): 125- 143.

[16] 范亞文. 黑龍江省管殼縫目植物研究. 哈爾濱: 東北林業(yè)大學(xué)出版, 2004.

[20] 魏印心. 中國淡水藻志第七卷綠藻門, 雙星藻目中帶鼓藻科, 鼓藻目鼓藻科第一冊. 北京: 科學(xué)出版社, 1998.

[33] 沈韞芬, 章宗涉,龔循矩，顧曼如，施之新，魏印心. 微型生物監(jiān)測新技術(shù). 北京：中國建筑工業(yè)出版社，1990.

[34] 林秋奇, 韓博平. 廣東省大中型供水水庫營養(yǎng)現(xiàn)狀及浮游生物的響應(yīng). 生態(tài)學(xué)報，2003,23(6): 1101- 1108.

[35] 王勇, 王海軍, 趙偉華, 茹輝軍. 黃河干流浮游植物群落特征及其對水質(zhì)的指示作用. 湖泊科學(xué),2010, 22 (5)：700- 107.

[36] 趙先富,胡征宇,于軍, 葛建華, 劉國祥. 青島棘洪灘水庫浮游藻類狀況及水質(zhì)評價. 水生生物學(xué)報, 2005, 29 (6): 639- 644.

Relationships between environmental variables and seasonal succession inphytoplankton functional groups in the Hulan River Wetland

LU Xinxin, LIU Yan, FAN Yawen*

HeilongjiangProvincialKeyLaboratoryofBotany,HarbinNormalUniversity,Harbin150025,China

The Hulan River Wetland (N 45°54′—45°51′, E126°139′—127°14′) is located in the northeastern part of China, where climate conditions are similar to those in subtropical monsoon regions. The wetland, currently being restored, is China′s largest urban wetland. It has three distinct zones: an agricultural area, an industrial area and a reserve area. We recently carried out a survey of phytoplankton in the wetland, during which we collected samples from 10 sites in these three areas. In the survey, we identified 191 phytoplankton species that belonged to 69 genera, 17 families, 14 orders, 9 classes and 7 phyla. Bacillariophyta was the dominant class, followed by Chlorophyta and then Euglenophyta. Quantitative analysis showed that phytoplankton abundance increased from 1.23 × 107ind/L in summer to 1.98 × 107ind/L in autumn. The total average phytoplankton abundance in summer and autumn was 1.60 × 107ind/L. There were obvious seasonal changes in the phytoplankton community structure, for exampleAnabaenaazoticaandScenedesmusprotuberanswere the dominant species in summer, while the most abundant species in autumn wereNavicularadiosaandTrachelomonasvolvocina.

The development of phytoplankton functional groups is an important achievement and has been a popular research topic in recent years. Phytoplankton functional groups simplify phytoplankton classification. They help us to arrange phytoplankton into groups based on ecological function so that we can understand phytoplankton adaptability to the environment. Phytoplankton functional groups may be based on classical taxonomy, morphological structure, physiological characteristics and ecological attributes. Phytoplankton functional groups can help us successfully process and combine changes in habitat and phytoplankton communities, and can explain how some habitat-specific phytoplankton taxa adapt to habitat change. This paper therefore aims to demonstrate how recently developed phytoplankton functional group classifications can effectively explain changes in phytoplankton in an urban wetland in response to environmental conditions.

We arranged the phytoplankton species data from the summer and autumn into 19 functional groups. The dominant assemblages in summer and autumn were from the X1/W2/MP/Lo/J functional groups. Groups such as X1/W2/MP/Lo/J were abundant in summer and autumn, while H1/Y/W1 groups were only detected in certain seasons and habitats. While groups D/P/TB appeared frequently, when compared with other groups, their relative abundance was lower. H1/MP/Lo/TB/J/G were the dominant functional groups in summer, while MP/J/W1/W2/X1/Y were dominant in autumn.

Canonical correspondence analysis was used to analyze the relationships between environmental variables and the seasonal succession of phytoplankton functional groups. Results showed that succession in the phytoplankton functional groups was largely determined by interactions between SpCond, TP and water temperature. Data suggest that the Hulan River Wetland may have been eutrophic during the study period. Nitrogen and phosphorus concentrations were above water quality standard thresholds, so the dominant indicator species in the wetland were those that were tolerant of polluted water.

phytoplankton functional groups; seasonal succession; environmental variables；Hulan River Wetland

國家自然科學(xué)基金(31070183，31270250)；黑龍江省教育廳重點項目(12521z011)；黑龍江省高?？萍紕?chuàng)新團隊研究計劃；哈爾濱師范大學(xué)科技創(chuàng)新團隊研究計劃(KJTD- 2011- 2)

2013- 06- 06;

2013- 11- 14

10.5846/stxb201306061369

*通訊作者Corresponding author.E-mail: fanyaw@163.com

陸欣鑫,劉妍, 范亞文.呼蘭河濕地夏、秋兩季浮游植物功能分組演替及其驅(qū)動因子.生態(tài)學(xué)報,2014,34(5):1264- 1273.

Lu X X, Liu Y, Fan Y W.Relationships between environmental variables and seasonal succession inphytoplankton functional groups in the Hulan River Wetland.Acta Ecologica Sinica,2014,34(5):1264- 1273.