基質(zhì)養(yǎng)分對寄生植物南方菟絲子生長的影響

張 靜，李鈞敏，閆 明

(1.山西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，臨汾 041004;2.臺州學(xué)院生態(tài)研究所，臨海 317000)

群落中各營養(yǎng)級的交互作用及其在群落結(jié)構(gòu)形成中的重要作用是生態(tài)學(xué)研究的一個熱點［1］。上行效應(yīng)是指較低營養(yǎng)階層的密度、生物量等決定較高營養(yǎng)階層的種群和群落結(jié)構(gòu)。上行效應(yīng)調(diào)控的驅(qū)動力包括資源的供給和環(huán)境因素等，前者如供給捕食動物資源的被捕食者;而后者如溫度等。現(xiàn)已有一些研究關(guān)注不同營養(yǎng)級在個體水平的上行效應(yīng)與下行效應(yīng)［2-3］，以期為群落的上行與下行效應(yīng)提供基礎(chǔ)理論依據(jù)。近年來，營養(yǎng)級聯(lián)效應(yīng)即多營養(yǎng)級(三營養(yǎng)級以上)之間的相互作用受到了較多的關(guān)注［4］，但總體來說這一領(lǐng)域的研究并不多。

寄生植物是生態(tài)系統(tǒng)的特殊組成類群之一，常見于天然群落中［5］。寄生植物由于根系或葉片退化，或是缺乏足夠的葉綠素，常寄生于寄主植物的根或莖上吸取水分、營養(yǎng)和碳水化合物而存活［6］。寄生植物作為一種特殊的消費者，與天然群落中的其它營養(yǎng)級之間也存在一定的相互作用［7］，如寄生植物可間接影響食草昆蟲、草食動物及土壤微生物等［5］。但是目前尚未見資源供給對寄生植物生長的影響的相關(guān)報道。已有一些研究發(fā)現(xiàn)資源供給，如氮素等，可以影響草食動物的生長、發(fā)育和繁殖能力［8-9］。寄生植物與寄主植物的相互作用與草食動物與植物之間的相互作用在多方面存在相似性，是一種平行的行為［10］。根據(jù)寄生植物的這一特性及營養(yǎng)級聯(lián)的相關(guān)理論，可以推測資源供給可以促進寄生植物的生長。

菟絲子屬植物為旋花科(Convolvulaceae)全寄生植物［11］。研究發(fā)現(xiàn)菟絲子屬(Cuscuta)植物是一種良好的入侵植物防治劑，如田野菟絲子為菟絲子屬的全寄生植物，可以通過降低薇甘菊的光合速率、蒸騰速率、葉綠素含量、生物量等，進一步嚴重影響薇甘菊莖葉生長及開花結(jié)實，抑制入侵植物薇甘菊的生長與繁殖，從而降低薇甘菊在群落中的優(yōu)勢地位，恢復(fù)本地群落的生物多樣性，達到防治薇甘菊持續(xù)蔓延的目的［12-15］。野外調(diào)查發(fā)現(xiàn)南方菟絲子(Cuscuta australis R.Br.)可以寄生入侵植物，抑制入侵植物生長，促進本地植物群落的恢復(fù)，達到防治入侵植物的目的［14，16］。本文以南方菟絲子和入侵植物三葉鬼針草(Biden pilosa L.)為研究對象，采用盆栽實驗分析基質(zhì)養(yǎng)分(施肥與不施肥)對寄生植物生長的影響，分析資源供給對寄生植物各部分生長的影響，并分析寄生植物生物量與寄主生長、生物量分配格局及光源捕獲能力的相關(guān)性，以闡明兩個科學(xué)問題:1)基質(zhì)養(yǎng)分是否可以促進寄生植物的生長?2)其可能的機制是什么?本研究結(jié)果不僅可以為研究寄生植物與其它營養(yǎng)級之間的相互作用提供理論參考，而且可以為在群落水平進一步研究資源供給對寄生植物的上行效應(yīng)提供基礎(chǔ)理論依據(jù)。同時，本研究結(jié)果對采用寄生植物防治入侵植物具有一定實踐指導(dǎo)價值。

1 材料和方法

1.1 實驗材料

土壤采集于臨海市野外本地群落，與河砂2∶1混合，備用。土壤pH值為7.12±0.02，有機質(zhì)含量為(19.93±4.46)g/kg，總氮含量為(45.85±0.96)mg/kg，速效磷含量為(39.92±8.37)mg/kg，速效鉀含量為(62.33±3.06)mg/kg。

三葉鬼針草種子于2009年11月在浙江省臨海市野外收集，貯存于低濕種子貯藏箱中。

南方菟絲子由本實驗室培養(yǎng)在臺州學(xué)院生態(tài)園的植物人工群落中(2 m×2 m)。

1.2 實驗處理

2010年7月在溫室中進行三葉鬼針草種子的萌發(fā)和幼苗的培養(yǎng)。2010年8月，選取長勢一致的三葉鬼針草幼苗(株高15 cm)移栽到塑料花盆(直徑28 cm，高38 cm，盆底有孔以正常漏水)中，每盆1株。將花盆隨機放置在溫室中，每天早晚各澆灌等量的水1次。幼苗存活1周后，采用完全隨機的區(qū)組實驗設(shè)計方法，將植株分為兩組:對照組和處理組。對照組不施肥，處理組施加短期緩釋奧綠肥(Scotts公司，N/P/K含量為20∶20∶20)2.8 g/盆。待幼苗株高30 cm左右(施肥第10天)時，從生態(tài)園中采集南方菟絲子的營養(yǎng)絲(保證南方菟絲子頂端完整)，按順時針方向纏繞三葉鬼針草的嫩莖進行寄生，每株分別寄生15 cm左右南方菟絲子營養(yǎng)絲3段。每個處理重復(fù)6盆。整個實驗過程當中對照組與處理組每天早晚各澆灌適量的水1次。

1.3 指標測定

于寄生后第2、4、6、8天統(tǒng)計南方菟絲子的纏繞圈數(shù)和吸器數(shù)，并以目測法估算南方菟絲子相對于寄主的覆蓋度。接著每隔1周統(tǒng)計南方菟絲子的相對蓋度。寄生34 d后，在南方菟絲子生長到達旺盛期后，用相對葉綠素含量計CCM-200 plus(美國，Opti-Science公司)測定成熟葉片的相對葉綠素含量，并測定三葉鬼針草的株高。收獲時，將南方菟絲子與三葉鬼針草分開，并將菟絲子按莖與果實，三葉鬼針草按根、莖、葉分開，用WinFOLIA葉面積儀測定葉面積。將南方菟絲子及三葉鬼針草各部位105℃殺青20 min，70℃烘干至恒重，稱量，測定菟絲子營養(yǎng)器官生物量、生殖器官生物量(包括花與果實)以及三葉鬼針草根生物量、莖生物量和葉生物量，計算菟絲子總生物量和三葉鬼針草的總生物量;同時按照公式計算比葉面積(SLA)=葉面積/葉生物量。

1.4 數(shù)據(jù)分析

數(shù)據(jù)采用平均數(shù)±標準差的形式表示。采用SPSS(16.0)軟件的單因素方差分析(One way ANOVA)模塊，對不同基質(zhì)養(yǎng)分條件下三葉鬼針草及南方菟絲子的數(shù)據(jù)進行差異的顯著性檢驗。

2 結(jié)果與分析

2.1 基質(zhì)養(yǎng)分對南方菟絲子生長的影響

2.1.1 對南方菟絲子寄生動態(tài)的影響

從第2天開始，施肥處理組三葉鬼針草植株上南方菟絲子的纏繞圈數(shù)與吸器數(shù)量明顯高于不施肥處理組，在第8天時兩者之間呈現(xiàn)顯著差異(圖1;纏繞圈數(shù):F=8.081，P＜0.05;吸器數(shù)量:F=5.601，P＜0.05)。施肥處理組南方菟絲子相對蓋度也高于對照組，且兩者之間在第15天(F=14.401，P＜0.01)和22d(F=40.584，P＜0.01)時的差異均顯著(圖2)。

圖1 施肥處理對寄生植物南方菟絲子生長的影響Fig.1 Effect of fertilization on the growth of parasitic Cuscuta australis

2.1.2 對南方菟絲子生物量的影響

施肥處理組南方菟絲子營養(yǎng)器官生物量(F=57.326，P＜0.01)、生殖器官生物量(F=221.045，P＜0.01)和總生物量(F=344.085，P＜0.01)均顯著高于不施肥對照組，但施肥處理對生殖器官生物量比沒有顯著影響(圖3;F=1.646，P＞0.05)，表明南方菟絲子對生殖器官的投資比例不受外界養(yǎng)分的影響。

2.2 基質(zhì)養(yǎng)分對寄主生長的影響

2.2.1 對寄主生物量及分配格局的影響

與對照相比，施肥處理組的寄主葉生物量(F=120.528，P＜0.01)、莖生物量(F=38.148，P＜0.01)、根生物量(F=15.784，P＜0.01)和總生物量(F=72.455，P＜0.01)均顯著增加(圖4)。施肥處理引起寄主三葉鬼針草根冠比(F=22.740，P＜0.01)與根生物量比(F=23.166，P＜0.01)顯著下降，而葉生物量比(F=8.084，P＜0.05)顯著上升，但對莖生物量比沒有影響(圖5)。南方菟絲子營養(yǎng)器官生物量、生殖器官生物量與總生物量與三葉鬼針草的根、莖、葉和總生物量之間均存在顯著正相關(guān)，且與葉生物量比之間存在顯著正相關(guān)，與根生物量比和根冠比存在顯著負相關(guān)(表1)。

圖3 施肥處理對寄生植物南方菟絲子生物量的影響(平均數(shù)±標準差)Fig.3 Effect of fertilization on the biomass of parasitic Cuscuta australis(mean ± standard deviation)

2.2.2 對寄主植物光源捕獲能力的影響

與對照相比，施肥處理組的三葉鬼針草相對葉綠素含量(F=9.222，P＜0.05)和比葉面積(F=39.907，P＜0.01)顯著升高(圖6)。南方菟絲子營養(yǎng)器官生物量、生殖器官生物量及總生物量與三葉鬼針草相對葉綠素含量及比葉面積存在顯著正相關(guān)(表1)。

圖4 施肥處理對寄主植物三葉鬼針草生物量的影響(平均數(shù)±標準差)Fig.4 Effect of fertilization on the biomas of host Bidens biplosa L.(mean ± standard deviation)

表1 寄生植物南方菟絲子生物量與寄主植物三葉鬼針草生物量的相關(guān)性Table1 Correlation between the biomass of parasitic Custuca australis and the traits of host Bidens biplosa L.

圖5 施肥處理對寄主植物三葉鬼針草生物量分配格局的影響(平均數(shù)±標準差)Fig.5 Effect of fertilization on the biomass allocation patterns of host Bidens biplosa L.(mean ± standard deviation)

3 討論

寄主植物是生態(tài)系統(tǒng)中的生產(chǎn)者，而寄生植物直接寄生在寄主上，依賴并吸取寄主的養(yǎng)分和水分來生存，除了脫離寄主條件下可以進行微弱的光合作用外［17-18］，其余大部分能量幾乎全部來自于生產(chǎn)者，因此被認為是生態(tài)系統(tǒng)中的初級消費者［19］。本研究采用南方菟絲子寄生入侵植物三葉鬼針草，結(jié)果顯示施肥可以顯著增加寄生植物南方菟絲子的生物量。同時，本研究還發(fā)現(xiàn)施肥可以顯著增加寄主三葉鬼針草的生物量，而南方菟絲子的生物量與三葉鬼針草的生物量之間均存在顯著的正相關(guān)，表明施肥可以通過增加寄主植物的生物量，從而間接促進寄生植物的生長。這一結(jié)果與添加營養(yǎng)對部分草食動物(初級消費者)的影響相一致［2，20］。Borowica等發(fā)現(xiàn)添加氮可以增強草食動物根象鼻蟲(Diaprepes abbreviatus)的行為，提高其生物量［2］。Lu等發(fā)現(xiàn)添加氮肥可以影響稻谷的生長和產(chǎn)量，繼而影響昆蟲害蟲的生長及行為［3］。這些個體水平的實驗結(jié)果符合營養(yǎng)添加對群落中草食動物的上行級聯(lián)效應(yīng)理論，即添加營養(yǎng)可以促進植物(生產(chǎn)者)的生長，從而促進草食動物(初級消費者)的生長，甚至是捕食者(次級消費者)的生長［21-22］。這也表明營養(yǎng)添加對寄生植物的影響也符合上行級聯(lián)效應(yīng)理論。

一些研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)施加氮肥可以使寄主植物上的食草動物的生殖器官數(shù)量增加［23-24］。而本研究的結(jié)果卻顯示，施肥對南方菟絲子生殖器官的生物量比并無顯著影響，這表明寄生植物對生殖器官的投資比例不受營養(yǎng)添加的影響，即添加營養(yǎng)的情況下寄生植物的生長與生殖之間不存在權(quán)衡，并沒有增加寄生植物對后代生殖的投資消耗。雖然草食動物的生殖器官的投資比例會隨著營養(yǎng)的增加而增加，但這種效果依賴于植物的質(zhì)量［25］，如植物的氮含量［26］。隨著營養(yǎng)的增加，寄生植物的生物量增加，同時對寄主植物的危害也增加(未發(fā)表數(shù)據(jù))，導(dǎo)致寄主植物的質(zhì)量下降，這可能是導(dǎo)致寄生植物的生殖器官投資比例不受營養(yǎng)添加的影響的主要原因。但確切的原因仍需進一步的實驗驗證。

圖6 施肥處理對寄主植物三葉鬼針草相對葉綠素含量及比葉面積的影響(平均數(shù)±標準差)Fig.6 Effect of fertilization on the relative chlorophyll content and specific leaf area of host Bidens biplosa L.(mean ± standard deviation)

有關(guān)外界養(yǎng)分對寄生植物的生長的影響及機制的相關(guān)報道很少，如王東等［18］研究發(fā)現(xiàn)光照對日本菟絲子(C.japonica Choisy)的生長具有顯著影響。這與菟絲子屬植物在進化過程中雖然形成了以吸取寄主營養(yǎng)維持其生長發(fā)育的異差方式，但同時也保存著與光合作用相關(guān)的基因與超微結(jié)構(gòu)有關(guān)［17-18］。另外，胡飛等研究發(fā)現(xiàn)光線中的遠紅外光也對日本菟絲子寄生寄主及形成吸器等過程具有顯著影響［27］。本研究的結(jié)果顯示施肥使寄主三葉鬼針草的比葉面積和相對葉綠素含量顯著增加，表明施肥可以促進寄主植物的光資源捕獲能力，以產(chǎn)生更多的光合同化產(chǎn)物;同時，施肥可以顯著降低寄主三葉鬼針草的根生物量比與根冠比，顯著增加葉生物量比，表明寄主將更多的生物量分配到葉的生長上，以產(chǎn)生更多的碳水化合物。這些研究結(jié)果表明施肥所引起的寄主植物生物量的增加與施肥改變寄主的光資源捕獲能力及改變寄主植物生物量分配的格局有關(guān)，這些變化可以促使寄主植物獲取更多的資源，產(chǎn)生更多的碳水化合物，并將其提供給寄生植物。本研究結(jié)果還顯示在施肥及寄生植物的共同作用下，寄主植物三葉鬼針草將更多的資源投資到光合機構(gòu)上，增強其光源捕獲能力，以使自己對寄生植物具有更強的耐受能力，但同時這種補償效應(yīng)也提供了寄生植物更多的碳水化合物，促進了寄生植物的生長。一般情況下，土壤養(yǎng)分的增加會減少植物的根生物量分配，增加植物的葉生物量分配［28-30］。而植物組織在受到草食動物損害后，可以提高受損害后葉片的光合補償能力，以提高植物對草食動物的耐受能力［31］。研究發(fā)現(xiàn)寄生植物的光合色素含量與寄主植物的光合色素含量成反比，即當寄主植物具有高的光合色素含量、強的光合作用能力時，寄生植物將從寄主植物吸收更多的養(yǎng)分來維持自身的生長［18］。這種效應(yīng)會進一步促進寄主植物將更多的資源投入到光合機構(gòu)上，增強其對寄生植物損害的補償能力。

本研究雖然是基于個體水平，但與基于群落水平的基質(zhì)養(yǎng)分對草食動物的上行級聯(lián)效應(yīng)相似［21-32］，因此，基質(zhì)養(yǎng)分可以通過影響寄主植物(生產(chǎn)者)而對寄生植物(初級消費者)產(chǎn)生顯著的上行級聯(lián)效應(yīng)，并對寄生植物群落的生產(chǎn)力和多樣性的提高產(chǎn)生一定的促進作用，進一步的研究將基于群落水平對相關(guān)假設(shè)進行驗證。同時，作為初級消費者的寄生植物與基質(zhì)養(yǎng)分如何交互作用影響生產(chǎn)者的生產(chǎn)力及植物群落的結(jié)構(gòu)與動態(tài)?寄主植物對寄生植物的防御及耐受的權(quán)衡如何?這些問題均需要在后續(xù)的研究中進一步探討。

［1］ Dyer L A，Stireman J O III.Community-wide trophic cascades and other indirect interactions in an agricultural community.Basic and Applied Ecology，2003，4(5):423-432.

［2］ Borowicz V A，Albrecht U，Mayer R T.Effects of nutrient supply on citrus resistance to root herbivory by Diaprepes abbreviatus L.(Coleoptera:Curculionidae).Environmental Entomology，2003，32(5):1242-1250.

［3］ Lu Z X，Yu X P，Heong K L，Hu C.Effect of nitrogen fertilizer on herbivores and its stimulation to major insect pests in rice.Rice Science，2007，14(1):56-66.

［4］ Jamieson M A，Knochel D，Manrique A，Seastedt T R.Top-down and bottom-up controls on Dalmatian toadflax(Linaria dalmatica)performance along the Colorado Front Range，USA.Plant Ecology，2012，213(2):185-195.

［5］ Li JM，Dong M.Impacts of plant parasitism on structure and function of ecosystems.Acta Ecologica Sinica，2011，31(4):1174-1184.

［6］ Smith D.The population dynamics and community ecology of root hemiparasitic plants.The American Naturalist，2000，155(1):13-23.

［7］ Press M C.Dracula or robin hood?A functional role for root hemiparasites in nutrient poor ecosystems.Oikos，1998，82(3):609-611.

［8］ White T CR.The Inadequate Environment:Nitrogen and the Abundance of Animals.Berlin and NewYork:Springer-Verlag，1993.

［9］ Slansky F Jr.Nutritional ecology of endoparasitic insects and their hosts:An overview.Journal of Insect Physiology，1986，32(4):255-261.

［10］ Pennings SC，Callaway R M.Parasitic plants:parallels and contrasts with herbivores.Oecologia，2002，131(4):479-489.

［11］ Sheng JH，Zhang X J，Liu H Y，Li L.Parasitic plant overview.Bulletin of Biology，2006，41(3):9-13.

［12］ Deng X，F(xiàn)eng H L，Ye W H，Yang Q H，Xu K Y，Cao H L，F(xiàn)u Q.A study on the control of exotic weed Mikania micrantha by using parasitic Cuscuta campestris.Journal of Tropical and Subtropical Botany，2003，11(2):117-122.

［13］ Lian J Y，Ye W H，Cao H L，Lai Z M，Wang Z M，Cai C X.Influence of obligate parasite Cuscuta campestris on the community of its host Mikania micrantha.Weed Research，2006，46(6):441-443.

［14］ Yu H，Yu F H，Miao SL，Dong M.Holoparasitic Cuscuta campestris suppresses invasive Mikania micrantha and contributes to native community recovery.Biological Conservation，2008，141(10):2653-2661.

［15］ Yu H，He W M，Liu J，Miao SL，Dong M.Native Cuscuta campestris retrains exotic Mikania micrantha and enhances soil resources beneficial to natives in the invaded communities.Biological Invasions，2009，11(4):835-844.

［16］ Wang R K，Guan M，Li Y H，Yang B F，Li J M.Effect of the parasitic Cuscuta australis on the community diversity and the growth of Alternanthera philoxeroides.Acta Ecologica Sinica，2012，32(6):1917-1923.

［17］ Choudhury N K，Sahu D.Photosynthesis in Cuscuta reflexa:a total plant parasite.Photosynthetica，1999，36(1/2):1-9.

［18］ Wang D，Hu F，Chen Y F，Yang J，Kong C H.Photosynthetic characteristics of Cuscuta japonica and its hosts during parasitization and after detachment.Chinese Journal of Applied Ecology，2007，18(8):1715-1721.

［19］ Hershey D R.Myco-heterophytes＆ parasitic plants in food chains.The American Biology Teacher，1999，61(8):575-578.

［20］ Herms D A.Effects of fertilization on insect resistance of woody ornamental plants:reassessing an entrenched paradigm.Environmental Entomology，2002，31(6):923-933.

［21］ Fountain M T，Brown V K，Gange A C，Symondson W O C，Murray P J.Mutitrophic effects of nutrient addition in upland grassland.Bulletin of Entomological Research，2008，98(3):283-292.

［22］ Moksnes P O，Gullstr?m M，Tryman K，Baden S.Trophic cascades in a temperate seagrass community.Oikos，2008，117(5):763-777.

［23］ Chu Y I，Horng SB.Effect of slag and nitrogen fertilizer on the damage of Asian corn borer to field corn.Memoirs of the College of Agriculture，National Taiwan University，1994，34(1):45-53.

［24］ Bentz J A，Reeves J III，Barbosa P，F(xiàn)rancis B.Within-plant variation in nitrogen and sugar content of poinsettia and its effects on the oviposition pattern，survival，and development of Bemisia argentifolii.Environmental Entomology，1995，24(2):271-277.

［25］ Center T D，Dray F A Jr，Jubinsky G P，Grodowitz M J.Biological control of water hyacinth under conditions of maintenance management:can herbicides and insects be integrated?Environmental Management，1999，23(2):241-256.

［26］ Center T D，Dary F A Jr.Bottom-up control of water hyacinth weevil populations:do the plants regulate the insects?Journal of Applied Ecology，2010，47(2):329-337.

［27］ Hu F，Kong C H，Zhang C X，Liang W J，Wang P.Selection behavior of Cuscuta japonica on their hosts.Chinese Journal of Applied Ecology，2005，16(2):323-327.

［28］ Meziane D，Shipley B.Interacting components of interspecific relative growth rate:constancy and change under differing conditions of light and nutrient supply.Functional Ecology，1999，13(5):611-622.

［29］ Fichtner K，Schulze E D.The effect of nitrogen nutrition on growth and biomass partitioning of annual plants originating from habitats of different nitrogen availability.Oecologia，1992，92(2):236-241.

［30］ McConnaughay K D M，Coleman J S.Can plants track changes in nutrient availability via changes in biomass partitioning?Plant and Soil，1998，202(2):201-209.

［31］ Gassmann A J.Effect of photosynthetic efficiency and water availability on tolerance of leaf removal in Amaranthus hybridus.Journal of Ecology，2004，92(5):882-892.

［32］ Turkington R.Top-down and bottom-up forces in mammalian herbivore-vegetation systems:an essay review.Botany，2009，87(8):723-739.

參考文獻:

［5］ 李鈞敏，董明.植物寄生對生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的影響.生態(tài)學(xué)報，2011，31(4):1174-1184.

［11］ 盛晉華，張雄杰，劉宏義，李莉.寄生植物概述.生物學(xué)通報，2006，41(3):9-13.

［12］ 鄧雄，馮惠玲，葉萬輝，楊期和，徐凱揚，曹洪麟，傅強.寄生植物菟絲子防治外來種薇甘菊研究初探.熱帶亞熱帶植物學(xué)報，2003，11(2):117-122.

［16］ 王如魁，管銘，李永慧，楊蓓芬，李鈞敏.南方菟絲子寄生對喜旱蓮子草生長及群落多樣性的影響.生態(tài)學(xué)報，2012，32(6):1917-1923.

［18］ 王東，胡飛，陳玉芬，楊軍，孔垂華.日本菟絲子及其寄生前后寄主的光合特征.應(yīng)用生態(tài)學(xué)報，2007，18(8):1715-1721.

［27］ 胡飛，孔垂華，張朝賢，梁文舉，王朋.日本菟絲子對寄生的選擇行為.應(yīng)用生態(tài)學(xué)報，2005，16(2):323-327.