基于常規(guī)MRI圖像的紋理分析鑒別：血管周細(xì)胞瘤/孤立性纖維瘤與血管瘤型腦膜瘤

董俊伊，苗延巍*，劉雙，韓亮，李曉欣，劉楊穎秋，宋清偉，韋玉山，劉愛連

血管周細(xì)胞瘤(hemanyiopericytoma，HPC)在中樞神經(jīng)系統(tǒng)較少見，約占腦腫瘤的1%[1-2]。HPC是來源于腦膜間質(zhì)血管外皮細(xì)胞的一種惡性腫瘤，具有明顯的侵襲性，術(shù)后不僅可以復(fù)發(fā)，而且可以向腦外轉(zhuǎn)移[3]。而血管瘤型腦膜瘤(hemangioma meningioma，HM)起源于蛛網(wǎng)膜絨毛頂端的帽狀細(xì)胞，以良性腫瘤居多，其多數(shù)預(yù)后良好，如切除徹底，可獲永久性治愈[4-5]。HPC與HM在治療及預(yù)后方面完全不同，所以對于兩者的術(shù)前鑒別是非常必要的。有研究顯示HPC在形態(tài)、大小、信號(囊變壞死，血管流空影)、與硬腦膜關(guān)系等方面與HM存在顯著差異[5]。在常規(guī)情況下，磁共振成像(magnetic resonance imaging，MRI)是鑒別HPC與HM的首選方法，然而由于兩者的發(fā)病部位以及MRI表現(xiàn)非常相似，因此如果僅依靠肉眼分析影像學(xué)征象的方法來鑒別兩者，臨床誤診率較高。而紋理分析是一種新的圖像分析方法[6]，已應(yīng)用于頭頸部、子宮、直腸等惡性腫瘤分級或評估預(yù)后[7-12]。另外，以往對腫瘤的定量大多采用選擇局部感興趣區(qū)(region of interest，ROI)法，但這種方法不能全面、準(zhǔn)確地反映腫瘤整體的異質(zhì)性，并且這種方法存在個人選擇誤差及樣本誤差[13-14]?；谀[瘤全域的ROI方法則涵蓋了整個腫瘤，消除了潛在的抽樣偏差，可以提供更全面的腫瘤異質(zhì)性的信息[11，15-17]。目前尚無腫瘤全域基于常規(guī)MRI序列的紋理分析血管周細(xì)胞瘤及血管瘤型腦膜瘤的相關(guān)報道。因此，本研究擬探討基于常規(guī)MRI圖像，腫瘤全域的紋理分析在兩者的鑒別診斷價值。

1 材料與方法

1.1 臨床資料

回顧性收集自2010年1月至2017年3月在大連醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院進(jìn)行MRI掃描，并手術(shù)或活檢病理證實的HPC及HM患者22例。入組標(biāo)準(zhǔn)：(1)術(shù)后組織學(xué)診斷依據(jù)《WHO 2016版中樞神經(jīng)系統(tǒng)腫瘤分類》[18]；(2) MRI掃描前未行手術(shù)、穿刺，也未行放化療；檢查前已簽署知情同意書；(3)均使用GE Signa HDxt 3.0 T進(jìn)行常規(guī)MRI序列T1WI、T2WI、T1WI增強(qiáng)掃描。5例患者因圖像部分丟失或圖像質(zhì)量欠佳(n=2)及MRI掃描前已進(jìn)行手術(shù)(n=3)被排除。最終共有17例患者入組，其中HPC 8例(男1例，女7例)，年齡(66.0±22.3)歲；HM 9例(男4例，女5例)，年齡(57.0±21.5)歲。

1.2 數(shù)據(jù)采集

本研究采用美國GE Signa HDxt 3.0 T MRI掃描儀，患者仰臥位，采用標(biāo)準(zhǔn)頭線圈。MRI平掃序列包括：快速自旋回波(fast spin echo，F(xiàn)SE)T1WI矢狀位及軸位、FSE T2WI 軸位。然后行T1WI增強(qiáng)掃描，依次采用三維結(jié)構(gòu)像掃描(threedimensional brain volume，3D BRAVO)及自旋回波(spin echo，SE)序列T1WI軸位，增強(qiáng)掃描用釓賁替酸葡甲胺，經(jīng)肘靜脈注射，劑量0.1 mmol/kg，注射流速3.0 ml/s。具體掃描參數(shù)見表1。

1.3 圖像處理

將T1WI、T2WI、T1WI增強(qiáng)圖的DICOM格式數(shù)據(jù)拷貝至個人電腦，導(dǎo)入Omni-Kinetics軟件得到相應(yīng)的信號強(qiáng)度圖進(jìn)行后處理。結(jié)合T2WI及T1WI增強(qiáng)圖確認(rèn)腫瘤實質(zhì)、水腫區(qū)，沿腫瘤水腫的邊緣逐層手動描繪ROI，涵蓋全部腫瘤實質(zhì)部分及水腫區(qū)域，保證T1WI、T2WI、T1WI增強(qiáng)圖的ROI范圍一致。將所有層面的ROI累加為一個3D ROI (圖1)，軟件將分別自動計算出相應(yīng)強(qiáng)度直方圖。記錄腫瘤全域的紋理參數(shù)，包括最小值、最大值、平均值、標(biāo)準(zhǔn)差、相對偏差、體素數(shù)、偏度、峰度、一致性、百分位數(shù)、均方根值、值域、平均差、集群陰影、集群突出。

1.4 統(tǒng)計學(xué)處理

圖1 A、D為腫瘤T2、增強(qiáng)T1原始圖；B、E為利用Omni-Kinetics軟件描繪出腫瘤T2、增強(qiáng)T1的ROI；C、F為各層面疊加計算出的腫瘤T2、增強(qiáng)T1的3D ROI圖像(紅色)Fig. 1 Image analysis work flow, the work flow for image analysis is presented. A, D were T2WI and enhanced T1WI images of the tumor; B, E were ROIs which further delineated based on the Omni-Kinetics software; C, F were the 3D ROI image(red) that further calculated at all levels.

應(yīng)用統(tǒng)計軟件包SPSS 17.0進(jìn)行數(shù)據(jù)分析。將本研究中HPC與血管瘤型腦膜瘤的發(fā)病年齡、性別及影像特征進(jìn)行統(tǒng)計學(xué)分析，其中計數(shù)資料組間比較采用Fisher確切概率法，計量資料組間比較采用兩獨立樣本t檢驗；采用Mann-Whitney U檢驗進(jìn)行腫瘤間對照分析。對于有統(tǒng)計學(xué)意義的紋理參數(shù)，利用受試者操作特性(receiver operating characteristic，ROC)曲線來確定各紋理參數(shù)對于鑒別HPC及HM診斷的效能。

2 結(jié)果

2.1 一般資料及影像學(xué)征象差異

本研究中HPC約87.5%(7/8)呈分葉狀或不規(guī)則形，而HM約77.8%(7/9)呈類圓形或橢圓形，并且HPC與HM的形態(tài)學(xué)差異具有統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.05)。本研究中囊變壞死在HPC較HM更多見；HPC與HM的瘤周水腫程度不同，HPC多為輕中度水腫(5/8)，而HM以中重度水腫(7/9)為主，但兩者囊變壞死以及瘤周水腫之間的差異無統(tǒng)計學(xué)意義。而且本研究中HPC與HM患者的年齡、性別，以及HPC與HM腫瘤的大小、T1WI信號、T2WI信號、血管流空影、與腦膜附著形式、腦膜尾征、瘤內(nèi)出血、中線結(jié)構(gòu)移位等因素差異均無統(tǒng)計學(xué)意義(P＞0.05)。詳見表2。

表1 掃描序列及參數(shù)Tab. 1 Scan sequence and parameters

表2 HPC組與HM組的常規(guī)資料及影像表現(xiàn)對比Tab. 2 The comparative analysis of general data and different imaging signs in both HPC and HM

續(xù)表2 HPC組與HM組的常規(guī)資料及影像表現(xiàn)對比Tab.2 (Cont) The comparative analysis of general data and different imaging signs in both HPC and HM

圖2 女，62歲，左側(cè)顳部血管周細(xì)胞瘤。A：T2WI示腫瘤信號混雜，周圍可見片狀水腫樣信號影；B：T1增強(qiáng)示增強(qiáng)掃描腫瘤明顯強(qiáng)化；C：病理圖顯示鏡下可見大量梭形或多角形細(xì)胞，細(xì)胞核卵圓形，深染，偶見核分裂像，細(xì)胞排列致密，多圍繞血管分布(HE× 100)；D： T2WI信號值的直方圖，示圖像中心左偏；E：T1WI增強(qiáng)信號值的直方圖。T2WI直方圖偏度值及峰度值為0.96、3.83，T1WI增強(qiáng)直方圖偏度值及峰度值為-0.32、1.91Fig. 2 Female, 62 years old, left temporal HPC. A: T2WI shows slight high signal intensity with the surrounding patchy edema area. B: The contrasted T1WI shows the homogenous enhancement of tumor; C: Pathology of HPC:microscopically, abundant branches or antlers-shaped thin-walled vessels in tumor stroma, the tumor cells exhibit a dense and diffuse growth pattern with ovoid nuclei (HE × 100); D: The T2WI signal value histogram shows the image center is left skewed, with skewness and kurtosis value of 0.96 and 3.83; E: The contrasted T1WI signal histogram shows widen double leak with skewness and kurtosis of -0.32 and 1.91.

2.2 紋理參數(shù)差異

在T1增強(qiáng)信號強(qiáng)度圖像紋理參數(shù)中，HPC的平均差和偏度明顯高于HM (P＜0.05)，而前者的最小值、平均值、均方根值、平均差、均一性、第5、10、25、50(中位數(shù))、75、90百分位數(shù)明顯低于后者(P＜0.05)。見表3。

T2信號強(qiáng)度圖像紋理參數(shù)中，HPC的偏度、集群陰影、集群突出明顯高于HM(P＜0.05)，而前者的

表3 血管周細(xì)胞瘤及血管瘤型腦膜瘤增強(qiáng)T1信號強(qiáng)度圖像紋理參數(shù)差異Tab. 3 Difference of contrasted T1WI signal intensity texture parameters between HM and HPC

續(xù)表3 血管周細(xì)胞瘤及血管瘤型腦膜瘤增強(qiáng)T1信號強(qiáng)度圖像紋理參數(shù)差異Tab. 3 (Cont) Difference of contrasted T1WI signal intensity texture parameters between HM and HPC

表4 血管周細(xì)胞瘤及血管瘤型腦膜瘤T2信號強(qiáng)度圖像紋理參數(shù)差異Tab.4 Difference of T2WI signal intensity texture parameters between HM and HPC

圖3 女，58歲，左側(cè)顳部血管瘤型腦膜瘤。A：T2WI示腫瘤呈稍高信號，周圍亦可見片狀水腫樣信號影；B：T1增強(qiáng)示增強(qiáng)掃描腫瘤明顯均勻強(qiáng)化；C：病理圖顯示鏡下可見豐富血管組織，管壁厚薄不一，血管間可見小團(tuán)或散在增生的腦膜皮細(xì)胞(HE×100)；D、E分別為其T2WI信號值及T1WI增強(qiáng)信號值的直方圖，示圖像中心均明顯右偏。T2WI直方圖偏度值及峰度值分別為-0.32、3.95，T1WI增強(qiáng)直方圖偏度值及峰度值分別為-1.11、3.60Fig. 3 Female, 58 years old, left temporal HM. A: T2WI shows markedly high signal intensity with the surrounding patchy edema area; B: The contrasted T1WI shows homogenous enhancement of tumor; C: Pathology of HM: a large number of blood vessels with thick and thin wall scattering in tumor stroma, and between the blood vessels can see small groups or scattered proliferative meningitis cells (HE ×100); D: The T2WI signal value histogram show the center of the image is clearly right with skewness and kurtosis of -0.32 and 3.95; E: The contrasted T1WI signal histogram also show the center of the image is clearly right with skewness and kurtosis value were -1.11, 3.60.

表5 T1增強(qiáng)信號強(qiáng)度圖像紋理參數(shù)鑒別血管周細(xì)胞瘤及血管瘤型腦膜瘤的效能Tab.5 ROC results for contrasted T1WI signal intensity texture parameters

表6 T2信號強(qiáng)度圖像紋理參數(shù)鑒別血管周細(xì)胞瘤及血管瘤型腦膜瘤的效能Tab.6 ROC results for T2WI signal intensity texture parameters

注：*代表符合非正態(tài)分布，用中位值±四分位間距表示；余符合正態(tài)分布，用均值±標(biāo)準(zhǔn)差表示。#代表P＜0.05均一性、第5、10、25百分位數(shù)明顯低于后者(P＜0.05)。而兩種腫瘤間T1信號強(qiáng)度圖像各紋理參數(shù)值差異均無統(tǒng)計學(xué)意義(P＞0.05)。見表4。

本研究中，HPC T2WI信號值直方圖的圖像中心明顯左偏，T1WI增強(qiáng)信號值直方圖的圖像表現(xiàn)為高、低雙峰，而高峰的主體偏右。HM T2WI信號值及T1WI增強(qiáng)信號值直方圖的圖像中心均表現(xiàn)出明顯右偏(圖2、3)。

2.3 兩種腫瘤紋理參數(shù)的ROC曲線分析

R O C曲線分析顯示，T1增強(qiáng)信號中，以第25百分位數(shù)1873.07為閾值鑒別HPC與HM的曲線下面積(area under the curve，AUC)最大，診斷能力最佳(AUC=0.917)，敏感性及特異性分別為66.7%、100.0%，而中位值(第50百分位數(shù))的診斷能力次之(AUC=0.903)；T2信號中，以均一性0.79為閾值鑒別二者的診斷能力最佳(AUC=1.00)，敏感性及特異性分別為88.9%、100%，而集群陰影診斷能力次之(AUC=0.931)，見表5、6。

3 討論

3.1 HPC與HM常規(guī)影像學(xué)、病理表現(xiàn)

本研究顯示HPC與HM在形態(tài)學(xué)上差異具有統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.05)，即HPC多呈分葉狀或不規(guī)則狀，可能因為HPC各部位生長速度不一致，而且與侵襲性生長有關(guān)[19-20]，而HM多為類圓形及橢圓形；由于HPC腫瘤生長速度過快，侵蝕腫瘤的部分滋養(yǎng)血管，腫瘤血供減少，從而導(dǎo)致HPC中囊變壞死較HM更常見[5]，這與本研究結(jié)果一致。本研究中，HPC多表現(xiàn)為輕中度瘤周水腫，是由腫瘤迅速浸潤臨近腦組織導(dǎo)致，而HM多表現(xiàn)為中重度瘤周水腫，可能與血管源性水腫有關(guān)[5]。并且以往有研究顯示HPC常具有豐富的血管流空現(xiàn)象，MRI信號多不均勻，無腫瘤內(nèi)鈣化和骨質(zhì)增生、局部顱骨呈溶骨性破壞，而HM這些表現(xiàn)相對少見，所以其信號多較均勻；MRI增強(qiáng)示HPC和HM腫瘤實體均呈顯著增強(qiáng)效應(yīng)，但HPC腫瘤實質(zhì)多為不均勻性強(qiáng)化，而HM腫瘤多為均勻顯著強(qiáng)化[21]。有研究發(fā)現(xiàn)ADC值對于HPC及不同亞型腦膜瘤之間的鑒別有一定的價值，但其結(jié)果顯示HPC的mADC及NADC值與HM差異無統(tǒng)計學(xué)意義[22]。在病理表現(xiàn)方面，HPC鏡下(圖3C)顯示腫瘤細(xì)胞主要由密集的梭形細(xì)胞構(gòu)成，血管大小不等，較有特異性的表現(xiàn)為包繞著腫瘤細(xì)胞，并環(huán)繞著毛細(xì)血管內(nèi)皮細(xì)胞、向外放射狀走行網(wǎng)狀纖維[23]，而HM鏡下(圖4C)顯示腫瘤瘤組織為增生豐富的厚壁、薄壁血管，其間有散在分布的腦膜上皮細(xì)胞[19]。綜上所述，HPC與HM在MRI表現(xiàn)以及病理表現(xiàn)上具有特征性鑒別點，但在大多數(shù)情況下，HPC與HM的常規(guī)MRI表現(xiàn)有較多相似之處，鑒別診斷極其困難，而且病理檢查屬于有創(chuàng)檢查，不能作為鑒別診斷的首選。

3.2 紋理分析在HPC與HM鑒別中的應(yīng)用

基于像素分布的紋理分析是通過計算整個組織內(nèi)部信號值，并分別以MR信號值以及相同信號范圍內(nèi)像素值為X軸和Y軸，可用來測量ROI的平均信號值、像素數(shù)及像素數(shù)信號變化范圍，提供定量的腫瘤異質(zhì)性信息[24-27]。本研究表明，通過涵蓋腫瘤實質(zhì)和水腫區(qū)域的全域測量，兩種腫瘤增強(qiáng)T1WI圖像紋理參數(shù)中的最小值、平均值、均方根值、平均差、偏度、均一性、百分位數(shù)差異均存在統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.05)，除了平均差和偏度，其余HM各參數(shù)值均高于HPC。HM的峰度值高于HPC，表示HM圖像的灰度分布更集中于平均灰度附近[28-29]。筆者認(rèn)為這主要是由于HM內(nèi)瘤細(xì)胞多均勻分布，結(jié)構(gòu)致密，而HPC內(nèi)細(xì)胞成分混雜所致，但差異并不顯著。本研究中的HPC與HM的偏度值均偏向于負(fù)值，其絕對值HPC低于HM。筆者認(rèn)為發(fā)生此現(xiàn)象的原因主要是由于HPC存在較多壞死、囊變，使得曲線分布向左偏移；而HM實質(zhì)成分較均勻，偏度較大，曲線右偏。而各值區(qū)的增強(qiáng)T1WI參數(shù)差異均有統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.05)，有理由推斷上述各參數(shù)對于兩者之間的鑒別診斷均有意義，而且第25百分位數(shù)、第50百分位數(shù)(或中位數(shù))具有較好的診斷效能，可能會是相對較為可靠的鑒別診斷參數(shù)。

均一性反映的是腫瘤ROI內(nèi)的異質(zhì)性程度，數(shù)值越小，表明ROI內(nèi)灰階強(qiáng)度值分布越不均勻，或者說數(shù)值范圍大小越大，異質(zhì)性程度越大[30]。本研究中增強(qiáng)T1WI、T2WI信號的均一性差異存在統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.05)，HM的均一性均高于HPC，說明后者異質(zhì)性程度較前者更明顯，瘤內(nèi)存在更多的出血、囊變或壞死。在本研究中，T2WI信號圖像紋理參數(shù)中HM的第10百分位數(shù)、第25百分位數(shù)均顯著高于HPC，說明低值區(qū)的T2WI信號強(qiáng)度對于兩者之間的診斷更有意義。集群陰影與集群突出均為衡量灰度共生矩陣偏度和一致性的指標(biāo)，兩者的值越高，說明不對稱性更大，本研究顯示HPC中上述兩參數(shù)均顯著高于HM，與HPC的惡性腫瘤異質(zhì)性明顯相吻合。本研究結(jié)果顯示，以均一性鑒別HPC與HM診斷效能最佳，當(dāng)閾值為0.79時，ROC曲線AUC為1.00，敏感性及特異性分別為88.9%、100%，這有望作為鑒別二者的一個良好的影像學(xué)指標(biāo)。

3.3 不足之處

本研究也存在局限性。首先，本研究是回顧性研究，無法在外科手術(shù)切除前或切除中獲得更多信息。其次，由于HPC與HM均屬于少見腫瘤，因此研究樣本量相對較小，可能會對結(jié)果造成一些影響，例如本研究出現(xiàn)AUC為1的情況，這極有可能是由于病例數(shù)過小所導(dǎo)致的，因此筆者將繼續(xù)收集和總結(jié)病例資料，為進(jìn)一步提高HPC與HM的精確診斷率積累資料。

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