植物耐鹽性研究進展

崔世友，夏禮如，邱海榮

(江蘇沿江地區(qū)農(nóng)科所，江蘇省南通市耐鹽植物公共技術(shù)服務(wù)平臺，江蘇南通226541)

植物耐鹽性研究進展

崔世友，夏禮如，邱海榮

(江蘇沿江地區(qū)農(nóng)科所，江蘇省南通市耐鹽植物公共技術(shù)服務(wù)平臺，江蘇南通226541)

土壤鹽漬化是全球農(nóng)業(yè)面臨的主要非生物逆境之一。鹽脅迫中一連串的事件增加了磷脂酶D(PLD)的活性，接著產(chǎn)生高量的磷脂酸(PA)，PA與MPK6結(jié)合并增強其活性，激活的MPK6可與SOS1結(jié)合并使其磷酸化；該過程將SOS、MAPK和PLD信號途徑整合在一起。在植物耐鹽性研究中，人們常常假設(shè)鹽逆境下過多的Na+引起生長和產(chǎn)量的下降，對耐氯研究重視不夠。從鹽逆境信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的整合與耐氯性等方面綜述了植物耐鹽性研究的進展。

鹽逆境；信號轉(zhuǎn)導(dǎo)；耐氯性

面對不斷增長的人口，要維持目前的糧食供應(yīng)水平，到2025年和2050年全球糧食產(chǎn)量需分別增加38%和57%[1]。大多數(shù)可耕地已經(jīng)用于種植，通過耕地面積的擴張增產(chǎn)糧食幾乎是不可能的，因此目標是增加單位面積的產(chǎn)量。據(jù)估計，世界耕地面積的15%因土壤侵蝕以及理化性狀變劣而退化，包括土壤鹽漬化[1]。近年來發(fā)展鹽土農(nóng)業(yè)得到了各國廣泛的重視[2-3]，筆者從鹽逆境信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑和耐氯性研究2個方面介紹了植物耐鹽性研究的新進展。

1 鹽逆境信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的整合

植物防衛(wèi)鹽分的一種主要方法是將其從細胞中排除，通過液胞的區(qū)隔化或從質(zhì)膜外流。擬南芥SOS1蛋白是一種Na+/H+逆轉(zhuǎn)運蛋白[4]，可被由SOS2蛋白激酶(SnrK3類蛋白)與SOS3(Ca2+感受蛋白)組成的蛋白復(fù)合體所激活。鹽逆境增加了胞內(nèi)Ca2+濃度，進而激活SOS3，隨后與SOS2結(jié)合并激活之，SOS3/SOS2復(fù)合體激活SOS1，產(chǎn)生Na+的外運。轉(zhuǎn)基因植物中SOS1蛋白的過表達增加了植物的耐鹽性[5]。

鹽逆境也激活了促分裂素原活化蛋白激酶(MAPK)信號傳導(dǎo)途徑，該途徑包括蛋白激酶的一系列級聯(lián)，由生物或非生物逆境引發(fā)，也包含于發(fā)育過程中[6]。這些信號級聯(lián)特性研究得最清楚的是酵母高滲透性甘油(High Osmolarity Glycerol Response 1,HOG1)途徑，為應(yīng)答超滲透條件傳遞甘油積累的信號，HOG1可使Na+/H+逆轉(zhuǎn)運蛋白磷酸化，該逆轉(zhuǎn)運蛋白的活性依賴于HOG1的存在[7]。在植物中，MAPK途徑的組分在鹽逆境下是上調(diào)轉(zhuǎn)錄或酶活性增強[8]。尤其是擬南芥的MPK6和MPK4[9]，這些激酶可被上游的蛋白激酶MKK2部分地激活，其突變體是鹽敏感的[10]。不過對鹽逆境中MAPK信號的理解主要還是描述性的，該信號如何在植物鹽逆境中實際發(fā)揮功能還遠未真正了解。

第3個組分是磷脂酶D(PLD)，在擬南芥和其他植物中，PLD酶由一個多基因家族編碼，已知鹽逆境誘導(dǎo)該家族一些成員的表達。與質(zhì)膜有關(guān)的PLD酶從磷脂酰膽堿釋放磷脂酸(phosphatidic acid,PA)，PA是許多不同逆境如活性氧的產(chǎn)生和誘導(dǎo)氣孔關(guān)閉應(yīng)答的第二信使。此外，PLD突變體是鹽分過敏感的[11]。在PA與MAPK信號之間也存在關(guān)聯(lián)，因為在動物細胞中，增加PA濃度可激活MAPK激酶激酶(MAPKKK)Raf1。在植物中，PA與乙烯組成性三重應(yīng)答(Constitutive Triple Response 1,CTR1)結(jié)合并抑制其活性，后者是乙烯信號傳導(dǎo)中的MAPKKK[12]，PA在大豆傷害誘導(dǎo)MAPK的激活中也起作用[13]。

為將這些不同的信號整合在一起，Yu等[14]開展了一系列研究。首先通過生理分析以確認plda1突變體和mpk6突變體確實是鹽敏感的，鹽處理誘導(dǎo)擬南芥的PLD活性，進而研究了鹽處理后所產(chǎn)生PA的特性。因為PA可與許多不同的蛋白結(jié)合，包括MAPK信號途徑的組分[15]。在一個關(guān)鍵性的實驗中，研究了重組MPK6蛋白是否確實與不同形式固定的PA結(jié)合。研究者發(fā)現(xiàn)MPK6特異性地與那些PA分子的結(jié)合，且鹽分處理后得到強化；實驗還表明脫落酸信號蛋白ABI1也與PA結(jié)合[16]。此外，還發(fā)現(xiàn)這些特定形式的PA會刺激激免疫沉淀MPK6激酶活性，這些生化發(fā)現(xiàn)通過遺傳方面的研究而得到進一步證實，MPK6激酶活性通過鹽處理而得到增強，而在plda1突變體中則未增強。外源PA和鹽分添加給plda1和mpk6突變體，PA挽救了鹽敏感的plda1表型而不是mpk6表型，這些結(jié)果表明因PLD而產(chǎn)生的PA對于MPK6所賦予的耐鹽性是重要的[14]。

通過以上一系列的實驗建立了鹽逆境、PLD活性和MPK6活性間可信的聯(lián)系，研究者以此做了進一步的推論：在酵母中，假如HOG1將Nha1 Na+/H+逆轉(zhuǎn)運蛋白磷酸化，MPK6同樣地與Na+/H+逆轉(zhuǎn)運蛋白SOS1互作嗎？對于重組的SOS1蛋白和重組的以及免疫沉淀MPK6，研究者發(fā)現(xiàn)MPK6也與磷酸化的SOS1互作，而在來自鹽逆境植株的MPK6免疫沉淀以及將PA添加到對照植株的免疫沉淀中時，其磷酸化得到增強。

由此可將鹽脅迫植物生物學(xué)的幾個不同元素匯集在一起，鹽脅迫中一連串的事件增加了PLD活性(也許是通過增強鈣的濃度)[17]，接著產(chǎn)生高量的PA，PA與MPK6結(jié)合并增強其活性，激活的MPK6可與SOS1結(jié)合并使其磷酸化。不過還有許多問題沒有澄清，如通過MPK6使SOS1磷酸化對于增強逆轉(zhuǎn)運蛋白活性是足夠的且必須的嗎？其中還含有其他MAP激酶嗎？SOS2/SOS3與MPK6之間是什么關(guān)系？需要回答的一個主要問題是PA如何增強MAPK6活性？MAPK活化可接受的模型是上游的MAPKK使其激活域的蘇氨酸和酪氨酸殘基磷酸化，不過，Yu等的實驗則是添加PA至來自非脅迫植株免疫沉淀的MPK6后而增強MPK活性[14]；可能MPK6已經(jīng)處于磷酸化狀態(tài)，而PA旨在加強該激酶的活性構(gòu)象。更為復(fù)雜的事實是，盡管MKK9是MPK6的上游激活子，但mkk9突變體幼苗是耐鹽的[18]。很明顯，其中的一些重要的細節(jié)缺失了，但是Yu等的工作在整合植物逆境生物學(xué)中3個分離的元素中向前邁出了重要的一步[19]。

NaCl進入植物細胞刺激了胞內(nèi)Ca的增加，這觸發(fā)了通過蛋白激酶SOS2和鈣受體SOS3對質(zhì)膜SOS1的刺激，磷脂酶D(PLD)活性也因Ca2+而增強，產(chǎn)生磷脂酸(PA)，PA與MPK6結(jié)合并增加其活性，MPK6可使SOS1磷酸化，可能增強了SOS1活性并導(dǎo)致Na+從細胞中外流。

2 鹽逆境中Cl-害的研究

了解作物耐高濃度NaCl的機制有助于改良鹽土下的作物產(chǎn)量。鹽逆境滲透階段在有毒離子大量積累前即可延遲出葉、抑制葉片擴展、促進葉片衰老[20-21]，不過這可能是一種瞬間效應(yīng)，長期暴露于高鹽分，一旦Na+和Cl-積累至高濃度時就會加重傷害。Na+和Cl-的離子平衡是減輕高等植物NaCl逆境的重要機制。人們常常假設(shè)鹽分下過多的Na+引起生長和產(chǎn)量的下降[22-25]，進而對Na+離子進入細胞的機制進行了大量的研究，耐鹽性的排Na+機制已在分子水平上得到認識[26-28]。不過，在鹽逆境下生長的植物組織中常常發(fā)現(xiàn)高濃度的Cl-[29-30]，而對鹽逆境中過多Cl-的可能毒性卻關(guān)注很少。

2.1 鹽逆境中Cl-害和Na+害具有同等重要性

盡管Cl-在鹽土中是一種主要的陰離子，但是對高濃度Cl-對耐鹽性的重要性以及耐Cl-機制的了解，比對Na+運輸少很多[31-32]。既然Na+和Cl-在胞質(zhì)中積累到高濃度就會產(chǎn)生代謝毒性，則在研究中就應(yīng)給予同樣的關(guān)注[21,32-34],。

氯是高度植物必需的微量營養(yǎng)之一，調(diào)節(jié)胞質(zhì)中的酶活性，在光合作用水的光解過程中起活化劑的作用，并參與根和葉的細胞分裂，以及細胞和液泡內(nèi)外的滲透調(diào)節(jié)和膨壓維持，作為一種抗衡陰離子(counter anion)在細胞內(nèi)外的流動直接決定了胞內(nèi)外pH梯度、膜電勢和相關(guān)電生理過程的變化[33-34]。

高濃度Cl-的對植物有毒，其臨界毒性濃度對敏感物種為4～7mg·g-1，而對耐Cl-物種則為15～50mg·g-1[33-34]。Cl-轉(zhuǎn)運體的控制和莖排Cl-與許多物種的耐鹽性有關(guān)，尤其是豆科植物如三葉草[35-36]、苜蓿[37]、大豆[38]和蓮[39]以及多年生樹木如柑桔和葡萄[40-41]。在蕓豆中發(fā)現(xiàn)葉片嚴重失綠和光合作用下降[42]，高濃度Cl-引起生長速率下降。有關(guān)大豆的研究表明該物種對高濃度Cl-敏感[43-44]。研究表明豆科植物耐鹽性的一個重要的生理機制是莖排氯，7個豆科Lotus物種莖中氯含量與以LD50(50%植株死亡的天數(shù))所表示的耐鹽性間相關(guān)密切，決定系數(shù)達0.65[45]。

Slabu等[46]認為生長于高濃度NaCl下的蠶豆，Na+是主要的毒性離子，因為其干擾K+的吸收，打斷了有效的氣孔調(diào)節(jié)，產(chǎn)生非生產(chǎn)性水分丟失以及壞死；而Cl-由于葉綠素降解而誘發(fā)失綠毒性癥狀。但該研究并未測定植物生長參數(shù)以檢測Na+和Cl-的相對重要性。

根據(jù)大量小麥和鷹嘴豆田間試驗的分析，Dang等[47]認為土壤中的Cl-濃度在減少生長和產(chǎn)量中比Na+更重要，所估測的表土臨界Cl-濃度(定義為生長或產(chǎn)量減少10%時的濃度)為490mg Cl-·kg-1土。他們發(fā)現(xiàn)隨著表土鹽分水平的增加，普通小麥、硬粒小麥和鷹嘴豆最年輕成熟葉中Cl-濃度的變化比Na+濃度的變化大[48]，表明Cl-毒性對生長比Na+毒性相對更重要。

高Na+和高Cl-都能減少蠶豆的生長，但植物對Cl-比對Na+更敏感。生長和光合作用的減少在NaCl逆境下更大，其效應(yīng)主要為加性。高NaCl濃度的鹽分可通過高濃度的Na+和高濃度Cl-的積累而同時減少生長，但2種離子的效應(yīng)有差異，高Cl-濃度由于葉綠素降解而減少光合能力和量子產(chǎn)量，其原因可能來自高Cl-濃度對PSII的結(jié)構(gòu)影響；而高Na+則是干擾了K+和Ca2+營養(yǎng)的吸收，擾亂了有效的氣孔調(diào)節(jié)，光合作用和生長下降。這些結(jié)果表明Cl-毒性在鹽逆境下生長和產(chǎn)量降低中的重要性可能被低估了[21]。在隨后的大麥研究中也得到了類似的結(jié)果[49]。

2.2 Cl-吸收中的轉(zhuǎn)運體

CCC：陽離子氯離子共運子；CHX：陽離子/H+交換子；CLC：電壓門控Cl-通道；CNGC：換核苷門控通道；GLR：谷氨酸類受體；HKT：高親和性K+轉(zhuǎn)運子，KCO：K+外向整流通道；KHX：K+/H+交換子；KIR：Shaker類K+內(nèi)向整流子；KOR：Shaker類外向整流子；KUP/HAK：K+吸收通透酶；NHX：Na+/H+交換子；NSCC：非選擇性陽離子通道；TPK：二孔K+通道。圖1 水稻鹽逆境期間Na+、K+和Cl-穩(wěn)態(tài)平衡中的主要基因家族[51]

由于細胞質(zhì)膜存在內(nèi)負外正的膜電勢，因此植物細胞對Cl-的吸收和液泡對Cl-的分隔是逆電化學(xué)勢梯度的主動運輸過程，需要消耗一定的能量。一般認為Cl-進入細胞需依賴質(zhì)膜上運輸?shù)鞍?Cl-/2H+共運子)或借助于陰離子(Cl-)通道才能完成。Cl-進入液泡常與其膜上質(zhì)子泵H+-ATPase和H+-PPase驅(qū)動的H+跨膜轉(zhuǎn)運相伴隨，并通過其膜上的Cl-/H+逆轉(zhuǎn)運子來完成，或通過陰離子(Cl-)通道來實現(xiàn)[34,50]。圖1列出了水稻鹽逆境期間Na+、K+和Cl-穩(wěn)態(tài)平衡中的主要基因家族。

第二類潛在的Cl-轉(zhuǎn)運體為陽離子氯共運子(cation chloride cotranspoters,CCCs)，在擬南芥中由一個基因編碼，在水稻中則由2個基因編碼。AtCCC在根和莖組織中表達，可能為2Cl-:K+:Na+共轉(zhuǎn)運體。擬南芥中AtCCC功能缺失導(dǎo)致根:莖Cl-比的改變，但Cl-的凈吸收增加，從而拮抗AtCCC在該離子吸收中的作用[55]。這樣，Cl-吸收的確切機制以及其中的蛋白仍是需要回答的2個問題。

2.3 Cl-通道在液胞Cl-區(qū)隔化中的作用

土根邊界Na+的吸收主要通過非選擇性陽離子通道如CNGCs和來自HKT家族的載體完成，在鹽生植物中K+如AKT1也吸收Na+。AtHKT1;1控制莖稈中Na+的積累和Na+從韌皮部返回，HKt2;1介導(dǎo)水稻中Na+的高親和吸收，也參與木質(zhì)部Na+的承載，HKT1;5位于水稻韌皮部髓細胞，減少木質(zhì)部Na+濃度進而減少莖中Na+的承載，Na+外流進入液胞和質(zhì)外體通過逆轉(zhuǎn)運系統(tǒng)如液胞膜上的NHX1和質(zhì)膜上的SOS1進行，其機制在物種間具有保守性。SOS1也與其他的逆轉(zhuǎn)運如CHXs一起介導(dǎo)木質(zhì)部Na+的承載。氯的吸收和運輸仍未清楚，氯通道(CLCs)可能在氯區(qū)隔化進液胞中起作用，氯陰離子共運子(CCCs)可能介導(dǎo)木質(zhì)部Cl-的承載，Cl-吸收系統(tǒng)的機制和特征未知。

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2012-08-22

江蘇省自主創(chuàng)新基金項目。

崔世友(1964-)，男，江蘇海安人，博士，研究員，研究方向為分子遺傳與作物育種、鹽土農(nóng)業(yè)。

10.3969/j.issn.1673-1409(S).2012.10.005

Q945.78

A

1673-1409(2012)10-S017-06