植物抗病機(jī)制與信號傳導(dǎo)研究進(jìn)展

李智強(qiáng),戴良英,劉雄倫*,王國梁*

(1湖南農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院,長沙 410128;2湖南農(nóng)業(yè)大學(xué)作物基因工程湖南省重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,長沙 410128;3湖南農(nóng)業(yè)大學(xué)生物安全技術(shù)學(xué)院,長沙 410128)

在過去的幾十年里,盡管在植物病害控制上取得了重大進(jìn)展,但全人類的糧食供應(yīng)仍然受到各種病原菌和害蟲的嚴(yán)重威脅。許多病原菌和害蟲可以利用植物作為食物和住所,如病毒,細(xì)菌,真菌,線蟲,昆蟲,甚至其他植物[1]。植物在進(jìn)化過程中,形成了一整套的防御機(jī)制來識別和抵抗病原菌的侵染。當(dāng)病原菌入侵植物體后,植物體會產(chǎn)生一系列的變化來消滅病原菌,如過敏性反應(yīng)(Hypersensitive Response,HR),被感染的植物組織會得到強(qiáng)化,并且產(chǎn)生能夠殺傷病原菌的代謝產(chǎn)物,同時誘導(dǎo)與防衛(wèi)相關(guān)基因的表達(dá)。HR產(chǎn)生的信號在數(shù)小時或幾天內(nèi)使整個組織或植株的防衛(wèi)基因表達(dá),形成對其他病原菌及后續(xù)侵染的抗性,即系統(tǒng)獲得抗性(Systemic Acquired Resistance,SAR),其具有持久性和對病原菌有專化特異性[2]。

對病原菌的特異識別可以激活誘導(dǎo)防衛(wèi)反應(yīng)的發(fā)生,這一過程主要是由一系列復(fù)雜的組成型表達(dá)抗性基因(R基因)來完成的。單一 R基因的識別能力非常低,并且要在病原菌含有相應(yīng)無毒基因(Avr基因)的情況下已能完成識別任務(wù)。由這些遺傳學(xué)特性可以把這一過程描述成一個簡單的分子模式:植物以 R基因是否能識別出進(jìn)入植物體的 Avr基因編碼的蛋白為信號來判定病原菌的入侵與否。許多 Avr基因和R基因的克隆以及相關(guān)研究已經(jīng)驗(yàn)證了這一模式。

整個誘導(dǎo)防衛(wèi)反應(yīng)必須要在一定的控制之下來完成,否則同時也會給植物體本身帶來傷害。因此,誘導(dǎo)防衛(wèi)反應(yīng)會在特定的時間與空間內(nèi)發(fā)生。這就要求要有一個復(fù)雜的、高度完整的信號調(diào)控網(wǎng)絡(luò)來控制誘導(dǎo)防衛(wèi)反應(yīng)的發(fā)生。本文概述了植物 R基因和病原菌Avr基因的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)、R-Avr基因的互作模式、SA信號傳導(dǎo)途徑與 JA信號傳導(dǎo)途徑及其各自重要相關(guān)因子的研究進(jìn)展。

1 R基因

在病原菌侵染的過程中,植物中 R基因編碼的受體蛋白可以識別 Avr基因編碼的產(chǎn)物蛋白。植物不能像動物那樣可以得益于循環(huán)抗體系統(tǒng),所以它們必須依賴于大量 R基因表達(dá)產(chǎn)生的對病原菌的抗性。在過去 20年中,從各種植物體中已經(jīng)克隆到 70多個 R基因,其中一些已經(jīng)研究的非常清楚。根據(jù)這些R基因編碼蛋白的結(jié)構(gòu)特點(diǎn),可以將其分為以下幾大基因家族:NBS-LRR(Nucleotide-Blinding Site and Leucine-Rich Repeat),LRR-TM 和 LRR-TM-STK[3,4]。分子遺傳學(xué)家已經(jīng)利用R基因序列的特異性和自然變異性進(jìn)行 R基因的克隆和研究其分子模型[5]。通過圖位克隆和轉(zhuǎn)座子標(biāo)簽等方法,這些基因家族都已在煙草、水稻、擬南芥中得到證實(shí)。

1.1 NBS-LRR

植物基因組可以編碼大量NBS-LRR,即核苷酸結(jié)合位點(diǎn)和富亮氨酸重復(fù)的胞內(nèi)受體蛋白。根據(jù)其編碼蛋白的結(jié)構(gòu)特點(diǎn),該類基因又被分為四個亞類。第一亞類:LZ-NBS-LRR。 NH2-端有一個亮氨酸拉鏈(LZ)保守區(qū),它是由7個氨基酸構(gòu)成的重復(fù)序列(保守序列為XXXYXXL,Y代表疏水基團(tuán))。第二亞類:TIR-NBS-LRR。NH2-端保守區(qū)與果蠅發(fā)育基因Toll或哺乳動物免疫中編碼白細(xì)胞介素-1受體(IL-1R)基因的產(chǎn)物有同源性。第三亞類:TIR(Toll-IL-1R同源區(qū))。該亞類成員有來自煙草的抗煙草花葉病毒的N基因。第四亞類:NBS-LRR。來自番茄的I2和Mi,分別介導(dǎo)對細(xì)菌Fusariumox ysporiumf.sp.l ycopersicon和Meloidogyne javanica的抗性。大量的研究表明,LRR的C末端在對病原菌的特異識別過程中起關(guān)鍵作用。然而,最近越來越多的研究表明,NBS-LRR的 N末端在對病原菌的識別過程中也起重要作用[6]。

1.2 LRR-TM

該類基因產(chǎn)物為錨定于細(xì)胞膜上的糖蛋白受體,包括 3個區(qū)域:LRR結(jié)構(gòu)域,跨膜區(qū)域(Transmembrane Domain,TM)和一個較短的胞內(nèi)區(qū)域[8]。

1.3 LRR-TM-STK

如水稻抗白葉枯病基因Xa21編碼的蛋白是一類受體蛋白激酶,它的產(chǎn)物含有STK和 LRR-TM兩類R基因的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)。

然而,有些 R基因并不屬于上述類型中的任何一種。如Rpg5基因編碼的蛋白產(chǎn)物有典型的 NBSLRR和一個蛋白激酶結(jié)構(gòu)域,但有趣的是,總有另外一個單基因與其緊密連鎖,該單基因編碼的產(chǎn)物蛋白是一種未知結(jié)構(gòu)的抗病相關(guān)蛋白[9]。另外,抗稻瘟病基因Pi21編碼的富含脯氨酸蛋白包括一個假定的重金屬結(jié)合域,可以推測這可能會形成一種新的蛋白質(zhì)相互作用模式[10]。

2 Avr基因

近些年的研究表明,能夠改變宿主蛋白結(jié)構(gòu)和功能的均為病原菌效應(yīng)因子中的一些真菌蛋白或小分子物質(zhì)[11]。 Avr蛋白是一類能夠特異識別宿主相應(yīng) R蛋白的病原菌效應(yīng)因子,從而直接或間接激活宿主對病原菌侵染的防御反應(yīng)。近年來,在對真菌Avr效應(yīng)因子鑒定方面取得的重大進(jìn)展,為更為深入的研究真菌致病的分子機(jī)制提供了重要的理論依據(jù),也為研究 Av r效應(yīng)因子與宿主 R蛋白共進(jìn)化奠定了重要基礎(chǔ)。

在已經(jīng)被定位的 40多個真菌 Avr基因中,有9個已經(jīng)被成功的分離與克隆。PWL1和PWL2是最先被克隆的兩個無毒基因。Orbach等成功的分離出了另一個無毒基因AvrPi-ta,該基因編碼一個由223個氨基酸組成的含有一個保守金屬蛋白酶域的分泌蛋白[12]。最近,采用圖位克隆法,Li等人成功地克隆出了AvrPiz-t基因,通過基因序列比對,未發(fā)現(xiàn)與其同源的 Avr基因[13]。 Yoshida等對稻瘟菌全基因組研究發(fā)現(xiàn),生理小種 Ina168基因組中的一段1.68 Mb的序列在生理小種 70-15基因組中是缺失的[14]。更為有趣的是,318個候選 Avr基因均位于這一段基因組序列當(dāng)中。通過序列比對與遺傳關(guān)聯(lián)分析確定了3個新的Av r基因,即AvrPia,AvrPii和AvrPik/km/kp。 這 3個Avr基因均為 N端含有信號肽序列的分泌蛋白。AvrPii和AvrPik/km/kp分別編碼含有 85個氨基酸和 113個氨基酸的未知功能蛋白。AvrPii編碼的蛋白含有 170個氨基酸,其中包含一個與蛋白質(zhì)-蛋白質(zhì)相互作用相關(guān)的保守結(jié)構(gòu)域—— LxAR,該結(jié)構(gòu)域是一種典型的鋅指結(jié)構(gòu)。有趣的是,LxAR結(jié)構(gòu)域在稻瘟菌中是一種常見分泌蛋白上的重要結(jié)構(gòu)(Yoshida,et al,2009)。該組效應(yīng)蛋白功能的闡明會為病原菌致病的分子機(jī)制研究提供理論基礎(chǔ)。

ace1是一種編碼屬于酮聚合酶 /非核糖體肽合成酶(PKS-NRPS)的雜合蛋白的獨(dú)特Avr基因。該蛋白在一種聚酮化合物的生物合成過程中起關(guān)鍵作用[15]。在水稻體內(nèi),與ace1基因相對應(yīng)的 R基因?yàn)镻i33,而Pi33能夠識別的 Avr基因并非ace1基因,而是 ACE1蛋白的次級代謝產(chǎn)物。有趣的是ace1只在侵染植物葉片的成熟附著胞中表達(dá)。這些結(jié)果表明,ace1的表達(dá)與附著胞對植物葉片的侵染過程有關(guān),但不會直接進(jìn)入水稻細(xì)胞引起防御反應(yīng)。

Avr基因遺傳不穩(wěn)定性與 R基因相應(yīng) Av r蛋白的無毒性喪失是造成病原菌 Avr蛋白遺傳結(jié)構(gòu)高度多樣化的主要原因。病原菌世代較短的特性,使其更容易形成新的 Avr基因與發(fā)生致病型改變,這也是使一些高抗的植物品種在幾年內(nèi)喪失抗性的主要原因。最近對Avr基因的研究取得的重大進(jìn)展,為闡明無毒基因的遺傳變異與不穩(wěn)定性提供了理論基礎(chǔ)。通過遺傳突變的方法,包括堿基刪除、定點(diǎn)突變、轉(zhuǎn)座子插入等,得到了大量的無毒基因。例如,Orbach的研究發(fā)現(xiàn),AvrPi-ta基因的內(nèi)含子 3和外顯子 4的缺失會增加該基因的毒性。另外,轉(zhuǎn)座子插入方法往往可以通過改變基因的表達(dá)水平與表達(dá)模式而改變 Avr基因的毒性,得到新的 Avr基因。Fudal等發(fā)現(xiàn),在ace1外顯子中插入一段 1.9 kb反轉(zhuǎn)錄轉(zhuǎn)座子會導(dǎo)致ace1無毒性的喪失[16]。在對AvrPi-ta和AvrPiz-t的研究過程中也發(fā)現(xiàn)了同樣的現(xiàn)象。

3 R-Avr基因互作模式

由美國農(nóng)業(yè)部的科學(xué)家 Harold H.Flor提出的基因?qū)蚣僬f,也被稱為受體-配體模型,認(rèn)為植物多樣性的抗病性反應(yīng)是以 R基因作為受體蛋白,由病原菌中相對應(yīng)的Avr蛋白來激活并形成R-Avr復(fù)合體,進(jìn)而激活下游基因而引起的植物生理反應(yīng)。目前,主要有兩種不同的分子機(jī)制來解釋這一模型:R-Avr直接互作與 R-Avr間接互作。 R-Avr直接互作認(rèn)為,Avr蛋白與 R基因蛋白直接發(fā)生互作,進(jìn)而引發(fā)由 R基因介導(dǎo)的植物抗病反應(yīng)。例如,在對水稻抗瘟基因Pi-ta的研究中發(fā)現(xiàn),在Pita+中發(fā)現(xiàn)了 AVR-PITA直接互作,而在Pita-中未發(fā)現(xiàn) AVR-PITA的直接互作,這一研究成果是證明 R-Avr直接互作的最早的實(shí)驗(yàn)證據(jù)[17]。然而,到目前為止,還未發(fā)現(xiàn)其他的例子證明 R-Avr之間的直接相互作用。與此相反的是,大多數(shù)的研究結(jié)果表明,R基因與 Avr基因之間往往是通過其他的一些間接性因子來發(fā)生相互作用的,這一互作模型往往被稱為“防衛(wèi)”假說[18]。在該模型中,R蛋白質(zhì)扮演“衛(wèi)士”來監(jiān)控目標(biāo)蛋白質(zhì)由于與之相對應(yīng)的 Avr蛋白入侵而發(fā)生的結(jié)構(gòu)或構(gòu)型的改變。該模型最早是通過對AvrPto/AvrPtoB-Pto-Prf介導(dǎo)的植物抗病性的研究發(fā)現(xiàn)的。該模型中,Prf很可能是編碼典型 LZ-NBS-LRR蛋白質(zhì)的真正 R基因,而作為Avr蛋白受體的 Pto蛋白則是該基因監(jiān)控的目標(biāo)蛋白[18]。同樣,擬南芥中的 RIN4蛋白是受到兩個編碼NBS-LRR蛋白質(zhì)的RPM1和RPS2基因監(jiān)控,而RIN4蛋白構(gòu)型的改變是受 3種不同類型的 Avr基因調(diào)控的,包括來自假單胞菌syringae AvrRpm1,AvrB和AvrRpt2基因[19,20]。兩個結(jié)構(gòu)類型相差甚大的 Av r蛋白 Av rB與 Av rRpm1,與 RIN4發(fā)生相互作用,誘導(dǎo)RIN4的磷酸化反應(yīng),進(jìn)而調(diào)控 RPM1介導(dǎo)植物抗病反應(yīng)。而AvrRpt2是一種半胱氨酸蛋白酶,其主要作用是以 RIN4為靶蛋白并降解其轉(zhuǎn)錄產(chǎn)物誘導(dǎo) RPS2介導(dǎo)的植物對病原菌的防御反應(yīng)。最近,在對擬南芥的研究中發(fā)現(xiàn),由PBS1基因編碼的絲氨酸-蘇氨酸激酶蛋白質(zhì)受RPS5嚴(yán)格的監(jiān)控,而這個絲氨酸-蘇氨酸激酶蛋白正是 Avr-RphB蛋白的受體蛋白,這一研究成果進(jìn)一步證明了“防衛(wèi)”模型假說[21]。

目前,大量的實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)表明,植物可能擁有多種不同的防御機(jī)制,防止各種病原菌的侵染。植物的R基因與病原菌的Avr基因的共同進(jìn)化使不同的R蛋白與多樣化的 Avr蛋白保持著良好的平衡性[22]。總的來說,在這兩個模型假說中,具有保守結(jié)構(gòu)的 R蛋白可以通過與 Avr蛋白發(fā)生直接相互作用,或通過作為 Avr蛋白受體的植物內(nèi)在蛋白而發(fā)生間接的相互作用。然而,盡管有各種各樣的假說被提出,但 R-Avr之間的相互作用還不是很清楚,需要進(jìn)一步的研究。

4 植物抗病信號傳導(dǎo)

在植物的抗病反應(yīng)過程中,R基因識別 Avr基因后所產(chǎn)生的抗病信號須由植物體內(nèi)源信號分子從受侵染部位傳導(dǎo)至整株植物,引起系統(tǒng)性抗性,因而植物體內(nèi)源信號分子在植物抗病信號傳導(dǎo)途徑中起重要作用。目前研究較為清楚的植物內(nèi)源信號分子有水楊酸(Salicylic Acid,SA)、 茉 莉 酸 (Jasmonic Acid,JA)。SAR和 HR需要 SA介導(dǎo),被稱之為 SA依賴性途徑(SA-Dependent Pathway),這一途徑中 PR21蛋白協(xié)同表達(dá);ISR是獨(dú)立于SA與PR21基因的,需要通過植物激素JA介導(dǎo)。Morriseey和Osbourn用JA處理可降解 SA的轉(zhuǎn)基因擬南芥,誘導(dǎo)產(chǎn)生了系統(tǒng)性抗性,說明這一途徑與 SA無關(guān),稱之為 SA非依賴性途徑(SAIndependent Pathway)[23]。

4.1 SA信號傳導(dǎo)途徑

SA作為植物產(chǎn)生局部抗病反應(yīng)與系統(tǒng)獲得抗性反應(yīng)(SAR)的重要的信號分子,已被廣泛研究。植物對病原菌的侵染會導(dǎo)致其體內(nèi) SA含量的顯著變化。研究發(fā)現(xiàn),植物體內(nèi) SA含量的增加與植物出現(xiàn)抗病反應(yīng)、編碼防衛(wèi)相關(guān)蛋白的基因過量表達(dá)表現(xiàn)正相關(guān)性。通過基因敲除的方法,沉默 SA合成過程中重要基因,以及通過轉(zhuǎn)基因的方法,將細(xì)菌水楊酸羥化酶基因(NahG)轉(zhuǎn)入植物中,均可以有效阻止 SAR的激活,同時,外源 SA也可以激活防衛(wèi)反應(yīng)基因的超表達(dá),進(jìn)而增強(qiáng)植物對病原菌的抗性,產(chǎn)生 SAR。這些實(shí)驗(yàn)說明,SA是植物抗病信號傳導(dǎo)與 SAR形成過程中必不可少的信號分子。

通過遺傳篩選的方法,已經(jīng)在擬南芥中找到大量參與 SA合成、SA信號傳導(dǎo)的基因。npr1基因也被稱為nim1基因,是 SA信號傳導(dǎo)途經(jīng)的重要基因之一。npr1基因突變的擬南芥對 SA不敏感,不表達(dá)防衛(wèi)基因,不表現(xiàn)抗病性,但體內(nèi)仍積累與野生型植株等量的SA[24],說明npr1基因位于 SA信號途徑的下游,而在防衛(wèi)基因表達(dá)的上游[25,26]。在擬南芥和水稻中過表達(dá)npr1基因可以提高對病原菌的抗性。 SA或其類似物幫助NPR1蛋白轉(zhuǎn)運(yùn)到細(xì)胞核,進(jìn)而激活下游防衛(wèi)基因表達(dá)。NPR1蛋白包含一個錨蛋白重復(fù)結(jié)構(gòu)域,該結(jié)構(gòu)在已知功能蛋白中,是參與蛋白—蛋白互作的重要結(jié)構(gòu)。該結(jié)構(gòu)域突變體證明其對 NPR1蛋白行使正常功能起到重要作用。

4.2 JA信號傳導(dǎo)途徑

茉莉酸(JA)及其化合物作為植物調(diào)節(jié)激素,調(diào)控著植物種子萌發(fā)、果實(shí)成熟、花粉形成、根的伸長、卷須纏繞、葉片脫落和衰老等植物生育期的各種生理變化。他們也參與植物對機(jī)械傷害、紫外線照射、干旱、病原體侵染和昆蟲啃食等傷害的抗性反應(yīng)。對模式生物擬南芥的各種 JA突變體進(jìn)行研究,已經(jīng)發(fā)現(xiàn)了大量 JA信號傳導(dǎo)通路中的關(guān)鍵因子。

在篩選根伸長 JA不敏感突變體的過程中,得到JA不敏感突變體 jar1,JAR1蛋白屬于?；佘账崾轿灮鹣x熒光素酶家族的一員,可以促進(jìn)生化過程中的一些底物分子參加后序生化反應(yīng)[27]。COI1突變體是可以耐受細(xì)菌冠毒素和茉莉酸甲酯的一種突變體。該突變體是由于 JA誘導(dǎo)基因,包括AtVSP,tive,Thi2.1和PDF1.2發(fā)生了突變形成的。該突變體表現(xiàn)雄性不育,并對病原體侵染不具抗性。coi1基因編碼一個 66 kD的蛋白質(zhì),該蛋白包含一個富含亮氨酸重復(fù)結(jié)構(gòu)域和一個N端的F-box結(jié)構(gòu)域。隱性突變體jin1和jin4同樣是在篩選根伸長 JA不敏感突變體的過程中得到的。在這兩種突變體中,茉莉酸甲酯誘導(dǎo)基因AtVsp的表達(dá)量比對照組野生型中的表達(dá)量明顯降低。jin1基因編碼 AtMYC2蛋白,是屬于一種螺旋-環(huán)-螺旋-亮氨酸拉鏈類結(jié)構(gòu)的轉(zhuǎn)錄因子,該基因的表達(dá)受 JA的正調(diào)節(jié)。 jar1,jin1和 jin4突變體是可育的,而 COI1突變體是雄性不育的。coi1基因?qū)σ蕾嘕A調(diào)節(jié)植物的育性與防御反應(yīng)是必須的,這一現(xiàn)象說明coi1基因位于 JA信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的上游。

一般認(rèn)為,JA與其甲酯(MeJA)是植物體內(nèi)包括細(xì)胞內(nèi)和植株間可移動的信號分子,但由于目前還未分離和鑒定出 JAs受體,其誘導(dǎo)的植物抗病信號傳導(dǎo)途徑還不完全清楚[28]。通過對擬南芥 JA不敏感突變體 COI1的研究發(fā)現(xiàn),coi1基因編碼一種富含 LRR重復(fù)序列與具有 F-box序列的蛋白可以和感應(yīng) JA信號的負(fù)調(diào)控因子(Skp1和 Cullin等)結(jié)合而形成一個 E3泛素連接酶復(fù)合(SCFCOI1),該復(fù)合體可被泛素酶解系統(tǒng)來識別并可以選擇性的降解負(fù)調(diào)控因子,即泛素通過降解SCFCOI1中的抑制因子而保證 JA信號的正常傳導(dǎo)[29]。

5 展 望

雖然在植物抗病分子機(jī)制方面的研究取得了令人興奮的成就,但對植物抗病機(jī)制的研究仍然是針對某些具體抗病基因本身的一些特點(diǎn)而開展的,而且大多處于描述水平或只確定了不多的一些功能;對植物 R

基因與病原菌 Avr基因識別分子機(jī)制的了解還不是很清楚;各種防御信號傳導(dǎo)網(wǎng)絡(luò)模型還不是很完善。因此,只能通過對植物抗病機(jī)制進(jìn)行更為精細(xì)的研究,來解決上述問題,才能設(shè)計出更為合理、有效的策略,以充分利用植物 R基因、抗病信號傳導(dǎo)網(wǎng)絡(luò)為人類服務(wù)。

在短期內(nèi),人們期望更多的、有效的 R基因被克隆,同時來自擬南芥的抗病信號傳導(dǎo)模型也會被證明適用于其它的農(nóng)作物[30]。從長遠(yuǎn)來看,對識別病原菌的結(jié)構(gòu)基礎(chǔ)的詳細(xì)理解,可以更好的設(shè)計出完美的抗性蛋白來識別重要的無毒因子。隨著功能基因組工具在植物抗病方面得到廣泛應(yīng)用,大大的加快了人們對植物抗病信號傳導(dǎo)和其它植物進(jìn)程中相互作用的新發(fā)現(xiàn)和新認(rèn)識理解的步伐[31]。由于病原菌超強(qiáng)的適應(yīng)能力,很難輕易得到一個具有持久性、廣譜性的抗病材料。但是,令人期待的是,特定的抗病基因在一定的遺傳背景下,并且結(jié)合其他適當(dāng)?shù)目刂拼胧?獲得穩(wěn)定的、良好的抗性也是可以實(shí)現(xiàn)的。

[1]John M McDowell,Jeffery L Dangl.Signal transduction in the plant immune response[J].TIBS,2000,25:79-82.

[2]Van Loon LC,Rep M,Pieterse CM J.Significance of inducible defense-related proteins in infected plants[J].Annu Rev Phytopathol,2006,44:135-162.

[3] Holub EB.The armsrace is ancient historyinArabidopsis,the wild flower[J].Nat Rev Genet,2001,(2):516-527.

[4]Jones JD.Putting knowledge of plant disease resistance genes to work[J].Curr Opin Plant Biol,2001,(4):281-287.

[5]Pink DAC.Strategies usinggenes for non-durable resistance[J].Euphytica,2002,(1):227-236.

[6]Brody J DeYoung,Roger W Innes.Plant N BS-LRR proteins in pathogen sensing and host defense[J].Nature,2006,(7):1243-1249.

[7]鄭建濤,張承英.絲氨酸 /蘇氨酸激酶 15蛋白在結(jié)腸癌的表達(dá) [J].福建醫(yī)科大學(xué)學(xué)報,2007,41(2):134-136.

[8]Martin GB,Bogdanove AJ,Sessa G.Understanding the functions of plant disease resistance proteins[J].Annual Review Plant Biology,2003,54:23-61.

[9]Andris Kleinhofs,Robert Brueggeman,Jayaveeramuthu Nirmala,et al.Barley stem rustresistance genes:structure and function[J].The Plant Genome,2009,(2):109-120.

[10]Shuichi Fukuoka.Confers durable disease resistance in rice loss of function of a proline-containing protein[J].Science,2009,998:998-1001.

[11]Hogenhout SA,Van der Hoorn RAL,Terauchi R,et al.Emerging concepts in effector biology of plantassociated organisms[J].Mol Plant-Microbe Interact,2009,22:115-122.

[12]Orbach M J,Farrall L,Sweigard JA,et al.A telomeric avirulence gene determines efficacy for the rice blast resistance genePi-ta[J].Plant Cell,2000,(12):2019-2032.

[13]Li W,Wang B,Wu J,et al.The Magnaporthe oryzae avirulence geneAvrPiz-tencodes a predicted secreted protein that triggers the immunity in rice mediated by the blast resistance genePiz-t[J].Mol Plant-Microbe Interact,2009,22:411-420.

[14]Yoshida K,Saitoh H,Fujisawa S,et al.Association genetics reveals three novel avirulence genes from the rice blast fungal pathogenMagnaporthe oryzae[J].Plant Cell,2009,21:1573-1591.

[15] Collemare J, PianfettiM, Houlle AE,et al.Magnaporthe grisea avirulence geneACE1 belongs to an infection-specific gene cluster involved in secondary metabolism[J].New Phytol,2008,179:196-208.

[17]Jia YL,Sean AM,Gregory TB,et al.Direct interaction of resistance gene and avirulence gene products confers rice blast resistance[J].EMBO J,2000,19:4004-4014.

[18]Jones JDG,Dangl JL.The plant immune system[J].Nature,2006,444:323-329.

[19] Mackey D,Hot BFⅢ ,Wiig A,et al.RIN4interacts with Pseudomonas syringae typeⅢ effector molecules and isrequired for RPM1-mediated resistanceinArabidopsis[J].Cell,2002,108:743-754.

[20]Mackey D,Belkhair Y,Alonso JM,et al.ArabidopsisRIN4 is a target of the typeⅢ virulence effectorAvrRpt2 and modulates RPS2-mediated resistance[J].Cell,2003,112:379-389.

[21]Ade J,DeYoung BJ,Golstein C,et al.Indirect activation of a plant nucleiotide binding site-leucine-rich repeat protein by a bacterial protease[J].Proc Natl Acad Sci U SA,2007,104:2531-2536.

[22]Liu Jinling,Liu Xionglun,Dai Liangying,et al.Recent progress in elucidating the structure, function and evolution of disease resistance genes in plants[J].Journal of Genetics and Genomics,2007,34(9):765-776.

[23]傅曉藝,劉桂茹,楊學(xué)舉.植物病害中的信號傳導(dǎo) [J].安徽農(nóng)業(yè)科學(xué),2005,33(5):901-903.

[24]Dong X.Genetic dissection ofsystemic acquired resistance[J].Curr Opin Plant Biol,2001,(4):309-314.

[25]Mou Z,Fan W,Dong X.Inducers of plant systemic acquired resistance regulate N PR1 function through redox changes[J].Cell,2003,113:935-944.

[26]余朝閣,李天來,杜妍妍,等.植物誘導(dǎo)抗病信號傳導(dǎo)途徑 [J].植物保護(hù),2008,34(1):1-4.

[27]Staswick P,Tiryaki I,Rowe M.Jasmonate response locus,JAR1 and several relatedArabidopsisgenes encode enzymes of the firefly luciferase superfamily that show activity on jasmonic,salicylic,and indole-3-acetic acids in an assay for adenylation[J].Plant Cell,2002,(14):1405-1415.

[28]賈燕濤.植物抗病信號傳導(dǎo)途徑[J].植物學(xué)通報,2003,20(5):602-608.

[29]李常保,孫加強(qiáng),蔣紅玲,等.番茄系統(tǒng)抗性反應(yīng)的信號傳導(dǎo) [J].科學(xué)通報,2005,50(16):1677-1683.

[30]Ramonell KM,Somerville S.The genomics parade of defense responses: to infinity and beyond[J].Curr Opin Plant Biol,2002,(5):291-294.

[31]Chen W.Expression profile matrix ofArabidopsistranscription factorgenes suggests theirputative functions in response to environmental stresses[J].Plant Cell,2002,(14):559-574.