春季黃海微型浮游動(dòng)物對(duì)不同粒徑浮游植物的攝食速率研究

(熱帶海洋環(huán)境動(dòng)力學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,中國(guó)科學(xué)院 南海海洋研究所,廣東 廣州510301)

微型浮游動(dòng)物(Microzooplankton)是指體長(zhǎng)小于200 μm 的浮游動(dòng)物,包括原生動(dòng)物、異養(yǎng)型鞭毛蟲(chóng)和后生浮游動(dòng)物的幼蟲(chóng)等。浮游動(dòng)物和浮游植物的攝食關(guān)系是海洋浮游生態(tài)系統(tǒng)中一個(gè)重要研究目標(biāo)。微型浮動(dòng)物不僅是 pico和 nano級(jí)浮游植物的主要攝食者,也在微微型浮游生物和中型浮游動(dòng)物之間物質(zhì)、能量傳輸過(guò)程中起著重要的連接作用。1982年,Landry[1]建立了利用稀釋技術(shù)估算浮游動(dòng)物的攝食速率的方法,此后國(guó)內(nèi)外進(jìn)行了許多微型浮游動(dòng)物攝食作用對(duì)浮游植物生物量和初級(jí)生產(chǎn)力影響的研究[2-7]?，F(xiàn)有的資料顯示,海洋中大約10%～75%的初級(jí)生產(chǎn)力被浮游動(dòng)物的攝食作用消耗掉[8],有些甚至超過(guò)100%[9]。

中國(guó)的海洋微型浮游動(dòng)物攝食研究起步較晚,主要研究海區(qū)集中在黃渤海、東海及香港近岸海域[10-16]。

作為西太平洋重要的邊緣海,黃海在全球碳循環(huán)和生態(tài)系統(tǒng)中起著重要的作用。黃海不僅受到黑潮、東亞季風(fēng)以及 ENSO(El Nino Southern Oscillation)現(xiàn)象等多種自然氣候條件的影響,而且黃海的陸源輸入受到長(zhǎng)江和黃河的控制,人類(lèi)活動(dòng)對(duì)長(zhǎng)江和黃河的影響也必將給黃海的生態(tài)結(jié)構(gòu)造成影響。因此,黃海是研究我國(guó)海洋生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的重要場(chǎng)所。作者利用現(xiàn)場(chǎng)培養(yǎng)的方法對(duì)中國(guó)黃海海域進(jìn)行了微型浮游動(dòng)物攝食速率的研究,探討了微型浮游動(dòng)物攝食對(duì)不同粒級(jí)浮游植物的攝食速率及對(duì)海洋浮游植物生物量和初級(jí)生產(chǎn)力的影響,以期進(jìn)一步了解黃海海域的生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)及微食物環(huán)的生態(tài)過(guò)程及作用。

1 材料與方法

1.1 研究站位

分別于2005年3月20日至27日,利用“東方紅 2號(hào)”科學(xué)考察船在黃海多個(gè)站位進(jìn)行了物理水文、化學(xué)和生物的綜合野外調(diào)查,于其中A1、A2 、G1、G10、G16、G22和G23站位進(jìn)行了微型浮游動(dòng)物攝食速率的研究(圖1)。

1.2 葉綠素樣品的測(cè)定

在船上用 Niskin采水器獲得水樣。葉綠素的樣品分別使用20、2μm和GF/F的濾膜過(guò)濾250 mL,水樣經(jīng)200μm篩絹預(yù)過(guò)濾。載有浮游植物樣品的濾膜用錫紙包好后置于-20℃冰箱中保存。帶回實(shí)驗(yàn)室后,將濾膜放在15mL的帶蓋離心管里,加入10 mL 90%的丙酮,用錫紙把離心管包好,在冰水中超聲破碎15min后放在4℃中黑暗萃取16 h。5 000 r/min轉(zhuǎn)速離心5 min后,用Turner Designs 700型熒光光度計(jì)測(cè)定葉綠素的濃度[17]。

圖1 黃海調(diào)查站位Fig.1 Locations of sampling stations in the Yellow Sea

1.3 微型浮游動(dòng)物攝食速率的測(cè)定

1.3.1 稀釋法的原理及計(jì)算方法

稀釋法最早由 Landry 等 1982年提出,現(xiàn)已成為研究微型浮游動(dòng)物攝食的標(biāo)準(zhǔn)方法。此方法基于3個(gè)基本假設(shè)：(1)浮游植物生長(zhǎng)速率與其在培養(yǎng)水體中密度無(wú)關(guān);(2)攝食速率只與水體中浮游動(dòng)物的密度有關(guān);(3)浮游植物的生長(zhǎng)依指數(shù)生長(zhǎng)方程Pt=P0×e(μ-g)t。

假設(shè)海水中浮游植物處于指數(shù)增長(zhǎng)期,培養(yǎng)前浮游植物現(xiàn)存量為P0,培養(yǎng)后浮游植物現(xiàn)存量為Pt,那么：

式中,μ為浮游植物生長(zhǎng)系數(shù),g為浮游植物被攝食的死亡系數(shù),t為培養(yǎng)時(shí)間。

將稀釋海水(稀釋海水由0.7 μm的GF/F膜過(guò)濾得到)與現(xiàn)場(chǎng)海水按一定比例混合,稀釋度為稀釋海水體積與混合后總體積的比值。設(shè)稀釋梯度為0,0.2,0.4,0.6,0.8,1.0。對(duì)每個(gè)培養(yǎng)梯度樣品進(jìn)行浮游植物表觀生長(zhǎng)率(RAG,apparent growth rate)計(jì)算,公式如下：RAG(d-1)=ln(Pt/P0)/t;計(jì)算每個(gè)培養(yǎng)處理的實(shí)際稀釋因子(FAD,actual dilution factor)如下：

式中,P0Xi是初始培養(yǎng)處理中Xi組分的浮游植物現(xiàn)存量,P0X0是初試培養(yǎng)處理中未稀釋組分的浮游植物現(xiàn)存量。FAD也可表示為比天然海水占總的混合海水的比例。

微型浮游動(dòng)物的攝食速率g(grazing rate) 和浮游植物的內(nèi)稟生長(zhǎng)率μ(instantaneous growth rate)可以用RAG和FAD的線形回歸方程求得,其中的截距為浮游植物的內(nèi)稟生長(zhǎng)率(μ,d-1),斜率為微型浮游動(dòng)物的攝食率(g,d-1)。

浮游植物的凈生長(zhǎng)率(net growth rate of phytoplankton,RNG)的計(jì)算公式：

微型浮游動(dòng)物對(duì)浮游植物現(xiàn)存量的攝食壓力Pi的計(jì)算公式為 ：

微型浮游動(dòng)物對(duì)初級(jí)生產(chǎn)力的攝食壓力Pp的計(jì)算公式為：

1.3.2 稀釋培養(yǎng)及樣品采集

將 200 μm 篩絹過(guò)濾后的表層海水,用孔徑為0.7 μm的 GF/ F濾膜(Whatman)過(guò)濾,濾液作為稀釋海水。將 200 μm 篩絹過(guò)濾過(guò)的海水與稀釋海水按0,0.2,0.4,0.6,0.8,1.0的比例混合,每個(gè)比例設(shè)3個(gè)平行樣。每個(gè)稀釋比例取250 mL水樣,分別使用20、2 μm和GF/ F濾膜過(guò)濾,濾膜用錫紙包好后,放入-20℃冰箱保存,帶回實(shí)驗(yàn)室測(cè)定,作為初始培養(yǎng)的葉綠素 a 濃度。將各稀釋比例水樣樣分裝于 3L的玻璃培養(yǎng)瓶中,將培養(yǎng)瓶放在甲板上的培養(yǎng)箱中現(xiàn)場(chǎng)海水水浴控溫培養(yǎng)。24 h后,每瓶采水 250 mL ,分別使用20、2 μm和GF/ F濾膜過(guò)濾,保存測(cè)定方法同上。

2 結(jié)果

2.1 研究站位的水環(huán)境

各站位水溫變化范圍為 2.81～8.55℃,總體呈現(xiàn)南高北低的趨勢(shì)。鹽度變化范圍為 31.8～32.6,鹽度高值出現(xiàn)在位于最南端的G22站位(表1)。黃海地處溫帶,屬于富營(yíng)養(yǎng)海區(qū),其營(yíng)養(yǎng)主要來(lái)自入海徑流的輸送。東岸主要有鴨綠江、大同江和漢江,西岸主要是沂河、灌河、沭河及蘇北灌溉總渠等。Liu等[18]研究結(jié)果表明黃海 NO3-和 SiO32-主要來(lái)自中國(guó)的河流(長(zhǎng)江和鴨綠江),NH4+和 PO43-主要來(lái)自韓國(guó)的河流(漢江)。長(zhǎng)江口雖然位于東海之內(nèi),但長(zhǎng)江徑流對(duì)南黃海的營(yíng)養(yǎng)鹽狀況影響也很大。黃海南部的營(yíng)養(yǎng)鹽主要來(lái)源于長(zhǎng)江沖淡水橫向輸送[19]。黃海表層水體的葉綠素含量在0.83～3.08 μg/L之間,高值區(qū)出現(xiàn)在最南部近長(zhǎng)江口的G1站位;次高值出現(xiàn)在北黃海中部的 G23站位;低值區(qū)出現(xiàn)在北黃海中部的 G22站位。以前的研究也表明,黃海的高生產(chǎn)力區(qū)位于長(zhǎng)江口外海及黃海北部[20]。葉綠素分級(jí)結(jié)果顯示調(diào)查期間各站位均為micro-級(jí)浮游植物占優(yōu)勢(shì)。

表1 研究站位的環(huán)境參數(shù)Tab.1 Environmental parameters at the studying stations

2.2 浮游植物生長(zhǎng)速率與微型浮游動(dòng)物的攝食速率

在船上的稀釋培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)中,從回歸分析結(jié)果(圖2)中可以看出,A2和G1站位擬合度(r2)很低,不能通過(guò)回歸方程準(zhǔn)確地計(jì)算出微型浮游動(dòng)物的攝食速率和浮游植物的內(nèi)稟生長(zhǎng)率。原因可能是微型浮游動(dòng)物的數(shù)量很少,較高的浮游植物生物量受到微型浮游動(dòng)物攝食的影響較小,微型浮游動(dòng)物的攝食速率接近 0,表觀生長(zhǎng)率沒(méi)有隨稀釋過(guò)程產(chǎn)生相應(yīng)的增加。也可能是培養(yǎng)操作過(guò)程中的失誤對(duì)微型浮游動(dòng)物了損傷導(dǎo)致的。稀釋試驗(yàn)結(jié)果見(jiàn)表1。實(shí)驗(yàn)期間,微型浮游動(dòng)物生長(zhǎng)速率范圍在0.34～0.95 d-1,浮游植物攝食速率范圍在0.44～0.94 d-1。微型浮游動(dòng)物對(duì)浮游植物的現(xiàn)存量和初級(jí)生產(chǎn)力的攝食壓力分別為47.76%～63.80%和 61.50%～154.47%。微型浮游動(dòng)物攝食速率和浮游植物生長(zhǎng)速率的低值分別出現(xiàn)在A1和G23站位,高值均出現(xiàn)在青島附近海域的G16站位(表2)。G23和G10站位微型浮游動(dòng)物的攝食速率高于浮游植物生長(zhǎng)速率,微型浮游動(dòng)物對(duì)浮游植物的攝食壓力較大,154.47%和 132.99%的初級(jí)生產(chǎn)力被攝食,浮游植物通過(guò)光合作用積累的有機(jī)物全部被微型浮游動(dòng)物攝食,生物量處于下降期。這一區(qū)域的微型浮游動(dòng)物自上而下的控制(top down)是限制浮游植物生物量主要因素。北黃海中部的站位 G22的測(cè)定結(jié)果表明,此區(qū)域的浮游植物生長(zhǎng)速率較高,但微型浮游動(dòng)物的攝食活動(dòng)并不強(qiáng)烈。微型浮游動(dòng)物對(duì)初級(jí)生產(chǎn)力的攝食壓力在所有站位中最低,只有61.50%。雖然G22站位的葉綠素含量在所有站位中最低,只有0.83 μg/L,但由于較低的攝食壓力,水體中的浮游植物在一定時(shí)期內(nèi)處于上升期,浮游植物生物量會(huì)進(jìn)一步增加。其他兩個(gè)站位的浮游植物生長(zhǎng)速率與微型浮游動(dòng)物的攝食速率接近,處于平衡狀態(tài),短期內(nèi)生物量變化不大。

2.3 微型浮游動(dòng)物對(duì)不同粒級(jí)浮游植物的攝食

圖2 稀釋培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)回歸分析Fig.2 Regressions analyses of the dilution experiments

浮游植物分級(jí)葉綠素分析結(jié)果顯示,2005年3月份黃海調(diào)查站位中除G22外其他所有站位表層分級(jí)葉綠素含量情況為：micro級(jí)浮游植物＞ nano級(jí)浮游植物＞pico級(jí)浮游植物。G22站位為：micro級(jí)浮游植物＞pico級(jí)浮游植物＞nano級(jí)浮游植物。整個(gè)黃海海區(qū)都以大于20 μm的浮游植物占優(yōu)勢(shì)(圖3)。黃海海域3月份調(diào)查期間,對(duì)micro級(jí)浮游植物的攝食速率最低,站位平均為0.69 d-1;其次為nano級(jí)浮游植物站位平均為0.76 d-1;最高為pico級(jí)浮游植物,站位平均為1.10 d-1;對(duì)于micro級(jí)浮游植物的攝食速率,只有山東近海的兩個(gè)站位的結(jié)果,分別為 G16站位0.94 d-1,A1站位0.44 d-1。對(duì)于nano級(jí)浮游植物的攝食速率,最高值出現(xiàn)在 G10站位,最低值出現(xiàn)在G16站位。對(duì)于 pico級(jí)浮游植物的攝食速率,最高值出現(xiàn)在G23站位,最低值出現(xiàn)在G22站位(表3)。調(diào)查期間分級(jí)浮游植物的生長(zhǎng)速率情況為：pico級(jí)＞nano級(jí)＞micro級(jí),所有調(diào)查站位平均值分別為0.96、0.87 d-1和0.75 d-1,浮游動(dòng)物的攝食速率隨浮游植物的粒徑減小而升高,這和微型浮游動(dòng)物對(duì)分級(jí)浮游植物的攝食速率情況一致。Micro級(jí)浮游植物的生長(zhǎng)速率,G16站位為1.08 d-1,A1站位為0.41d-1。nano級(jí)浮游植物的生長(zhǎng)速率,最高值出現(xiàn)在 G22站位,最低值出現(xiàn)在 G16站位,pico級(jí)浮游植物的生長(zhǎng)速率,最高值出現(xiàn)在G16站位,最低值出現(xiàn)在G10站位。調(diào)查結(jié)果表明,對(duì)于micro級(jí)的浮游生物,其生長(zhǎng)速率和被攝食的速率非常接近(μ/g=1.00);對(duì)于nano級(jí)的浮游生物,其生長(zhǎng)速率高于被攝食的速率(μ/g=1.12);對(duì)于 pico級(jí)的浮游生物,其生長(zhǎng)速率低于被攝食的速率(μ/g=0.89)。對(duì)于整個(gè)海區(qū)來(lái)說(shuō),總浮游植物的生長(zhǎng)速率和微型浮游動(dòng)物的攝食速率非常接近(μ/g=1.07)。各粒徑級(jí)別浮游植物的生長(zhǎng)速率和微型浮游動(dòng)物的攝食速率的關(guān)系見(jiàn)(圖4)。從圖中可以看出,G22站位微型浮游動(dòng)物對(duì)nano級(jí)浮游植物和總浮游植物的攝食速率均明顯低于浮游植物的生長(zhǎng)速率(μ/g為2.02和2.00)。G10站位微型浮游動(dòng)物對(duì)總浮游植物的攝食速率明顯高于浮游植物的生長(zhǎng)速率(μ/g=0.67)。其他站位各粒徑浮游植物生長(zhǎng)和微型浮游動(dòng)物的攝食速率接近。說(shuō)明黃海 3月份浮游植物的生物量主要受到微型浮游動(dòng)物的調(diào)控,浮游植物的生長(zhǎng)和微型浮游動(dòng)物的攝食作用達(dá)到平衡,浮游植物生物量短期內(nèi)維持現(xiàn)有水平。

表2 黃海調(diào)查站位的浮游植物生長(zhǎng)速率和浮游動(dòng)物攝食速率Tab.2 Phytoplankton growth and microzooplankton grazing rates for experiments conducted in the Yellow Sea

圖3 調(diào)查站位分級(jí)浮游植物葉綠素Fig.3 Chl a concentration of size fractions of phytoplankton

表3 黃海調(diào)查站位的分級(jí)浮游植物生長(zhǎng)速率和浮游動(dòng)物攝食速率Tab.3 Phytoplankton growth and microzooplankton grazing rates for size-fraction experiments conducted in the Yellow Sea

圖4 浮游植物的生長(zhǎng)速率和微型浮游動(dòng)物的攝食速率的關(guān)系Fig.4 Relationship between microzooplankton grazing rates and phytoplankton growth rates of the dilution experiments conducted in the Yellow Sea

3 討論

實(shí)驗(yàn)期間,浮游植物生長(zhǎng)速率為 0.34～0.95 d-1,微型浮游動(dòng)物攝食速率范圍在0.44～0.94 d-1。可見(jiàn)黃海是高生產(chǎn)率,高周轉(zhuǎn)率的海區(qū),微型浮游動(dòng)物的攝食保持了浮游植物的數(shù)量的穩(wěn)定,成為控制水華發(fā)生的關(guān)鍵因素。國(guó)內(nèi)應(yīng)用稀釋法對(duì)中國(guó)附近海域微型浮游動(dòng)物攝食速率進(jìn)行過(guò)一些研究。其中,渤海微型浮游動(dòng)物攝食率范圍在 0.43～0.69 d-1[10],香港水域?yàn)?.71～1.56 d-1[12],廈門(mén)養(yǎng)殖區(qū)的范圍在0.20～1.32 d-1[21]。本實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明,黃海調(diào)查區(qū)域的微型浮游動(dòng)物攝食率處于中等水平。黃海的浮游植物春華期(spring bloom)多發(fā)生在 4月份,這已被許多調(diào)查研究所證實(shí)[22]。最近的結(jié)果表明,1996年4月在南黃海中央海域真光層(0～30m)中葉綠素a濃度最高達(dá)12.38 μg/L[23]。本次調(diào)查中在南黃海G1站位水體中葉綠素a濃度最高,達(dá)到3.08 μg/L,從數(shù)值上可以看出在本航次調(diào)查期間黃海并未發(fā)生明顯的春華現(xiàn)象。從分級(jí)葉綠素的結(jié)果來(lái)看,黃海浮游植物是較大粒徑占優(yōu)勢(shì)的,這與赤道太平洋等貧營(yíng)養(yǎng)海域的浮游植物群落結(jié)構(gòu)中以較小的 pico-級(jí)為主的群落結(jié)構(gòu)明顯不同[24]。但調(diào)查結(jié)果顯示較小粒徑的 Pico級(jí)細(xì)胞的生長(zhǎng)速率高于 Micro級(jí)。粒徑較小的浮游植物細(xì)胞分裂速度較快,具有較高的比表面積,從而相對(duì)于較大的細(xì)胞能能有效的吸收環(huán)境中的營(yíng)養(yǎng)鹽。無(wú)論是從單個(gè)種類(lèi)還是整個(gè)浮游植物群落看來(lái),Pico-級(jí)的浮游植物生長(zhǎng)率都非常高,同時(shí)被快速生長(zhǎng)的微型浮游動(dòng)物攝食[25-27]。這與本實(shí)驗(yàn)中 pico級(jí)浮游植物的高生長(zhǎng)速率和被攝食速率結(jié)果一致。較大粒徑的細(xì)胞受到 meso-級(jí)的浮游動(dòng)物的攝食影響較大,然而meso級(jí)的浮游動(dòng)物的增長(zhǎng)速度不足以控制較大粒徑(如硅藻)細(xì)胞數(shù)量的增加,從而引起水華的產(chǎn)生。調(diào)查時(shí)期內(nèi)黃海浮游植物以較大粒徑的micro級(jí)為主,在營(yíng)養(yǎng)鹽豐富的條件下,浮游動(dòng)物的攝食對(duì) micro級(jí)浮游植物的調(diào)控能力不足將可能是黃海春季水華產(chǎn)生的重要原因之一。

浮游植物與浮游動(dòng)物的攝食關(guān)系研究是海洋生態(tài)系統(tǒng)中的一個(gè)關(guān)鍵過(guò)程研究。與傳統(tǒng)食物鏈(浮游植物-浮游動(dòng)物-魚(yú)類(lèi))相比,微食物網(wǎng)中的微型浮游動(dòng)物在海洋生態(tài)系統(tǒng)物流和能流中也起著重要的作用,是連接微型食物網(wǎng)和較高營(yíng)養(yǎng)級(jí)的中樞。但在不同的海區(qū),微型食物網(wǎng)的作用大小也不同。浮游動(dòng)物的攝食受各營(yíng)養(yǎng)階層組成粒級(jí)結(jié)構(gòu)的影響。在大細(xì)胞浮游植物站優(yōu)勢(shì)的海區(qū),浮游植物被中型浮游動(dòng)物攝食的經(jīng)典食物鏈較重要,而在以小細(xì)胞植物為主的生態(tài)系統(tǒng)中,則以微型浮游動(dòng)物對(duì)浮游植物和細(xì)菌攝食的微食物環(huán)為主。從本研究的結(jié)果看,3月黃海初級(jí)生產(chǎn)力的 61.50%～154.47%,浮游植物現(xiàn)存量的 47.76%～63.80%被微型浮游動(dòng)物所攝食。微型食物網(wǎng)在黃海生態(tài)系統(tǒng)中也發(fā)揮了巨大的作用。雖然微型浮游動(dòng)物對(duì) micro級(jí)浮游植物的攝食速率最低,但仍在控制其生物量方面產(chǎn)生了重要的貢獻(xiàn)。因此,對(duì)于黃海micro級(jí)浮游植物的控制應(yīng)該考慮微型浮游動(dòng)物和meso級(jí)浮游動(dòng)物的共同作用。

[1]Landry M R,Hassett R P.Estimating the grazing impact of marine microzooplankton [J].Marine Biology,1982,67：283-288.

[2]Mazumder A,McQuen D J,Taylor W D,et al.Microand mesozooplankton grazing on natural picoplankton and nanoplankton in contrastiong plankton communities produced by planktivore manipulation and fertilization [J].Archivesder Hydrobiologie,1990,118：257-282.

[3]Liu H B,Suzuki K,Nishioka J,et al.Phytoplankton growth and microzooplankton grazing in the Sea of Okhotsk during late summer of 2006[J].Deep-Sea Research Part I-Oceanographic Research Papers,2009,56(4)：561-570.

[4]Huang B Q,Liu Y,Xiang WG, et al.Grazing impact of microzooplankton on phytoplankton in the Xiamen Bay using pigment-specific dilution technique[J].Acta Oceanologica Sinica,2008,27(5)：147-162.

[5]Merrell J R,Stoecker D K.Differential grazing on protozoan microplankton by developmental stages of the calanoid copepod Eurytemora affinis Poppe[J].Journal of Plankton Research,1998,20(2)：289-304.

[6]Pearce I.Seasonal changes in phytoplankton growth and microzooplankton grazing at an Antarctic coastal site[J].Aquatic Microbial Ecology,2008,50(2)：157-167.

[7]Kim S,Park M G,Moon C,et al.Seasonal variations in phytoplankton growth and microzooplankton grazing in a temperate coastal embayment,Korea[J].Estuarine Coastal and Shelf Science,2007,71(1-2)：159-169.

[8]Pierce R W,Turner J T.Ecology of planktonic ciliates in marine food webs [J].Review Aquatic Sciences,1992,6：139-181.

[9]Zhang Liyong,Sun Jun,Liu Dongyan,et al.Studies on growth rate and grazing mortality rate by microzooplanktonof size-fractionated phytoplankton in spring and summer in the Jiaozhou Bay,China [J].Acta Oceanologia Sinica,2005,24(2)：85-101.

[10]Zhang W C,Wang R.Microzoopankton and their grazingpressureon phytoplankton in Bohai Sea[J].Oceanologia et Limnologia Sinica,2000,31(3)：252-258.

[11]Li C L,Sun S,Ji P,et al.Herbivorous activity and nitrogen excretion of microzooplankton in the marginal ice zone of the PrydzBay Antarctic[J].Oceanologia et Limnologia Sinica,2000,31(6)：657-663.

[12]孫軍,宋秀賢,殷克東.香港水域夏季微型浮游動(dòng)物攝食研究[J].生態(tài)學(xué)報(bào),2003,23(4)：712-724.

[13]孫軍,劉東艷,王宗靈.春季赤潮頻發(fā)期東海微型浮游動(dòng)物攝食研究 [J].應(yīng)用生態(tài)學(xué)報(bào),2003,14(7)：1073-1080

[14]孫軍,劉東艷.夏季膠州灣微型浮游動(dòng)物攝食初步研究[J].應(yīng)用生態(tài)學(xué)報(bào),2004,15(7)：1245-1252.

[15]王學(xué)鋒,李純厚,賈曉平等.大亞灣冬春季微型浮游動(dòng)物攝食研究[J].海洋環(huán)境科學(xué),2006,25(S1)：44-47.

[16]Chen B Z.Estuarine nutrient loading affects phytoplankton growth and microzooplankton grazing at two contrasting sites in Hong Kong coastal waters[J].Marine Ecology-Progress Series,2009,379：77-90.

[17]Parsons T R,Maita Y,Lalli C M.A Manual of Chemical and Biological Methodsfor Seawater Analysis[M].Oxford,Pergamon Press,1984.173.

[18]Liu S M,Zhang J,Chen S Zet al.Inventory of nutrient compounds in the YellowSea [J].Continental Shelf Research,2003,23：1161-1174

[19]王保棟,王桂云等.南黃海營(yíng)養(yǎng)鹽的平面分布及其橫向輸運(yùn)規(guī)律[J].海洋學(xué)報(bào),1999,2l(6)：124-129.

[20]朱明遠(yuǎn),毛興華,呂瑞華.黃海海區(qū)的葉綠素 a和初級(jí)生產(chǎn)力[J].黃渤海海洋,1993,11(3)：38-51.

[21]沈錦蘭,林元堯,楊圣云.廈門(mén)杏林蝦池夏冬季微型浮游動(dòng)物對(duì)浮游植物的攝食壓力[J].臺(tái)灣海峽,2003,21(1)：31-36.

[22]王保棟,王桂云.南海黃海春季海水化學(xué)要素的分布特征[J].海洋環(huán)境科學(xué),1998,17(3)：45-50.

[23]宋金明.中國(guó)近海生物地球化學(xué)[M].山東：山東科學(xué)技術(shù)出版社,2004：246.

[24]Chavez F P.Size distribution of phytoplankton in the central and eastern tropical Pacific[J].Global Biogeochem Cycles,1989,3：27-35.

[25]Barber R,Chavez T.Regulation of primary productivity rate in the equatorial Pacific Ocean[J].Limnology and Oceanography,1991,36：1803-1815.

[26]Cullen J,Cullen J.Hypothesis to explain high-nutrient conditions in the open sea[J].Limnology and Oceanography.1991,36：1578-1599.

[27]Latasa M,Landry M R,Schlüter L,et al.Pigment-specific growth and grazing rates in the equatorial Pacific asmeasured by the dilution technique[J].Limnology and Oceanography,1997,42：289-298.