腦膜瘤“腦膜尾征”的MRI表現(xiàn)及其病理學(xué)基礎(chǔ)

程敬亮，趙藝?yán)?，王斐斐，閆晨宇，白 潔，張會(huì)霞，崔曉琳

腦膜瘤是中樞神經(jīng)系統(tǒng)的常見腫瘤，占顱內(nèi)原發(fā)腫瘤的15%～20%[1]，為顱內(nèi)最常見的非膠質(zhì)細(xì)胞腫瘤[2]，常有術(shù)后復(fù)發(fā)?！澳X膜尾征”是增強(qiáng)對(duì)比磁共振成像(magnetic resonance imaging, MRI)圖像中被認(rèn)為增厚的硬腦膜，因象一條從腦膜瘤體上延伸的尾巴而得名，曾被認(rèn)為是腦膜瘤的特有征象。關(guān)于“腦膜尾征”的性質(zhì)，起初被認(rèn)為是腦膜瘤直接浸潤的結(jié)果，但后來研究發(fā)現(xiàn)非新生物性的反應(yīng)性變化也可產(chǎn)生。但對(duì)腦膜瘤而言，“腦膜尾征”是腫瘤浸潤抑或炎癥反應(yīng)的結(jié)果，術(shù)中是否常規(guī)切除仍存在爭議?；诖耍覀儗?duì)經(jīng)增強(qiáng)MRI顯示并經(jīng)手術(shù)及病理證實(shí)的腦膜瘤所具有的“腦膜尾征”進(jìn)行了病理學(xué)觀察。

1 材料與方法

1.1 臨床資料

收集本院術(shù)前經(jīng)MRI檢查顯示有“腦膜尾征”的腦膜瘤患者45例，其中男15例，女30例。年齡9～80歲，平均50.9±12.7歲。臨床表現(xiàn)為頭痛40例，癲癇7例，偏癱7例，視野缺損6例，共濟(jì)失調(diào)7例，惡心、嘔吐38例。

1.2 MRI檢查

利用SIEMENS超導(dǎo)1.0T MRI掃描儀，行軸位、冠狀位、矢狀位平掃及增強(qiáng)掃描。掃描參數(shù)為自旋回波(SE)序列 T1WI(TR/TE 500ms/30ms)和T2WI(TR/TE 3000ms/80ms)，軸面層厚7 mm，矢狀面和冠狀面層厚5 mm。增強(qiáng)掃描時(shí)經(jīng)靜脈注射順磁性對(duì)比劑馬根維顯注射液(德國先靈公司生產(chǎn))，劑量為0.1 mmol/kg，掃描參數(shù)同平掃T1WI。

1.3 “腦膜尾征”的MRI診斷標(biāo)準(zhǔn)

參照Goldsher等提出的腦膜尾征MRI標(biāo)準(zhǔn)[3]，對(duì)腦膜尾征進(jìn)行界定：①在相同部位至少相鄰二個(gè)層面(層厚5mm)有“尾征”表現(xiàn)；②與腫瘤相鄰部位表現(xiàn)最厚，而遠(yuǎn)離部位逐漸變?。虎墼鰪?qiáng)后強(qiáng)化程度超過腫瘤本身的強(qiáng)化程度。

1.4 標(biāo)本獲取與制作方法

術(shù)前由影像科醫(yī)師和神經(jīng)外科醫(yī)師共同確認(rèn)MRI腦膜尾征；術(shù)中由術(shù)者及其助手在肉眼或手術(shù)顯微鏡下，切除腦膜瘤的硬腦膜附著點(diǎn)及其MRI腦膜尾征相應(yīng)部分的硬腦膜；術(shù)后將瘤體與腦膜尾組織一起用10%的福爾馬林液固定，石蠟包埋，HE染色，做常規(guī)病理學(xué)檢查。本研究所有患者均獲取了瘤體組織和“腦膜尾征”相應(yīng)處的硬腦膜組織。

1.5 MRI圖像分析觀察指標(biāo)

腦膜瘤瘤體觀察指標(biāo)包括部位、大小、形態(tài)、邊緣、信號(hào)強(qiáng)度、均勻度、強(qiáng)化程度、瘤周水腫及鄰近組織結(jié)構(gòu)受侵情況。腦膜尾征觀察指標(biāo)包括：①平掃是否顯示腦膜尾征；②腦膜尾征位于腫瘤的一側(cè)、二側(cè)或多側(cè)；③腦膜尾的形態(tài)：長尾(＞3 cm)、短尾(＜3 cm)、不對(duì)稱尾、串珠尾；④顯示層面：二層、三層或三層以上。

圖1 A.上矢狀竇及大腦鐮旁腦膜瘤，“腦膜尾征”位于腫瘤后側(cè)；B.大腦凸面腦膜瘤，“腦膜尾征”位于腫瘤前、后兩側(cè)；C.嗅溝腦膜瘤，“腦膜尾征”位于腫瘤前側(cè)；D.小腦天幕腦膜瘤，“腦膜尾征”位于腫瘤前、后兩側(cè)

1.6 病理學(xué)檢查

腦膜瘤瘤體的病理學(xué)檢查內(nèi)容包括：①腫瘤的分級(jí)及分類；②腫瘤包膜是否完整及其組成成分?！澳X膜尾征”相應(yīng)的硬腦膜組織病理學(xué)檢查內(nèi)容包括：①有無腫瘤細(xì)胞浸潤；②有無硬腦膜的結(jié)締組織反應(yīng)性增生；③有無血管擴(kuò)張、增生。

1.7 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

采用SPSS 10.0統(tǒng)計(jì)分析軟件，多個(gè)樣本構(gòu)成比的比較及兩變量間的關(guān)聯(lián)性采用χ2檢驗(yàn)，以α=0.05為檢驗(yàn)水準(zhǔn)。

2 結(jié)果

2.1 MRI圖像分析結(jié)果

腫瘤的分布部位：45例腦膜瘤中，上矢狀竇及大腦鐮旁8例(圖1A)，大腦凸面13例(圖1B)，嗅溝5例(圖1C)，鞍結(jié)節(jié)2例，蝶骨嵴8例，小腦天幕5例(圖1D)，橋腦小腦角4例。

圖2 A.瘤體病理切片示上皮型腦膜瘤，由腦膜瘤細(xì)胞組成，排列成片狀和巢狀，可見少量間質(zhì)；B.腦膜尾病理切片示有大量腫瘤細(xì)胞浸潤，光鏡下可見多個(gè)成團(tuán)狀或巢狀腫瘤細(xì)胞聚集在纖維結(jié)締組織中

圖3 A.腦膜瘤瘤體病理切片示砂粒體型腦膜瘤，瘤組織形成大量的同心圓鈣化小體；B.腦膜尾病理切片示纖維結(jié)締組織中可見血管擴(kuò)張、充血，未見瘤組織浸潤

腫瘤的形態(tài)和大小：30例呈類圓形或橢圓形，15例呈分葉狀生長；42例為寬基底，3例窄基底。最小者約2.0cm×1.8 cm×1.8 cm，最大者約8.0cm×8.0cm×6.3 cm。腫瘤最大徑＜3 cm腦膜瘤2例，3～5 cm 腦膜瘤22例，＞5 cm腦膜瘤21例。

瘤體-腦組織界面：45例中，瘤體-腦組織界面清晰者37例，不清晰者8例。

瘤周水腫：參照文獻(xiàn)標(biāo)準(zhǔn)[4]，45例腦膜瘤中，0度及Ⅰ度水腫占73.3%(33/45)，Ⅱ度水腫占20.0%(9/45)，Ⅲ度水腫占6.7%(3/45)。0～Ⅰ度瘤周水腫的腦膜瘤33例，Ⅱ～Ⅲ度瘤周水腫的腦膜瘤12例。水腫呈指套狀、月暈狀或不規(guī)則狀。

腦膜尾征：本組45例腦膜瘤MRI平掃時(shí)均無腦膜尾征顯示，靜脈注射Gd-DTPA后腫瘤均顯著強(qiáng)化，并出現(xiàn)尾狀的硬膜增強(qiáng)帶(腦膜尾征)；腦膜尾征位于腫瘤的一側(cè)的有33例(圖1A、1C)，腦膜尾征位于腫瘤的兩側(cè)的有12例(圖1B、1D)；相鄰二個(gè)層面有腦膜尾征的16例，相鄰三個(gè)層面有腦膜尾征的25例，三個(gè)層面以上有腦膜尾征的4例；其中，長尾22例(圖1C、1D)，短尾5例(圖1A、1B)，不對(duì)稱尾12例(圖1D)，串珠尾6例。

2.2 手術(shù)所見

45例腦膜瘤中，37例為瘤體-腦組織界面清楚、完整包膜的腫塊，8例為瘤體-腦組織界面不清、包膜不完整的腫塊，與MRI圖像顯示相同；腫瘤的大小、形態(tài)和部位與MRI圖像顯示也基本相同；紅色腦膜尾29例，白色腦膜尾16例；腦膜尾表面光滑者20例，表面有絨毛狀隆起者25例。質(zhì)地較韌者40例，質(zhì)地軟者5例。

2.3 病理結(jié)果

瘤體病理學(xué)檢查結(jié)果：依據(jù)2000年世界衛(wèi)生組織(WHO)的腦膜瘤分級(jí)、分類方法[5]，45例腦膜瘤中，上皮型9例，混合型12例，纖維型9例，惡性腦膜瘤2例，化生型1例，分泌型1例，淋巴細(xì)胞-漿細(xì)胞豐富型1例，血管瘤型2例，砂粒體型4例，非典型性2例，透明細(xì)胞型1例，脊索瘤樣型1例。Ⅰ級(jí)腦膜瘤39例，Ⅱ級(jí)腦膜瘤4例，Ⅲ級(jí)腦膜瘤2例。

“腦膜尾征”相應(yīng)的硬腦膜組織病理學(xué)檢查結(jié)果：45例中，有腫瘤細(xì)胞浸潤的腦膜尾37例，占82.2%(圖2)；血管擴(kuò)張、增生為主、未見腫瘤細(xì)胞浸潤的腦膜尾5例，占11.1%(圖3)；以硬腦膜結(jié)締組織反應(yīng)性增生為主、未見腫瘤細(xì)胞浸潤的腦膜尾3例，占6.7%。

2.4 關(guān)于“腦膜尾征”的統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

腦膜尾征有無腫瘤細(xì)胞浸潤與腦膜尾征的形態(tài)、腦膜瘤的大小無顯著相關(guān)性，但與瘤周水腫的程度、腦膜瘤良惡性有顯著相關(guān)性(表1～4)。

表1 45例腦膜瘤腦膜尾征有無腫瘤細(xì)胞浸潤與腦膜尾征形態(tài)的關(guān)系

表2 45例腦膜瘤腦膜尾征組織中有無腫瘤細(xì)胞浸潤與腦膜瘤大小的關(guān)系

表3 45例腦膜瘤腦膜尾征有無腫瘤細(xì)胞浸潤與瘤周水腫程度的關(guān)系

表4 45例腦膜瘤腦膜尾征組織中有無腫瘤細(xì)胞浸潤與腦膜瘤分級(jí)的關(guān)系

3 討論

1989年Wilms[6]等在MRI圖像中首先描述了“腦膜尾征”，1990年Goldsher[3]等制定了“腦膜尾征”的MRI診斷標(biāo)準(zhǔn)，即在增強(qiáng)T1WI上，腫瘤鄰近硬膜增厚并且信號(hào)強(qiáng)度增加，并認(rèn)為“腦膜尾征”是腦膜瘤的一個(gè)高度特異的征象，是鑒別腦膜瘤與其他顱內(nèi)腫瘤的一個(gè)常見而有效的征象，但近來許多病例報(bào)道“腦膜尾征”也出現(xiàn)在非腦膜瘤的腫瘤或炎癥病變中[7-12]。

Mirimanoff[13]等經(jīng)過系列的研究分析發(fā)現(xiàn)，腦膜瘤全切后5年、10年、15年的復(fù)發(fā)率分別達(dá)7%、20%和32%，提出腫瘤復(fù)發(fā)除與原發(fā)灶殘存瘤細(xì)胞有關(guān)外，腫瘤局部浸潤更應(yīng)受到重視。Wallace[14]等認(rèn)為，術(shù)前了解腫瘤是否侵襲附近硬膜，對(duì)術(shù)中決定是否切除腫瘤附近的硬膜，以阻止或減少腫瘤局部復(fù)發(fā)極為重要。Kawahara[15]等對(duì)伴有“腦膜尾征”的腦膜瘤的組織病理學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，腫瘤的附著處富含擴(kuò)張的血管，因此推測(cè)腫瘤細(xì)胞侵犯腫瘤的附著處血管并大量聚集于內(nèi)，使相鄰的硬腦膜充血，增強(qiáng)后局部硬腦膜明顯強(qiáng)化，即出現(xiàn)“腦膜尾征”[16]。

本組45例腦膜瘤中，在增強(qiáng)T1WI上均可見不同形態(tài)“腦膜尾征”。通過觀察45例“腦膜尾征”對(duì)應(yīng)的腦膜組織病理檢查發(fā)現(xiàn)，37例(82.2%)有腦膜瘤細(xì)胞的浸潤，光鏡下可見多個(gè)成團(tuán)狀或巢狀腫瘤細(xì)胞聚集在纖維結(jié)締組織中；3例(6.7%)光鏡下僅見大量的結(jié)締組織反應(yīng)性增生，未見腫瘤細(xì)胞；5例(11.1%)光鏡下可見大量紅細(xì)胞及增生的血管和炎癥細(xì)胞浸潤，未見腫瘤細(xì)胞。通過統(tǒng)計(jì)學(xué)方法處理獲得，“腦膜尾征”組織中有無腫瘤細(xì)胞浸潤與腦膜尾征的形態(tài)、大小之間均無顯著相關(guān)性；“腦膜尾征”組織中有無腫瘤細(xì)胞浸潤與腦膜瘤瘤周水腫、腫瘤良惡性程度均有顯著相關(guān)性。筆者的研究結(jié)果表明，通過“腦膜尾征”的形態(tài)及大小不能夠判斷腦膜尾組織中是否有腫瘤細(xì)胞的浸潤；腦膜瘤瘤周水腫的程度能夠反映腦膜尾組織中的腫瘤細(xì)胞浸潤程度，水腫范圍愈大，浸潤程度愈高；“腦膜尾征”可能是腫瘤浸潤和富血管的腦膜瘤局部炎癥反應(yīng)共同作用的結(jié)果，且大多數(shù)腦膜尾征組織中存在有腫瘤細(xì)胞浸潤(82.2%)，提示臨床醫(yī)生在切除腦膜瘤瘤體的同時(shí)，應(yīng)常規(guī)切除腦膜尾征對(duì)應(yīng)的腦膜組織，預(yù)防和減少術(shù)后腦膜瘤的復(fù)發(fā)。

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