冷馴化對黑腹絨鼠能量代謝和產(chǎn)熱的影響

許 婧, 鮑毅新, 謝鴻鍇, 劉松濤, 宋麗霞, 姚建東

(浙江師范大學 生態(tài)研究所,浙江 金華 321004)

溫度、光周期、食物資源(可利用食物數(shù)量和質(zhì)量)等環(huán)境因子的季節(jié)性變化能使許多動物的生理和行為發(fā)生變化，并影響動物的生存和物種的延續(xù).而動物形態(tài)、生理和行為的適應性調(diào)節(jié)，又有利于它們在季節(jié)性變化的環(huán)境中存活.這些環(huán)境因子中，光周期(短光照)在冬季來臨前可以作為信號引起小型嚙齒動物代謝率發(fā)生適應性變化，但在冬季到來后，較低的環(huán)境溫度才是最大代謝率即對寒冷的耐受能力在很大程度上提高的主要原因[1-2].已有許多研究通過實驗條件下的冷馴化和脫冷馴化揭示不同物種適應環(huán)境溫度變化的策略和模式，結(jié)果表明低溫是導致哺乳動物產(chǎn)熱增加的有效刺激[3]，如布氏田鼠(Microtusbrandti)[4]、高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)[5]和長爪沙鼠(Merionesunguiculatus)[6]等.

國內(nèi)外關于低溫與小型嚙齒動物代謝產(chǎn)熱能力關系的研究多以北方的物種居多[7-11].南方的小型嚙齒動物在冬天也要經(jīng)受寒冷的脅迫，但有關的研究相對薄弱，僅見南美的鹿鼠(Peromyscusmaniculatus)[12]、我國橫斷山脈的高山姬鼠(Apodemuschevrieri)[13]和大絨鼠(Eothenomysmiletus)[14]等能量收支和產(chǎn)熱特征的測定.黑腹絨鼠(Eothenomeysmelanogaster)隸屬于嚙齒目(Rodentia)倉鼠科(Cricetidae)絨鼠屬(Eothenomys),分布較為廣泛，是我國南方常見的鼠種之一.對于該鼠已有種群年齡組成、繁殖、食性、巢區(qū)和領域的研究[15]，洞道結(jié)構(gòu)和日食量的研究[16],以及消化道的季節(jié)性變化的研究[17].黑腹絨鼠具有較高的基礎代謝率(BMR)、熱傳導率和體溫,以及較寬的熱中性區(qū)，這種產(chǎn)熱特征和體溫調(diào)節(jié)模式與其生活習性、棲息生境等因素密切相關[18].本文以黑腹絨鼠為實驗對象，測定冷馴化過程中其體質(zhì)量、能量攝入、代謝率、褐色脂肪組織(BAT)的產(chǎn)熱特征等指標的變化，探討其在低溫條件下的適應性規(guī)律.

1 材料和方法

1.1 實驗動物

黑腹絨鼠在2008年11月活捕自浙江省義烏山坡旱地.該地區(qū)屬于亞熱帶季風氣候，溫和濕潤，四季分明，全年平均氣溫17.2 ℃左右，月平均氣溫以7月份最高(29.3 ℃)，1月份最低(4.6 ℃).從野外捕回的動物均先置室內(nèi)適應性飼養(yǎng)1星期，自然光照和室溫，單籠飼養(yǎng)無巢材，喂以統(tǒng)一的維持鼠飼料，自由飲水.之后隨機分為5組，每組8只，在低溫(5±1) ℃,光照12 L:12 D下分別馴化0,7,14,21和28 d，其他實驗條件均不變.實驗個體均為非繁殖期的成年個體,且體質(zhì)量為20.0～35.0 g.

1.2 能量收支的測定

能量攝入采用代謝籠法測定，每只黑腹絨鼠對應1個代謝籠，無巢材.7 d為1周期，在第0，7，14，21和28天時定時定量給每只動物喂食，次日同一時間小心收集剩余食物、糞便,并稱量體質(zhì)量.每次投食和收集時間均為13:00-15:00.收集的食物和糞便在65 ℃的烘箱中干燥至恒重，分別稱質(zhì)量.取部分樣品(0.5～1.0 g，精確到0.001 g)用德國IKA公司生產(chǎn)的C200氧彈熱量計測定熱值，食物測3次取平均值，每次每只動物的糞便都進行測定.體質(zhì)量為實驗前后的平均值.

根據(jù)Drozdz[19]和Grodzinski[20]的報道，尿能按消化能的2%計算，其他參數(shù)計算公式如下:

攝入能=攝入干物質(zhì)量×食物熱值 (kJ/d);

糞便能=糞便干質(zhì)量×糞便熱值 (kJ/d);

消化能=攝入能-糞便能 (kJ/d);

可代謝能=消化能-尿能=消化能×98%;

消化率=(消化能/攝入能)×100%;

可代謝能效率=(可代謝能/攝入能)×100%.

1.3 代謝率的測定

每只黑腹絨鼠在馴化前和馴化結(jié)束時進行代謝率測定.基礎代謝率(BMR)和非顫抖性產(chǎn)熱(NST)均以單位時間內(nèi)單位體質(zhì)量的耗氧量表示，單位為mL/(g·h),采用封閉式流體壓力呼吸測定儀測定，水浴控制溫度±1 ℃,呼吸室體積為3.6 L，用KOH和硅膠吸收呼吸室內(nèi)的CO2和水分.黑腹絨鼠熱中性區(qū)為25～30 ℃[18]，所以其BMR測定溫度為(26±1) ℃，在09:00-17:00進行.動物實驗前禁食3 h，放入呼吸室內(nèi)適應30 min，每隔5 min記錄1次耗氧量，為時1 h，選取2個連續(xù)穩(wěn)定的最低值計算BMR.實驗前后稱量動物體質(zhì)量.BMR測定后,動物皮下注射去甲腎上腺素0.8 mg/kg[3]，測定30 min內(nèi)動物的最大呼吸量作為NST值.

1.4 線粒體的制備

代謝率測定后將試驗鼠斷頸處死，迅速而小心地取出肩胛部褐色脂肪組織(BAT)和肝臟,置于蔗糖溶液中清洗(冰浴)，將剪碎的組織放入玻璃Teflon勻漿器內(nèi)加入一定體積的勻漿液勻漿,3 200 r/min 4 ℃離心10 min，取上清液于8 740 r/min 4 ℃離心10 min，棄上清液,清洗沉淀，再于8 740 r/min 4 ℃離心10 min.取沉淀線粒體加少量提取液(m(沉淀)∶V(提取液)=1∶1)懸浮，然后進行相關測定[21].

1.5 蛋白質(zhì)含量和酶活性的測定

以牛血清蛋白作為標準品，用Folin-phenol法測定BAT和肝臟線粒體的蛋白質(zhì)含量.用英國Hansatech儀器有限公司生產(chǎn)的鉑氧電極-溶氧儀進行BAT線粒體的細胞色素C氧化酶(COX)活性的測定[22]，反應杯體積為2 mL，其中包括10 μL樣品溶液、10 μL細胞色素C溶液和1.98 mL基質(zhì)液，通過水浴循環(huán)保持溫度在25 ℃.

1.6 數(shù)據(jù)統(tǒng)計與分析

采用SPSS for Windows 15.0軟件包進行統(tǒng)計分析.經(jīng)Kolmogorov-Smirnov檢驗，所有數(shù)據(jù)都呈正態(tài)分布.BMR和NST在冷馴化前后的比較用配對樣本t-檢驗；實驗各組數(shù)據(jù)采用單因素方差分析和單因子方差分析多重比較(Durcan法)進行分析；用單因素協(xié)方差分析檢驗馴化期間體質(zhì)量的變化.P<0.05為差異顯著，P<0.01為差異極顯著，結(jié)果均以平均值±標準誤表示.

2 結(jié) 果

2.1 冷馴化對體質(zhì)量、能量攝入和消化的影響

馴化前黑腹絨鼠平均體質(zhì)量為(29.30±2.42) g，且組間無顯著性差異(F(4,35)=2.236,P>0.05).冷馴化中黑腹絨鼠體質(zhì)量略有下降，21 d時平均體質(zhì)量比馴化前降低5.3%.經(jīng)協(xié)方差分析得到體質(zhì)量隨冷馴化時間變化顯著的結(jié)果(F(4,35)=2.809,P<0.05.見表1).

與對照組(冷馴化0 d)比較，在冷馴化7 d時，黑腹絨鼠的每日攝入能開始顯著增加(P<0.05)，冷馴化21 d時比對照組增加44.6%，差異極顯著(P<0.01).經(jīng)單因子方差分析多重比較，各實驗組消化能差異極顯著(F(4,35)=8.813,P<0.01).每日消化能和代謝能隨著冷馴化時間的增加而增加,且差異極顯著(F(4,35)=8.512,P<0.01)，冷馴化21 d時達到最大；每日消化率和可代謝能效率顯著地增加，冷馴化21 d時達到最大(F(4,35)=3.082,P<0.05).冷馴化條件下每日糞便能無顯著變化(F(4,35)=1.324,P>0.05.見表1).

表1 冷馴化對黑腹絨鼠體質(zhì)量、能量攝入和消化的影響

2.2 冷馴化對基礎代謝率(BMR)和非顫抖性產(chǎn)熱(NST)的影響

馴化前所有實驗組黑腹絨鼠的BMR差異不顯著(F(4,35)=0.583,P>0.05).隨著冷馴化時間的延長，其BMR逐漸增加，冷馴化21 d組馴化前后BMR的增幅最大(t=-18.809,df=7,P=0.000)，28 d組BMR增幅又有所下降.馴化后各實驗組BMR差異極顯著(F(4,35)=7.922,P<0.01.見圖1).

不同的字母表示差異顯著

馴化前所有實驗組黑腹絨鼠的NST差異不顯著(F(4,35)=0.098,P>0.05).隨著冷馴化時間的延長，其NST逐漸增加，馴化7 d組與馴化前相比NST顯著增加16.6%(t=-2.657,df=7,P=0.033);馴化14,21和28 d組與馴化前相比差異均為極顯著(P<0.01)，馴化21 d組NST較馴化前增加了34.1%(t=-6.700,df=7,P=0.000)，增幅為各實驗組中最大.馴化后各實驗組NST差異極顯著(F(4,35)=8.850,P<0.01.見圖2).

不同的字母表示差異顯著

2.3 冷馴化對BAT相對質(zhì)量、線粒體蛋白含量和COX活性的影響

隨著冷馴化時間的延長，黑腹絨鼠BAT的相對質(zhì)量增加且幅度逐漸變大，到21 d時達到最大，28 d又有所下降(F(4,35)=6.896,P<0.01)；BAT線粒體蛋白含量逐漸增加，馴化7 d組與對照組差異顯著(P<0.05);馴化14,21和28 d組均與對照組差異極顯著(P<0.01)，馴化21 d組蛋白含量達到最高水平，為對照組的1.97倍，各實驗組差異極顯著(F(4,35)=18.607,P<0.01.見圖3).

不同的字母表示差異顯著

BAT線粒體COX在單位質(zhì)量組織中的活性隨冷馴化時間的延長而逐漸提高，各馴化組與對照組呈極顯著差異(F(4,35)=23.931,P<0.01).馴化7,14和28 d組分別比對照組增加38.7%,88.0%和146.0%，馴化21 d組增加186.0%.BAT線粒體COX與蛋白質(zhì)的比活性也隨冷馴化時間的延長而逐漸升高，馴化21 d時達到最大值，為對照組的1.44倍，馴化28 d時又有所下降，各實驗組間呈顯著差異(F(4,35)=3.904,P<0.05.見圖4).

不同的字母表示差異顯著

3 討 論

3.1 體質(zhì)量和能量收支

黑腹絨鼠在(5±1) ℃冷馴化中平均體質(zhì)量緩慢下降，第21天達到顯著水平，這是由于室內(nèi)實驗中食物條件充足排除了野外食物資源短缺的狀況，但無巢材的完全冷暴露則導致非冬眠的黑腹絨鼠需消耗更多的能量以維持體溫.表明在溫度足夠低的條件下，盡管食物充足，黑腹絨鼠同化的能量也不足以調(diào)節(jié)體溫和維持自身所需，從而適當動用了體內(nèi)儲存的脂肪.這種現(xiàn)象也存在于其他小型哺乳動物中，如根田鼠(Microtusoeconomus)[1]、布氏田鼠[23]和金色中倉鼠(Marmotamonax)[24].棲息于不同生境的鼠種，其體質(zhì)量對于低溫的反應不同.對大多數(shù)田鼠亞科動物如草原田鼠(Microtusochrogaster)和草甸田鼠(Microtuspennsylvanicus)來說，低溫條件下體質(zhì)量均明顯下降[8,25-26]；大絨鼠和高山姬鼠分布于亞熱帶向溫帶過渡的橫斷山脈，該地區(qū)年溫差小、日溫差大，低溫下體質(zhì)量和體溫的降低有助于減少能量的絕對需求[13-14]；而棲息在熱帶和亞熱帶高原地區(qū)的中緬樹鼩(Tupaiabelangeri)，由于晝夜溫差大，體質(zhì)量增加可以減少相對體表面積，有利于減少整個個體的熱傳導性[27-28].本實驗黑腹絨鼠生長在亞熱帶季風氣候山區(qū)，多棲息于農(nóng)田、草叢、灌叢，冬季里食物資源相對較豐富，氣候較穩(wěn)定，致使其沒有儲食習慣且不冬眠，體質(zhì)量適度降低有利于其活動性的增加和能量需求的相對減少.

3.2 基礎代謝率(BMR)和非顫抖性產(chǎn)熱(NST)

BMR是恒溫動物維持正常生理機制的最小產(chǎn)熱速率，是動物在靜止和后吸收狀態(tài)下維持身體各項基本功能所需的最小能量值[23].低溫下一些高緯度小型獸類BMR的增加幅度比較低，如：黑線姬鼠BMR在冷馴化第5周才達到顯著差異，為初始水平的125%[36]；達烏爾黃鼠(Spermophilusdauricus)BMR在低溫馴化4周后為對照的111.5%[7]；長爪沙鼠BMR在冷馴化后為對照的107.6%[37].而南方小型哺乳動物的BMR對低溫的響應相對較敏銳，如大絨鼠在冷馴化28 d后BMR增加率達73.7%，中緬樹鼩BMR比初始水平增加34.2%[14,38].本實驗測得黑腹絨鼠BMR隨冷馴化時間迅速提高，7 d時達到顯著水平，21 d時提高了50.1%，說明其具有較高調(diào)節(jié)BMR的能力，在抵御寒冷脅迫中發(fā)揮著積極的作用.

對非冬眠動物來說，具有較高的調(diào)節(jié)NST的能力可部分緩解體溫調(diào)節(jié)過程中對能的需求，減輕動物為獲取高質(zhì)量食物所帶來的一系列生存壓力[39].黑腹絨鼠的NST在冷馴化期間顯著增加，并且幅度逐漸加大，說明低溫因子能刺激其NST能力的快速增加.許多研究也表明低溫能促使絕大多數(shù)小型嚙齒類動物的NST提高[40-42].但是,南北物種產(chǎn)熱適應性策略有所不同，北方物種主要依靠NST的增加，而南方物種大多依靠BMR的增加[43-44].云南地區(qū)大絨鼠和高山姬鼠在冷馴化28 d后NST增加幅度只有22.04%和13.73%[45].同樣，冷馴化期間黑腹絨鼠NST增加的最大幅度(34.1%)沒有其BMR(50.1%)明顯，也不及北方的布氏田鼠(提高174.6%)[46]、達烏爾黃鼠(提高85%)[7]等.NST在適應性產(chǎn)熱中所占的比率由北方向南方逐漸降低,南北方動物這種不同的產(chǎn)熱適應策略的內(nèi)部機制還有待進一步探究.

3.3 褐色脂肪組織(BAT)的產(chǎn)熱特征

在小型哺乳動物中，BAT是一類特殊的脂肪組織，具有高密度線粒體，氧化速率高，產(chǎn)熱能力強[47]，是NST的主要產(chǎn)熱器官.因此，BAT在動物體內(nèi)的數(shù)量決定NST能力的高低[48].黑腹絨鼠BAT的相對質(zhì)量隨冷馴化時間的延長而迅速增加，這與其他小型哺乳動物的研究結(jié)果相似，如:草原田鼠[49]、白足鼠(Peromyscusleucopus)[50]、高原鼠兔[51]和根田鼠[10]等.BAT的增補包括細胞的增殖分化和線粒體的生成等[52].黑腹絨鼠BAT線粒體蛋白含量在冷馴化期間顯著增加，21 d時比對照組增加了97.9%，說明蛋白含量的增加是BAT相對質(zhì)量變化的重要原因之一，同時也導致了低溫下NST的迅速提高.

BAT產(chǎn)熱能力的增強還伴隨BAT COX活性的凈增加[1,53]，因為細胞色素氧化酶的活性可以指示組織的最大氧化水平，一般作為測定組織氧化能力的指標[19].研究證實低溫馴化增強了布氏田鼠和長爪沙鼠等許多小型嚙齒動物BAT COX活性[44,46,54].而黑腹絨鼠在冷馴化期間BAT COX活性14 d時呈顯著增加，21 d時比對照組增加186%，與BAT蛋白含量的變化相似;而其BAT COX比活性在14 d時增加幅度不大，但在21和28 d時極顯著增加(43.9%和34.1%).可見,BAT COX活性的提高是適應性產(chǎn)熱增加的內(nèi)部動力之一.同時發(fā)現(xiàn)，BAT COX比活性的增加幅度沒有BAT COX活性明顯，但是兩者存在相似的變化趨勢.說明低溫條件下BAT線粒體不僅通過蛋白含量的增加，也通過蛋白本身氧化酶活性的提高來參與熱能調(diào)節(jié).

當外界環(huán)境發(fā)生變化或進行馴化時，不同物種生理特征發(fā)生變化的反應期和達到穩(wěn)定狀態(tài)所必需的時間是不一樣的[12].黑腹絨鼠能量攝入、代謝率、BAT產(chǎn)熱活性均在21 d達到最高水平或趨于穩(wěn)定，可能與南方小型哺乳動物生境環(huán)境、生活習性和體溫調(diào)節(jié)模式有關.在21 d時黑腹絨鼠調(diào)整了體溫調(diào)節(jié)策略，適應了冷馴化的條件，線粒體的生成速度和細胞氧化效率有所減慢，從而導致各項代謝指標出現(xiàn)下降或趨于穩(wěn)定的狀態(tài).

綜上，冷脅迫促使黑腹絨鼠不僅在整體組織水平上增加能量攝入、消化效率、基礎代謝率和非顫抖性產(chǎn)熱，而且使其BAT細胞內(nèi)線粒體蛋白含量和酶活性也顯著地提高，這些變化保證了黑腹絨鼠在低溫環(huán)境中體溫的恒定和正常生理活動的進行.另外，黑腹絨鼠在代謝率提高的幅度、生理穩(wěn)態(tài)時間等方面表現(xiàn)出的特征，在一定程度上反映了棲息于我國東南部亞熱帶山區(qū)小型嚙齒動物的能量代謝和產(chǎn)熱調(diào)節(jié)模式的特殊性.

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