紅樹(shù)林種植-養(yǎng)殖耦合系統(tǒng)中尼羅羅非魚(yú)的食源分析＊

徐姍楠,陳作志,黃洪輝,黃小平,李適宇

(1.中山大學(xué)環(huán)境科學(xué)與工程學(xué)院,廣東廣州510275;2.農(nóng)業(yè)部海水養(yǎng)殖生態(tài)與質(zhì)量控制重點(diǎn)開(kāi)放實(shí)驗(yàn)室,中國(guó)水產(chǎn)科學(xué)研究院南海水產(chǎn)研究所,廣東廣州510300;3.中國(guó)科學(xué)院海洋生物資源可持續(xù)利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,中國(guó)科學(xué)院南海海洋研究所,廣東廣州510301)

近年來(lái),被譽(yù)為“藍(lán)色農(nóng)業(yè)”的海水養(yǎng)殖業(yè)發(fā)展迅速,逐漸成為開(kāi)發(fā)利用海洋資源的重要產(chǎn)業(yè)[1]。海水養(yǎng)殖業(yè)在帶來(lái)重要經(jīng)濟(jì)與社會(huì)效益的同時(shí),也影響了近海的生態(tài)環(huán)境,其中養(yǎng)殖水環(huán)境的污染已成為制約水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)持續(xù)健康發(fā)展的最突出問(wèn)題[2]。因此,如何凈化養(yǎng)殖水體,改善養(yǎng)殖水環(huán)境,保證養(yǎng)殖系統(tǒng)的生態(tài)安全和食品健康,是管理者、研究人員和水產(chǎn)從業(yè)者所面臨共同挑戰(zhàn)。紅樹(shù)林種植-養(yǎng)殖生態(tài)耦合模式即利用紅樹(shù)植物有效吸收水產(chǎn)動(dòng)物生長(zhǎng)過(guò)程中代謝產(chǎn)生的氮、磷等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì),從而降低養(yǎng)殖自身污染,改善海區(qū)環(huán)境,避免養(yǎng)殖海區(qū)富營(yíng)養(yǎng)化,從而促進(jìn)養(yǎng)殖水產(chǎn)動(dòng)物健康生長(zhǎng)。經(jīng)實(shí)踐證明[3],紅樹(shù)林種植-養(yǎng)殖耦合系統(tǒng)是一種新型的、環(huán)境友好的灘涂海水養(yǎng)殖模式。

在特定的生態(tài)系統(tǒng)中,各種生物種群之間的攝食關(guān)系、營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)和能量流動(dòng)是生態(tài)學(xué)研究的難題。目前,對(duì)天然紅樹(shù)林生態(tài)系統(tǒng)的營(yíng)養(yǎng)關(guān)系及食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)已有了充分的研究[4-6],然而,人工紅樹(shù)林種植-養(yǎng)殖耦合系統(tǒng)中養(yǎng)殖動(dòng)物的食物來(lái)源以及紅樹(shù)植物與養(yǎng)殖動(dòng)物之間的互利耦合機(jī)制還未見(jiàn)報(bào)道。本研究以穩(wěn)定同位素技術(shù)為手段,結(jié)合胃含物分析法,追蹤和比較了不同生境中(紅樹(shù)林種植-養(yǎng)殖耦合人工系統(tǒng)和無(wú)紅樹(shù)林的對(duì)照養(yǎng)殖塘)大規(guī)格尼羅羅非魚(yú)Oreochrom is niloticus的食物來(lái)源,初步評(píng)價(jià)了不同養(yǎng)殖系統(tǒng)中初級(jí)生產(chǎn)力對(duì)魚(yú)類的能量貢獻(xiàn),為建立健康、安全、高效的灘涂養(yǎng)殖模式及其推廣應(yīng)用提供科學(xué)的理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究地點(diǎn)

研究地點(diǎn)位于深圳市寶安區(qū)沙井鎮(zhèn)海上田園風(fēng)光旅游區(qū)(113°45′53.0″E,22°43′14.4″N)內(nèi)的紅樹(shù)林種植-養(yǎng)殖系統(tǒng)示范區(qū)。該地區(qū)瀕臨珠江口東海岸,灘涂資源豐富,從東北向西南每隔2～3 km有一條河涌入海,成片魚(yú)塘分布于河涌之間。魚(yú)塘與河涌由圍堤相隔,漲潮時(shí)(平均高潮位2.40 m,平均低潮位1.04 m)海水進(jìn)入河涌,并通過(guò)水閘控制流入或流出魚(yú)塘。該區(qū)域?qū)倌蟻啛釒ШＱ蠹撅L(fēng)氣候,全年溫暖濕潤(rùn),雨量充沛,年平均氣溫24℃,多年平均降雨量1 875 mm。

在國(guó)家863計(jì)劃的支持下,我們于2007年4月構(gòu)建了紅樹(shù)林種植-養(yǎng)殖耦合系統(tǒng),由1個(gè)種植木欖Bruguiera gym norrhiza純林、1個(gè)種植紅海欖Rhizophora stylosa純林、1個(gè)種植木欖-紅海欖混交林(種植比1∶1),1個(gè)不種紅樹(shù)植物的對(duì)照塘組成,面積共9.85×105m2,塘內(nèi)養(yǎng)殖水直接由海排入且養(yǎng)殖過(guò)程不換水。采用種植島的方式種植紅樹(shù),均以1年生樹(shù)苗種植,種植面積占養(yǎng)殖塘總面積的15%。2007年8月分別在不同系統(tǒng)中投放尼羅羅非魚(yú)苗種,魚(yú)苗體長(zhǎng)20～30 mm,平均體質(zhì)量(0.22±0.05)g,均不投餌,在天然條件下養(yǎng)殖。系統(tǒng)運(yùn)轉(zhuǎn)1 a后的監(jiān)測(cè)結(jié)果表明,在新型種植-養(yǎng)殖耦合系統(tǒng)中,木欖-紅海欖混交林養(yǎng)殖塘的紅樹(shù)生長(zhǎng)良好,對(duì)養(yǎng)殖水體的凈化能力也較純林種植塘更強(qiáng)。本研究的尼羅羅非魚(yú)樣品均來(lái)自木欖-紅海欖混交林養(yǎng)殖塘和無(wú)紅樹(shù)的對(duì)照塘內(nèi),紅樹(shù)處理塘以T(Treatment pond)表示,對(duì)照塘以C(Control pond)表示。

1.2 樣品處理與分析

1.2.1 胃含物分析法 2008年9月至2009年1月間采用手拋網(wǎng)和刺網(wǎng)進(jìn)行游泳動(dòng)物采樣,以10 mm體長(zhǎng)段為取樣間隔單位,共采集尼羅羅非魚(yú)樣品125尾,樣品體長(zhǎng)范圍為100～280 mm,其中紅樹(shù)處理塘65尾,對(duì)照塘60尾。在紅樹(shù)塘采集的65尾中,其中空胃10個(gè),攝食率為84.6%;對(duì)照塘60尾中,其中空胃11個(gè),攝食率為81.7%。從尼羅羅非魚(yú)體內(nèi)取出消化道后編號(hào),并用紗布包好置于10%福爾馬林溶液中固定保存。小型食料生物種類借助雙筒解剖鏡和顯微鏡進(jìn)行鑒定和計(jì)數(shù)。餌料生物的殘?bào)w以及不易被消化之器官、肢體或外殼作為鑒定的依據(jù),然后計(jì)數(shù)胃含物中各種餌料的質(zhì)量和出現(xiàn)頻率,以分析魚(yú)類的食性組成[7]。

用于評(píng)價(jià)餌料重要性的指標(biāo)為:

1.2.2 穩(wěn)定同位素分析 在采集尼羅羅非魚(yú)樣品的同時(shí),現(xiàn)場(chǎng)使用浮游生物網(wǎng)同步采集其可能攝食的餌料。對(duì)尼羅羅非魚(yú)及其餌料生物分別進(jìn)行處理:除去消化道的尼羅羅非魚(yú),取其背鰭周圍肌肉適量,混合相同體長(zhǎng)組樣品,3～5尾混成1個(gè)樣。底棲動(dòng)物:用采泥器(0.025 m2)進(jìn)行采集,每站采集4次,合并為1個(gè)樣品,泥樣放入底棲動(dòng)物旋渦分選裝置淘洗,三層套篩進(jìn)行分離與篩檢,及時(shí)除去胃含物并用純水沖洗。動(dòng)物組織樣品冷藏帶回實(shí)驗(yàn)室后,用凍干機(jī)(Toffod T YD-2)進(jìn)行凍干處理(-60℃)48 h,最后用石英缽充分研磨后以備同位素分析。對(duì)于植物樣品,每個(gè)混合樣由10株紅樹(shù)植物的葉子混合而成,蒸餾水沖洗除去附著的碎屑,在60℃下烘干至恒質(zhì)量,磨細(xì)過(guò)1 mm網(wǎng)篩,封口袋干燥保存。有機(jī)碎屑樣品:小心采集表層1 cm沉積物樣品,60℃下烘干至恒質(zhì)量,過(guò)0.42 mm網(wǎng)篩以去除粗糙顆粒(主要是草根和貝殼等),混勻磨細(xì),干燥保存。底棲微藻:在潮灘或種植島的可見(jiàn)底棲硅藻斑塊上,鋪上經(jīng)前處理的商業(yè)沙薄層,用過(guò)濾的塘內(nèi)水保持沙濕潤(rùn)。1～2 h后,取下尼龍網(wǎng)及其上層沙放入燒杯內(nèi),用蒸餾水沖洗攪拌,將懸浮物(不含沙)過(guò)濾到GF/C濾膜上。帶回實(shí)驗(yàn)室酸化處理后保存[8]。浮游生物:取10 L海水,先過(guò)JP36#(0.169 mm)篩絹過(guò)濾去除浮游動(dòng)物,然后將過(guò)濾液用0.035 mm生物網(wǎng)采集浮游植物,分別收集并過(guò)濾到GF/C濾膜上,之后處理方法與底棲微藻同。

穩(wěn)定同位素分析在中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院穩(wěn)定同位素質(zhì)譜分析實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行,采用最新一代的同位素比率質(zhì)譜儀(Finnigan MAT Delta V advantage)和元素分析儀(Flash EA 1112 HT)進(jìn)行測(cè)定。為了保證測(cè)試結(jié)果的準(zhǔn)確性,每測(cè)試5個(gè)樣品后加測(cè)1個(gè)標(biāo)準(zhǔn)樣。碳氮穩(wěn)定同位素比值精密度為±0.02×10-3;碳氮含量精密度為0.71%和0.31%。測(cè)得樣品的碳氮百分含量用%表示,碳氮穩(wěn)定同位素比值以國(guó)際通用的δ值表示:

其中,R=13C/12C或15N/14N,δ值越小表示樣品重同位素(13C或15N)含量越低。碳氮穩(wěn)定同位素不同來(lái)源的餌料貢獻(xiàn)比例采用Phillips[9]以質(zhì)量守恒模型為基礎(chǔ)編寫的IsoSource1.3.1軟件計(jì)算。

1.2.3 數(shù)據(jù)處理 數(shù)據(jù)用單因子方差(ANOVA)及Duncan多重比較進(jìn)行分析處理,所得數(shù)據(jù)均以平均值±標(biāo)準(zhǔn)差表示。

2 結(jié) 果

2.1 胃含物分析結(jié)果

鏡檢結(jié)果顯示,紅樹(shù)塘和對(duì)照塘中,尼羅羅非魚(yú)的主要食物組成基本相同,主要以有機(jī)碎屑、泥土、浮游生物、底棲微藻為主,其中有機(jī)碎屑和泥土出現(xiàn)的頻率均為100%。從食物的重量百分比可看出,紅樹(shù)塘中羅非魚(yú)的主要食物為有機(jī)碎屑、藍(lán)藻、凋落物和硅藻,這4種生物的重量百分比和為71.59%,而對(duì)照塘中的主要食物為有機(jī)碎屑、藍(lán)藻、泥土和長(zhǎng)尾類,其重量百分和為61.90%(表1)。紅樹(shù)塘中羅非魚(yú)攝食種類的多樣性也高于對(duì)照塘。紅樹(shù)塘中的羅非魚(yú)除攝食有機(jī)碎屑、浮游生物、凋落物等主要食物外,還攝食少量的腹足類、甲殼類以及仔魚(yú)等(表1)。

2.2 穩(wěn)定同位素特征

用于同位素分析的尼羅羅非魚(yú)樣品體長(zhǎng)范圍為100～280 mm。紅樹(shù)塘中羅非魚(yú)δ13C值的范圍為-23.52‰～-19.02‰,δ15N的范圍為10.04‰～13.95‰。對(duì)照塘中羅非魚(yú)的δ13C的范圍為-22.8‰～-19.50‰,δ15N的范圍為10.62‰～13.40‰。與對(duì)照塘相比,紅樹(shù)塘中羅非魚(yú)的δ13C值的范圍較寬,變化較大,而δ15N比值相對(duì)比較接近,這說(shuō)明紅樹(shù)塘中羅非魚(yú)的食物種類多樣,碳的來(lái)源較為復(fù)雜,而氮來(lái)源相對(duì)穩(wěn)定。對(duì)于同一體長(zhǎng)組,對(duì)照塘羅非魚(yú)的碳、氮同位素的富集度往往高于紅樹(shù)塘(表2)。

表1 紅樹(shù)林種植-養(yǎng)殖耦合系統(tǒng)中尼羅羅非魚(yú)的食物組成Table 1 Diet composition ofO reochrom is niloticusin the mangrove and plantation-aquaculture ecological coupling systems

表2 不同池塘中尼羅羅非魚(yú)的δ13C和δ15N的測(cè)試結(jié)果Table 2 Summary ofδ13C andδ15N signatures of O reochrom is niloticusin different ponds

分析尼羅羅非魚(yú)可能餌料的碳、氮同位素比值見(jiàn)表3。根據(jù)捕食者的C、N同位素比值與其生境中所攝取餌料的同位素相一致的原則,判斷紅樹(shù)林種植—養(yǎng)殖耦合系統(tǒng)中尼羅羅非魚(yú)可能的食物,包括有機(jī)碎屑、底棲微藻、浮游植物、浮游動(dòng)物、紅樹(shù)植物凋落物、底棲動(dòng)物和仔魚(yú)等。在不同的系統(tǒng)中,各餌料生物的同位素比值也不盡相同。其中,浮游生物、底棲微藻和有機(jī)碎屑的碳同位素比值基本一致(P>0.05);浮游植物的氮同位素比值則差異極顯著(P<0.001),這可能與它們的優(yōu)勢(shì)種組成有關(guān)。調(diào)查發(fā)現(xiàn),紅樹(shù)塘中浮游植物主要以小球藻Chlorella vulgaris、條紋小環(huán)藻Cyclotella stelligera為主,而對(duì)照塘則主要以小顫藻Oscillatoria tenuis占優(yōu)勢(shì)。此外,維管束植物的碳氮同位素比值相差較大,這主要是由于它們的植物類型不同。紅樹(shù)塘的維管束植物主要是C3途徑的木欖和紅海欖,而對(duì)照塘的維管束植物為C4途徑的野生鹽沼植物:喜鹽草和二藥藻。

表3 不同池塘中尼羅羅非魚(yú)可能餌料的δ13C和δ15N的測(cè)試結(jié)果Table 3 Summary ofδ13C andδ15N of potential food sources of Oreochrom is niloticusin different ponds

3 討 論

尼羅羅非魚(yú)是世界范圍內(nèi)沿岸、河口、灘涂等水域養(yǎng)殖的主要魚(yú)類,也是我國(guó)集約化養(yǎng)殖的主要種類[10]。以往的研究表明,尼羅羅非魚(yú)是攝食浮游生物為主的雜食性魚(yú)類[11-14],主要攝食碎屑、藻類、輪蟲(chóng)、枝角類,以浮游動(dòng)物為主,這與我們進(jìn)行同位素分析的結(jié)果差別較大。根據(jù)各種可能餌料和尼羅羅非魚(yú)同位素比值的結(jié)果(圖1),有機(jī)碎屑、浮游植物、植物凋落物和底棲微藻是其主要食物,這與胃含物的觀察結(jié)果是一致的,只是在不同系統(tǒng)中各餌料生物對(duì)尼羅羅非魚(yú)的貢獻(xiàn)比例不同。

圖1 紅樹(shù)塘(T)和對(duì)照塘(C)中尼羅羅非魚(yú)及其潛在食源的δ13C和δ15N值Fig.1 δ13C和δ15N of food sources forO reochrom is niloticusin different ponds

利用IsoSource軟件計(jì)算各種餌料生物對(duì)尼羅羅非魚(yú)的貢獻(xiàn)比例,紅樹(shù)塘中羅非魚(yú)的主要餌料為有機(jī)碎屑,浮游植物和凋落物,這3種的貢獻(xiàn)比例依次5%～55%、10%～40%和15%～26%,其它餌料的貢獻(xiàn)比例依次為底棲微藻2%～8%、浮游動(dòng)物0%～2%。對(duì)照塘中羅非魚(yú)的主要餌料為有機(jī)碎屑、浮游植物、凋落物、底棲微藻、浮游動(dòng)物,它們的餌料貢獻(xiàn)比例分別為8%～64%、25%～55%、1%～12%、0%～5%和0%～3%?？梢?jiàn),盡管尼羅羅非魚(yú)的食物來(lái)源豐富,然而,無(wú)論在紅樹(shù)塘還是對(duì)照塘中,有機(jī)碎屑對(duì)尼羅羅非魚(yú)食物組成的貢獻(xiàn)比例都超過(guò)50%,這說(shuō)明尼羅羅非魚(yú)是典型的碎屑食性魚(yú)類。

在天然紅樹(shù)林區(qū),初級(jí)生產(chǎn)對(duì)對(duì)消費(fèi)者的能量貢獻(xiàn)關(guān)系比較復(fù)雜。Rodell等[15]發(fā)現(xiàn)紅樹(shù)碎屑很難被消費(fèi)者所同化,原因是碎屑的不溶解性和高的C/N比。理論模擬也發(fā)現(xiàn)[16],潮汐的稀釋作用會(huì)使得紅樹(shù)林輸出的有機(jī)質(zhì)對(duì)周圍的生態(tài)系統(tǒng)的影響不明顯。本文研究表明植物凋落物也是尼羅羅非魚(yú)胃含物的主要成分。紅樹(shù)塘的尼羅羅非魚(yú)食物來(lái)源中,植食性占了較大比重,其中,為15%～26%主要來(lái)源于紅樹(shù)凋落物。在對(duì)照塘中,凋落物的比例為1%～12%,主要來(lái)自于灘涂上的鹽沼植物。對(duì)不同棲息地間尼羅羅非魚(yú)的同位素分析結(jié)果表明,對(duì)照塘中羅非魚(yú)的13C/12C值明顯高于紅樹(shù)塘,分析可能與其食物來(lái)源及種類有關(guān)。紅樹(shù)塘中尼羅羅非魚(yú)的餌料主要為有機(jī)碎屑、浮游植物、植物凋落物等,其中,浮游植物以小球藻和條紋小環(huán)藻為主,植物凋落物主要來(lái)自C3途徑的紅樹(shù)植物;而對(duì)照塘中,尼羅羅非魚(yú)的主要餌料為有機(jī)碎屑、浮游植物、凋落物、底棲微藻和浮游動(dòng)物。其中,浮游植物以小顫藻占優(yōu)勢(shì),植物凋落物則主要來(lái)自C4系列的鹽沼植物?？梢?jiàn),尼羅羅非魚(yú)的攝食習(xí)性與其棲息環(huán)境有著密切的關(guān)系。

δ15N值的高低可用來(lái)考察生物的食物組成中動(dòng)物性食源的攝入狀況[17]。因?yàn)檩^高的δ15N值,反映了較高的蛋白攝入量。一般食肉動(dòng)物體內(nèi)的δ15N比值高于食草動(dòng)物的,食浮游動(dòng)物的魚(yú)類高于浮游植物食性的魚(yú)類[18]。從不同棲息地間尼羅羅非魚(yú)的δ15N測(cè)定值可看出,對(duì)照塘δ15N略高于紅樹(shù)塘,說(shuō)明對(duì)照塘中的魚(yú)類攝食了較多的浮游動(dòng)物,而紅樹(shù)塘的羅非魚(yú)則攝食了較多的浮游植物和紅樹(shù)凋落物,這與我們胃含物分析的觀測(cè)結(jié)果也是一致的。

在胃含物分析中,泥土曾是尼羅羅非魚(yú)胃含物的主要組成部分,在紅樹(shù)塘和對(duì)照塘的羅非魚(yú)中出現(xiàn)的頻率均為100%。然而,從穩(wěn)定同位素分析結(jié)果來(lái)看,泥土卻對(duì)羅非魚(yú)的食物毫無(wú)貢獻(xiàn),分析認(rèn)為這可能與其取食習(xí)性有關(guān),高比例的泥土可能是羅非魚(yú)在攝食底層碎屑時(shí)所帶入。魚(yú)類、雙殼類和甲殼類的貢獻(xiàn)比例也較小,這幾種可能是羅非魚(yú)的偶然性食物。

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